Een heterogene respons van predator op klimaatverandering
A.M.E. Eikelenboom
Studentennummer: S2168499 22 april 2014
Rijksuniversiteit Groningen
Begeleider: Dr. J.W.H. Reneerkens & Prof. dr. T. Piersma
Tweede corrector: Prof. dr. C. Both
Abstract
De arctische toendra wordt gezien als een relatief simpel ecosysteem met de lemming als
sleutelsoort. De lemming heeft een populatiecyclus van 3-5 jaar die bepaald wordt door vegetatie- lemming en predator-lemming interacties. De vier belangrijkste predatoren van lemmingen zijn de hermelijn, de sneeuwuil, de poolvos en de kleinste jager die allemaal op hun eigen manier de
lemmingcyclus reguleren. In de winter zit de lemming onder de sneeuw, waar hij beschermd is tegen alle predatoren behalve de hermelijn. Met de recente klimaatverandering veranderen de
wintercondities van de lemming, waardoor de lemmingcyclus langer wordt met een minder hoge piekdichtheid. De effecten van deze verandering op de predatoren blijken erg verschillend te zijn. De genetische variatie van arctische dieren is laag dus snelle aanpassing op de nieuwe lemmingcyclus wordt niet verwacht. De reactie van de predator is dan ook vergelijkbaar met een lemming daljaar. In een lemmingpiekjaar wordt de overleving en reproductie van een predator bepaald aan de hand van numerieke en functionele responsen. Als de predator numeriek en functioneel sterk afhankelijk is van de lemming, zal bij een lagere lemmingdichtheid de mortaliteit van het roofdier hoger zijn vergeleken met een minder afhankelijke predator. Echter verandert met klimaatverandering niet alleen de lemming-predator interactie maar werken er ook andere effecten op de predatoren. Zo beïnvloedt een veranderende sneeuwdikte en zee-ijs afname de overwinteringsstrategie van de predatoren. Door de eigen manier van reageren kunnen interacties tussen soorten anders worden, zoals soorten die wegtrekken of juist vanuit het zuiden de arctische toendra binnenkomen. Deze migratie zorgt voor een veranderende soortensamenstelling waardoor competities tussen predatoren kunnen wijzigen. De aanwezigheid van alternatieve prooien beïnvloedt ook sterk de reactie van de predator op de veranderende lemmingdichtheid. Het lot van predatoren van de lemmingen kan door de lokale verschillen in soortensamenstelling en interacties alleen regionaal worden bepaald aan de hand van een complex web van interacties.
Afbeeldingen voorblad:
Sneeuwuil: Bilodeau, R.J., 2010. Snowy owl Bubo scandiacus in flight close-up. [foto online]
Beschikbaar op: < http://www.owlpages.com/image.php?image=species-Bubo- scandiacus-11 > [Geraadpleegd op: 12 april 2014].
Kleinste jager: Arctic islands. [foto online] Beschikbaar op: < http://www.swisseduc.ch/glaciers/
arctic islands/arctic-08-en.html?id=10 > [Geraadpleegd op: 12 april 2014].
Lemming: Postcards from the ice. Photo 7. [foto online] Beschikbaar op: < http://polardiscovery.
whoi.edu/expedition1/postcard7.html > [Geraadpleegd op: 12 april 2014].
Poolvos: Turgeon, A., 2009. Arctic fox (Vulpes lagopus). [foto online] Beschikbaar op:
< http://500px.com/photo/6208112/artic-fox-by-alain-turgeon?from=user >
[Geraadpleegd op: 12 april 2014].
Hermelijn: Les-Piccolo, 2013. Short-tailed weasel 3. [foto online] Beschikbaar op: < http://les- piccolo.deviantart.com/art/Short-Tailed-Weasel-3-351289299 > [Geraadpleegd op:
12 april 2014].
