gevoelige mycorrhizavormers Bankera Stekelzwam p.p.

Cantharellus Cantharel Cortinarius Gordijnzwam Hydnellum Stekelzwam p.p. Hydnum Stekelzwam p.p. Sarcodon Stekelzwam p.p. Suillus Boleet p.p. Tricholoma Ridderzwam N-gevoelige strooiselafbrekers Entoloma p.p. Satijnzwam Camarophyllopsis Wasplaat p.p. Clavaria Knotszwam p.p. Clavulinopsis Knotszwam p.p. Hygrocybe Wasplaat p.p. Geoglossum Aardtong p.p. Ramariopsis Koraaltje

Figuur 3.1: De Armbandgordijnzwam (Cortinarius armillatus) is een voorbeeld van een mycorrhiza-vormer met een zeer hoge gevoeligheid voor vermesting. Deze partner van berken was voor 1950 vrij algemeen in het zandlandschap, maar is daarna zeer sterk achteruitgegaan (Foto H. Huijser).

Tabel 3.3: Enkele paddenstoelensoorten van bossen die ongevoelig zijn voor een hoge stikstofbeschikbaarheid.

Mycorrhizavormers (N-tolerant)

Amanita rubescens Parelamaniet Amanita muscaria Vliegenzwam Amphinema byssoides Harige vlieszwam Cenococcum geophilum Zwarte peperkorrelzwam Hebeloma crustuliniforme Radijsvaalhoed

Hebeloma mesophaeum Tweekleurige vaalhoed Laccaria bicolor Tweekleurige fopzwam Laccaria laccata Gewone fopzwam Lactarius hepaticus Levermelkzwam Lactarius necator Zwartgroene melkzwam Lactarius subdulcis Bitterzoete melkzwam Lactarius tabidus Rimpelende melkzwam Paxillus involutus Gewone krulzoom Russula amoenolens Scherpe kamrussula Russula ochroleuca Geelwitte russula Russula parazurea Berijpte russula Scleroderma citrinum Gele aardappelbovist Scleroderma verrucosum Wortelende aardappelbovist Thelephora terrestris Gewone franjezwam Xerocomus badius Kastanjeboleet

Strooiselafbrekers (N-tolerant of N-minnend)

Agaricus silvaticus Schubbige boschampignon Chlorophyllum olivieri Sombere knolparasolzwam Clitocybe clavipes Knotsvoettrechterzwam Clitocybe ditopa Kleinsporige trechterzwam Clitocybe fragrans Slanke anijstrechterzwam Clitocybe marginella Bleekrandtrechterzwam Clitocybe metachroa Tweekleurige trechterzwam Clitocybe nebularis Nevelzwam

Gymnopus confluens Bundelcollybia

Gymnopus dryophilus Gewoon eikenbladzwammetje Lepista flaccida Roodbruine schijnridderzwam Lepista nuda Paarse schijnridderzwam Lycoperdon nigrescens Zwartwordende stuifzwam Lycoperdon perlatum Parelstuifzwam

Mycena amicta Donzige mycena Mycena galopus Melksteelmycena Phallus impudicus Grote stinkzwam

De eerste jaren na bemesting wordt de ondergrondse soortenrijkdom aan mycorrhizaschimmels minder sterk beïnvloed dan de bovengrondse soortenrijkdom aan vruchtlichamen (Kårén & Nylund 1997; Brandrud &

Timmerman 1998; Wallenda & Kottke 1998; Jonsson et al. 2000). Toch zijn er na enige tijd ook ondergronds duidelijke veranderingen waar te nemen (o.a. Cox et al. 2010). Bovengrondse veranderingen in het voorkomen van

paddenstoelen kunnen dus gebruikt worden als een ‘early warning’ voor ondergrondse veranderingen. Uit moleculair onderzoek in grove-

dennenbossen bleek dat in dikke stikstofrijke strooisel- en humuslagen de diversiteit aan mycelia van mycorrhizaschimmels net zo beperkt was als de bovengrondse diversiteit van mycorrhizapaddenstoelen (Smit et al. 2003). Het negatieve effect van een hoge stikstofdepositie op mycorrhiza-vormende paddenstoelen kan via twee routes verklaard worden: via de boom en via de bodem. Een sterk geschematiseerd overzicht van de processen wordt gegeven in figuur 3.2. Bij een hoge stikstofbeschikbaarheid worden er door de boom minder suikers aan de schimmelpartner geleverd (blauwe pijl in figuur 3.2) zodat er minder energie beschikbaar is voor de vorming van vruchtlichamen en voor de vorming van een uitgebreid netwerk van schimmeldraden