Inhoudsopgave
Abstract………...1
Inhoudsopgave………..2
Inleiding………..3
Directe en indirecte klimaateffecten.……….5
Direct klimaateffect op lemming……….……….6
Algemene reactie roofdieren………8
Hermelijn………9
Interactie hermelijn en lemming ………....……..10
Verwachte reactie hermelijn op verdwijnende lemming……….10
Sneeuwuil………12
Interactie sneeuwuil en lemming…...……….12
Verwachte reactie sneeuwuil op verdwijnende lemming………13
Poolvos……….14
Interactie poolvos en lemming.…….………14
Verwachte reactie poolvos op verdwijnende lemming……….15
Kleinste jager………16
Interactie kleinste jager en lemming……….16
Verwachte reactie kleinste jager op verdwijnende lemming………17
Conclusie en Discussie….………..17
Referenties……….19
Bijlage 1………23
Inleiding
Het arctische gebied wordt beschouwd als een relatief simpel ecosysteem, gekenmerkt door een lage biodiversiteit. De structuur van dit ecosysteem wordt sterk bepaald door diverse soorten, die
verschillend reageren op het klimaat en deel uitmaken van verscheidene trofische interacties. Het klimaat heeft hierbij effect op elke soort apart door beïnvloeding van onder andere fysische processen en overleving. Als gevolg van klimaatverandering kunnen organismen hun gedrag
aanpassen (Callaghan et al., 2004). Dit gebeurt terwijl trofische interacties worden gereguleerd door interacties tussen individuen op verschillende niveaus van het voedselweb (Forchhammer et al., 2008). De interacties zijn zeer divers en leiden tot een complex voedselweb (Ims & Fuglei, 2005).
Tussen individuen van dezelfde of verschillende lagen kan competitie of samenwerking optreden zoals planten die concurreren om nutriënten, of samenwerken om water vast te houden (Dormann &
Brooker, 2002; Shaver & Chapin III, 1986). Naast competitie of samenwerking, kunnen de organismen in de voedselketen ook elkaars overleving bepalen door middel van bottom-up of top-down regulatie.
In het arctische ecosysteem komen beide trofische regulaties voor. De bottom-up regulatie wordt bepaald door de planten, die gelimiteerd worden in hun groei door weinig toegang tot nutriënten, een lage temperatuur en een kort groeiseizoen. De lage primaire productie van planten begrenst het arctische systeem in het aantal niveaus van het voedselweb (Ims & Fuglei, 2005). Aan de andere kant komt de top-down regulatie door de dominantie van de carnivoren over de herbivoren (Callaghan et al., 2004).
Door de predatiedruk en de consumptiebeperking, wordt de arctische toendra sterk
gedomineerd door populatiecycli (Gilg et al., 2003) waarbij vooral de lemming een sleutelsoort is (Schmidt et al., 2012) (Figuur 1). De populatiedichtheid van de lemming fluctueert sterk en bereikt elke 3-5 jaar een piek (Bêty et al., 2001). De familie van de lemming bestaat uit twee genera die zich in een regio over hoge en lage dichtheid patches verdelen. Hoge lemmingdichtheden werden gezien bij de voorkeurhabitats van de lemming (Gilg, 2002). Hierbij verkiest Dicrostonyx het habitat met kruiden en dwergstruiken, terwijl Lemmus de voorkeur geeft aan mossen en zegge. Dicrostonyx komt over de hele Arctis voor, maar Lemmus is door zijn habitatkeuze beperkt tot de midden en lage arctische gebieden (Ims & Fuglei, 2005) (Figuur 3). Beide genera reproduceren vooral in de winter in sneeuwbedden die isoleren en beschermen tegen roofdieren die alleen jagen boven het
sneeuwoppervlak (Callaghan et al., 2004). Door deze bescherming is de dichtheid van lemmingen jaarlijks op zijn hoogst vlak na de winter en neemt af tijdens de zomer door predatie (Gilg et al., 2006).
In de zomer zijn lemmingen kwetsbaar door de open vlakte en worden bejaagd door de poolvos (Vulpes lagopus), de sneeuwuil (Bubo scandiacus) en de kleinste jager (Stercorarius longicaudus).
Deze roofdieren zijn allen in een bepaalde mate nomadisch en maken de lemmingdichtheid regionaal uniform door naar gebieden met hoge lemmingdichtheden te migreren (Reid et al., 1995; Schmidt et al., 2012). Deze drie predatoren verlagen de lengte van de lemmingcyclus en de hoogte van de piek.