(Wallenda & Kottke 1998; Högberg et al. 2003; Högberg et al. 2011). Belangrijker nog zijn waarschijnlijk de effecten via de bodem. Door de N- depositie neemt de beschikbaarheid van anorganische stikstof in de bodem toe (rode pijl in figuur 3.2) en dit heeft een remmend effect op de groei van de meeste mycorrhiza-vormende schimmels. Dit remmende effect kan zowel via ammonium als via nitraat plaatsvinden, maar in het algemeen heeft ammonium een duidelijk negatiever effect (Nygren 2008).

Daarnaast vinden er veranderingen plaats van de chemische samenstelling van het strooisel van boombladeren en grassen (groene pijl in figuur 3.2). De hoge stikstofbeschikbaarheid leidt in plantensoorten met ligninerijk strooisel, zoals Grove den, Zomereik, Beuk en Bochtige smele, tot de vorming van slecht afbreekbare en toxische polyfenol-stikstofcomplexen. Deze stoffen hebben een sterk remmende werking op de groei van veel mycorrhiza-

vormende paddenstoelen (Ozinga 1993; Baar et al. 1994). Strooiselextracten van Bochtige smele uit Nederland, met een hoog gehalte aan stikstof en polyfenol-stikstofcomplexen, bleken bovendien een sterker remmend effect te hebben dan strooiselextracten uit Zweden. Dit impliceert dat het niet zozeer het strooisel zelf is dat het negatieve effect veroorzaakt, maar vooral de interactie met stikstof. Deze interpretatie wordt ondersteund door diverse studies die een neutraal tot positief effect melden van het toevoegen van strooisel op de diversiteit van mycorrhiza-vormende schimmels in gebieden die niet stikstofverzadigd zijn (Read & Perez-Moreno 2003; Sayer 2006; Aucina et al. 2007). Onder invloed van een hoge beschikbaarheid van stikstof (anorganische stikstof en polyfenol-stikstofcomplexen) worden vooral soorten geremd waarbij vanuit de mantel een uitgebreid netwerk van schimmeldraden de bodem in groeit.

Door de sterke reductie van de biomassa van het mycelium en de vruchtlichamen van ectomycorrhizaschimmels wordt minder N in het schimmelweefsel vastgelegd zodat het aanbod aan minerale stikstof in de bodem verder toeneemt. Deze verschuiving heeft mogelijk een sterke invloed op het functioneren van het bosecosysteem (zie kader 3.1).

Figuur 3.2: Schematisch overzicht van het effect van stikstofdepositie op de mycoflora in bossen. Bij een lage N-depositie (links) heeft het ecosysteem een vrijwel gesloten nutriëntenkringloop met een lage netto N-beschikbaarheid. De hoge biomassa aan mycelium van ectomycorrhiza-vormende schimmels (ECM) immobiliseert veel N, zodat de N-schaarste versterkt wordt. In zulke N- arme bodems komen veel ECM-soorten voor waarbij vanuit de schimmel- mantel een uitgebreid netwerk van fijne schimmeldraden de bodem ingroeit. Dit netwerk vergroot de veerkracht van bomen tegen fluctuaties in het

bodemmilieu en zorgt ervoor dat fosfaat (P), basische kationen (Ca, Mg, K) en micronutriënten beter in het ecosysteem beschikbaar blijven. Bij een hoge N- depositie (rechts) is de suikertoevoer vanuit de boom geringer (blauwe pijl), is de hoeveelheid anorganische N in de bodem hoger (rode pijl) en bevat het strooisel een hoog gehalte aan giftige stikstof-polyfenolcomplexen (groene pijl). Beide laatste aspecten remmen de groei van veel mycorrhizaschimmels. Kader 3.1: Gevolgen van de achteruitgang van ectomycorrhizaschimmels voor het functioneren van bosecosystemen

Bij veel onderzoek naar het effect van stikstof op mycorrhizaschimmels wordt uitsluitend gekeken naar de fractie gekoloniseerde worteltopjes (die

gewoonlijk nauwelijks door stikstof beïnvloed wordt) en niet naar het aantal worteltopjes per eenheid grond, terwijl dit aantal vaak sterk afneemt.

N-verzadigd bos