Naast zomerpredatie, jagen hermelijnen (Mustela erminea) in de winter op lemmingen onder de sneeuw (Ims & Fuglei, 2005). Het belang van predatie in de regulatie van de lemmingcyclus werd met een exclosure onderzoek aangetoond. Bij dit onderzoek werd een stuk land afgezet, waardoor predatie werd voorkomen. Het bleek dat 66% van de lemmingmortaliteit in 1966 in Canada werd veroorzaakt door predatie (Reid et al., 1995). Daarnaast werd in Groenland geconstateerd dat de lemmingmortaliteit 2 tot 6 keer hoger was dan reproductiesnelheid in het jaar na de lemmingpiek (Gilg et al., 2006). Uit onderzoek blijkt dat de predatordichtheid de afname van de lemming volgt. De predatoren nemen af omdat lemmingen plotseling in lage dichtheden voorkomen, waardoor er te
Figuur 1: Een voorbeeld van een arctisch voedselweb. De dikke lijnen geven de interacties aan waarbij de lemming betrokken is. Hierbij zijn de dichte lijnen de directe relaties dus predator-lemming en plant-lemming, terwijl de gestippelde lijnen de indirecte relaties weergeven als bijvoorbeeld alternatieve prooien (Ims & Fuglei, 2005).
weinig voedsel voor de predatoren is. Door de afname van het aantal predatoren is de
lemmingsterfte verlaagd. De lemmingmortaliteit wordt lager dan de reproductiesnelheid van de lemmingen en de lemmingdichtheid kan weer toenemen (Reid et al., 1995).
De predator-lemming interacties beïnvloeden de lemmingen met een top-down regulatie en daarnaast wordt de lemmingcyclus beïnvloed door vegetatie (bottom-up regulatie). Lemmingen hebben een hoog metabolisme en lage verteringsefficiëntie, waardoor ze veel moeten consumeren.
Lemmingen kunnen hierdoor in een piekjaar 90-100% van de vegetatie weg grazen (Callaghan et al., 2004). Planten
herstellen echter langzaam waardoor het voedselaanbod van de lemming afneemt (Ims & Fuglei, 2005). Daarbij reageren planten op overbegrazing met het aanmaken van chemische stoffen om herbivoren af te weren (Callaghan et al.,
2004).Interacties van predator-lemming en lemming-
vegetatie reguleren dus sterk de biota in het arctische gebied.
Al deze interacties worden beïnvloed door klimaat.
Klimaatverandering heeft al eerder plaatsgevonden, maar nog nooit was de verandering zo snel (AMAP,2012).
Daarnaast warmt de arctische toendra twee keer zo snel op als de rest van de aarde met een gemiddelde stijging van 4- 7°C over de laatste 100 jaar (Gilg et al., 2009; Høye et al., 2007) (Figuur 2). De temperatuursverandering is vooral in de winter (Forchhammer et al., 2008) en heeft effect op de
Figuur 2: De geobserveerde jaarlijkse temperatuur veranderingen over 50 jaar (1957-2007) (AMAP, 2011)
cryosfeer, waardoor onder andere permafrost, gletsjers, sneeuw en zee-ijs verdwijnen (Gauthier et al., 2013). Naast temperatuurverandering is er ook sprake van verandering in neerslag en
oceaanverzuring (Gilg et al., 2012). Al deze veranderingen beïnvloeden de arctische soorten direct en indirect. In deze scriptie zal er naar het effect op en de reactie van de lemmingpredator op de klimaatverandering worden gekeken. De predatoren verschillen sterk in life-history en de verwachting is dat ze heterogeniteit in hun reactie zullen vertonen.
a)
b)
Directe en Indirecte klimaateffecten
Klimaatverandering reguleert en verandert de populatiedynamiek in het arctische systeem door middel van directe en indirecte effecten (Høye et al., 2007). De directe effecten zijn de abiotische veranderingen die onmiddellijk effect hebben op een individu zoals verandering in
sneeuwhoeveelheid of temperatuur (Forchhammer et al., 2008). Elk individu heeft een smal thermisch bereik waarin het optimaal leeft. Arctische organismen zijn sterk aangepast in gedrag, morfologie en fysiologie aan het extreme klimaat in de Arctis. Met de huidige klimaatverandering kan de temperatuur buiten het thermische bereik vallen waardoor organismen niet meer goed
functioneren. Door middel van fenotypische plasticiteit kunnen individuen toch een korte periode buiten het temperatuurbereik overleven. In deze korte tijd passen dieren zich fysisch aan terwijl er genetisch niets veranderd. Deze plasticiteit is handig, maar kent beperkingen die bij elke soort anders
Figuur 3: Het verspreidingsgebied van (a) Dicrostonyx en (b) Lemmus over de wereld. De gele punten geven weer waar de lemmingen voorkomen (Pickering et al., 2006a; Pickering et al., 2006b)
zijn. Door deze evolutionaire beperkingen ondergaan soorten op de lange termijn een micro-
evolutionaire aanpassing, waarbij de genen veranderen tussen de generaties door selectie. Arctische soorten hebben echter weinig genetische diversiteit, omdat populaties veelal door een bottleneck zijn gegaan in het Laatste Glaciale Maximum (Gilg et al., 2012; Prost et al., 2010).
Indirect worden organismen beïnvloed doordat de klimaatverandering de interacties tussen organismen verandert. Door de opwarming zijn nutriënten bijvoorbeeld meer beschikbaar voor planten, omdat nutriënten niet langer vastgehouden worden door permafrost. De planten hebben hierdoor meer primaire productie en hebben een positief effect op herbivoren. Het effect van de planten op de herbivoren is het indirecte klimaateffect (Callaghan et al., 2004). Indirecte effecten van klimaat zijn niet altijd positief en kunnen leiden tot trofische disfuncties als mismatches, waarbij interacties tussen soorten veranderen door verschil in fenotypische plasticiteit. Planten kunnen eerder gaan groeien door klimaatverandering, waardoor migrerende rendieren na de bloeipiek aankomen in het reproductiegebied en te weinig voedsel hebben voor hun kalven (Gilg et al., 2012;
Ims & Fuglei, 2005). De lemming, als sleutelsoort van het systeem, heeft te maken met zowel indirecte als directe factoren van klimaat (Forchhammer et al., 2008). Dit, terwijl de roofdieren van de lemming vooral beïnvloed worden door indirecte effecten, wat is gezien op Bylot Island in Canada waar indirecte factoren domineerden na 40 jaar opwarming (Gauthier et al., 2013).
Direct klimaateffect op de lemming
De lemming leeft 9 maanden per jaar onder de sneeuw en heeft daar zijn winterreproductie die de jaarlijkse lemmingpiek verzorgt (Gilg et al., 2009). De sneeuw speelt hierbij een kritieke rol voor bescherming tegen predatie, thermoregulatie en voedselbeschikbaarheid.
Klimaatverandering beïnvloedt de sneeuwcondities waardoor de lemmingcyclus verandert (Kausrud et al., 2008). De sneeuwvrije periode liep normaal gesproken van juli tot september. Maar in de afgelopen 50 jaar is de sneeuwvrije periode in een aantal regio’s in
Noordoost-Groenland met een maand verlengd (Figuur 4a). Een kortere periode met sneeuw beperkt de lemming in zijn winterreproductie, terwijl de minder productieve zomerreproductieperiode toeneemt (Gilg et al., 2009).
De temperatuur en toegenomen neerslag zorgen voor frequente vries-dooi periodes (Figuur 4c). De snelle afwisseling van vries-dooi zorgt voor verminderde toegang voor de lemming naar planten. Deze planten worden namelijk door de snelle bevriezing ingekapseld in ijs (Gilg et al., 2012). Behalve minder voedsel, beïnvloedt vries-dooi ook de kwaliteit van de sneeuw. De kwaliteit neemt af waardoor het lemminghol minder geïsoleerd en vochtig wordt. De verandering in sneeuwkwaliteit resulteerde op Wrangel Island in Rusland tot een verlenging van de lemmingcyclus van 5 tot 8 jaar (Nolet
Figuur 4: (a) De start data van de sneeuw vrije periode in Karupelv Valley (dichte driehoeken: 1979, 1988-2007) en Zackenberg (open driehoeken: 1998-2007), beide locaties in Groenland. De
sneeuwvrijeperiode is voor beide vervroegt over de tijd. (c) Vries- dooi gebeurtenissen in Daneborg (Noordoost-Groenland) over de tijd. Er is een toename in frequentie van vries-dooi periodes te zien (Gilg et al., 2009).
Figuur 5: De populatiedynamiek van de lemmingen in Karupelv Valley (dichte punten) en Zackenberg (open punten), beide gebieden in Noordoost-Groenland. (a,b) De geobserveerde populatiedynamieken. (c,d) Representatie van de verwachte populatiedynamiek zonder klimaatverandering. (g,h) Het verwachte effect van klimaatverandering op beide locaties.
(Gilg et al., 2009).
et al., 2013). Vries-dooi reduceert ook de dikte van de sneeuwlaag. Lemmingen blijken in het algemeen een voorkeur te hebben voor diepere sneeuwlagen van gemiddeld 60-120cm diep (Gilg et al., 2012). Deze voorkeur komt door bescherming van een diepere sneeuwlaag tegen oppervlakte predatie. In Zackenberg (Groenland) werd geconstateerd, na vergelijking van sneeuwdiktes over de jaren, dat dikkere sneeuwlagen resulteerden in een 17% hogere overleving van de lemming
(Forchhammer et al., 2008).
Sneeuw heeft ook een isolerende werking en zorgt voor minder sterkere temperatuurfluctuaties.
Zo verhoogde in 1970 in Alaska een vier keer dikkere sneeuwlaag de temperatuur onder de sneeuw van -30 naar -10°C (Maclean et al., 1974). In Noorwegen bleek ook dat de hardheid van de sneeuw effect had op de lemmingpopulatie. Een groter hol resulteert in een hogere overleving, maar harde sneeuw is lastig uit te hollen. De holen worden zo kleiner en dit reduceert de overleving van de lemming (Kausrud et al., 2008). Een regentoename verhoogt net als sneeuwverandering de
mortaliteit van de lemming. De regen dringt de lemmingholen binnen en kan niet worden afgevoerd in de grond door de permafrost laag. Gilg en collega’s (2002) constateerden dat lemmingholen over het algemeen frequent overstromen zo ook de lemmingholen op Groenland die soms voor 63%
waren ondergelopen.
Door al deze verandering in de leefomgeving van de lemming, wordt verwacht dat de piekdichtheid lager en de cyclus langer wordt of volledig verdwijnt. Het lot van de lemming wordt sterk
regionaal bepaald door verschil in klimaateffecten op de omgeving en soortensamenstelling (Gilg et al., 2012). De soortensamenstelling bepaalt de predatiedruk van de predatoren op de lemming door de hoeveelheid predatoren en de aanwezigheid van alternatieven. Het regionale verschil en het effect van klimaatverandering was te zien bij vergelijking van Karupelv Valley en Zackenberg.
Zackenberg is een smallere vallei vergeleken met Karupelv Valley en de sneeuwuil komt er in lage dichtheden voor. Daarnaast heeft Karupelv Valley een mariene terras wat voor diverse roofdieren alternatieve prooien verzorgd. Voor deze twee plaatsen werd met modellen gebaseerd op bestaande datareeksen de toekomst van de lemming voorspeld (Gilg et al., 2009) (Figuur 5).
Algemene reactie roofdieren
Veranderingen in lemmingcycli hebben gevolgen voor de overleving en voortplanting van alle predatoren die in belangrijke mate afhankelijk zijn van lemmingen (hermelijn, sneeuwuil, poolvos en kleinste jager). De interactie tussen lemming en predator was sterk, maar is met klimaatverandering aan het verdwijnen (Gilg et al., 2009). De predatoren moeten zich dus aanpassen, maar zoals eerder vermeld is aanpassing lastig door een lange levensduur met een langzame reproductie. Door deze lange generatietijd, duurt de aanpassing van het genotype te lang om overleving in een veranderend klimaat te garanderen. Daarnaast moet de genetische pool groot genoeg zijn voor aanpassing, wat vaak niet het geval is door de bottleneck van het Late Glaciale Maximum (Prost et al., 2010).
Gezien de kleine genetische pool, passen de arctische dieren zich niet aan maar migreren naar het koudere noorden. Soorten in het noordelijkste deel van de Arctis zijn in migratie beperkt door geografische barrières als de zee. Daarnaast verschilt de snelheid van migratie tussen de dieren door verschil in fenotypische plasticiteit. De verschillende migratie snelheden kunnen de trofische
interacties verstoren waardoor mismatches ontstaan. Mismatches resulteren ook in een lager reproductiesucces van trekvogels die als alternatieve bron dienen voor een aantal
lemmingroofdieren (Dickey et al., 2008). Door globale verschillen in klimaatverandering, kunnen de vogels te laat arriveren in het arctische broedgebied waarbij de insectenpiek al is geweest. In Noordoost-Groenland werd bijvoorbeeld tussen 1996-2005 een vervroeging gezien van 30 dagen in het voorkomen van 12 soorten geleedpotigen (Høye et al., 2007).
Afgezien van mismatches, verandert ook de competitie tussen predatoren. Deze
competitieverandering kan op de plek zelf zijn of door migratie van zuidelijke soorten. Zo verliezen ijsberen in de Arctis hun niche van zee-ijs en moeten langere tijd op het land doorbrengen waarbij ze met de lemmingpredatoren competeren voor prooien (Iverson et al., 2014). De zuidelijke soorten hebben voordeel met klimaatverandering en kunnen nu voorkomen in de arctische gebieden die in voorgaande jaren een te extreem klimaat hadden (Ims & Fuglei, 2005). Door deze invasie wordt de arctische toendra volgens een review van Gilg et al. (2012) netto een soortenrijker gebied, maar de endemische soorten waaronder de lemmingroofdieren worden bedreigd.
Desalniettemin varieert het lot van de lemmingpredator regionaal sterk door verschil in soortensamenstelling wat invloed heeft op de trofische structuur. Ook is het effect van klimaatverandering regionaal verschillend. Zo week in Groenland de lemmingcyclus van Zackenberg af van de cyclus van Karupelv Valley door aanwezigheid of afwezigheid van de lemmingjagende sneeuwuil en de muskusos die als alternatieve prooi kan dienen (Forchhammer et al., 2008). Tevens verschillen de lemmingpredatoren ook in life-history, hun rol in de
lemmingcyclus en interacties die ze met andere aanwezige soorten hebben (Schmidt et al., 2012).
Of een predator dus uitsterft of afneemt is geen algemene vaststelling, maar is afhankelijk van heterogeniteit in reactie en life-history van de predatoren, waarop in de volgende hoofstukken wordt gefocust, door te kijken naar reacties in verschillende regio’s (Figuur 6).
Hermelijn
De relatief kleine hermelijn is een specialist op gebied van de lemmingjacht (Andersson & Erlinge, 1977). Op Banks Island verzorgde deze specialist eens voor 20% van de lemming predatie in de winter (Maclean et al., 1974). Daarnaast blijkt uit ontlastingsonderzoek dat de hermelijn in meerdere winters een dieet had dat voor 98.5% bestond uit lemming (Gilg et al., 2006) (Bijlage 1). De hoge jacht efficiëntie van de hermelijn is te danken aan hun langgerekte lichaam, waardoor ze de belangrijkste winterpredator zijn (Ims & Fuglei, 2005). Lemmingen zitten in de winter onder de sneeuw in een netwerk van holen. De hermelijn traceert de lemming onder de sneeuw en gebruikt het netwerk van tunnels om de lemming te bereiken (Gilg et al., 2006; Gilg et al., 2009). De efficiënt jagende hermelijn is beperkt in migratie, waardoor ze permanente inwoners van één gebied zijn (Andersson & Erlinge, 1977).
Figuur 6: Het arctische gebied met verschillende regio's als indicatie waar verschillend predator- lemming en klimaateffecten onderzoek is uitgevoerd (gebaseerd op: Geffen et al., 2007).
Interactie hermelijn en lemming
Elk roofdier reguleert op zijn eigen manier de lemmingcyclus, dit verschil heeft vooral te maken met de functionele en numerieke respons. De functionele respons bepaalt de dieetsamenstelling. Bij een lage lemmingdichtheid kunnen sommige predatoren overschakelen naar alternatieve prooien. Het aantal aanwezige predatoren en het reproductiesucces van een predator wordt bepaalt door de numerieke respons van deze predator op de lemmingdichtheid (Andersson & Erlinge, 1977).
Hermelijnen hebben een unieke functionele respons, omdat ze in de winter onafhankelijk van de lemmingdichtheid ongeveer evenveel lemmingen per dag eten (Figuur 7d). Deze continue
predatiedruk wordt gedreven door de hoge metabolische activiteit die zowel bij hermelijnen als wezels is geconstateerd. Deze marterachtigen zijn langgerekt waardoor ze veel warmte verliezen en dus meer voedsel nodig hebben (Andersson & Erlinge, 1977). De hoge voedselbehoefte van
marterachtigen kan dan ook zorgen voor een onverwacht lage voorjaarsdichtheid van lemmingen, waardoor de lemmingpiek ontbreekt (Pitelka & Batzli, 2007). Echter is de hermelijn wel de kleinste van de vier lemmingroofdieren en heeft zo in totaal minder voedsel nodig, waardoor hun rol in de zomer beperkt is. (Andersson & Erlinge, 1977). Daarbij kan het zomerdieet van een hermelijn voor 50% uit alternatieve prooien bestaan als vogels, insecten en planten (Gilg et al., 2006). Deze alternatieve zomerprooien ontbreken in de winter in de Arctis (Andersson & Erlinge, 1977).
In tegenstelling tot de functionele respons, volgt de numerieke respons van de hermelijn sterk de lemmingdichtheid. In Noordoost-Groenland bleken zwangere vrouwtjes in het lemmingpiekjaar het jaar erna het maximale aantal jongen te krijgen (Sittler, 1995). Deze verlate reactie op de
lemmingpiek wordt veroorzaakt door het specialistische karakter van de hermelijn (Gilg et al., 2009) (Figuur 7k). Door de toegenomen hermelijnpopulatie gaat de kans op mortaliteit bij de lemmingen omhoog (Gilg, 2002). Deze respons en een model van Gilg et al. (2007) suggereren dat de functionele en numerieke respons van de hermelijn samen de lemmingpiekdichtheid reguleren. Tevens blijken hermelijnen voorkeur te hebben voor patches met hoge lemmingendichtheden. Hermelijnen
verhogen de zoekintensiteit zodra ze een lemmingnest hebben gevonden, waarbij de vindkans hoger wordt bij een hogere dichtheid van lemmingen (Duchesne et al., 2011).
In het lemming daljaar verdelen lemmingen zich in lage dichtheid patches, waardoor het succes van de hermelijn in de winter afneemt (Sittler, 1995). Door het ontbreken van een alternatieve prooi kunnen in de winter hermelijnen lokaal uitsterven (Andersson & Erlinge, 1977). Om extinctie te voorkomen, worden hermelijnen actiever in hun zoektocht en migreren de jonge hermelijnen naar nieuwe locaties (Sittler, 1995). Een andere methode van overleving vond Sittler (1995) in Karupelv Valley, waar hermelijnen na een lemmingpiekjaar een opslag van 150 lemmingen hadden gemaakt, die onbereikbaar was voor poolvossen.
Verwachte reactie hermelijn op verdwijnende lemming
Met de klimaatverandering werd de lemmingcyclus langer met een lagere piek, wat in de korte termijn lijkt op een lemming daljaar. Hermelijnen reageren zoals eerder vermeld op minder lemmingen door actiever te worden (Sittler, 1995). Maclean et al., (1974) constateerde in zijn onderzoek dat migratie van hermelijnen mogelijk was. Klimaatverandering is echter geen lokaal effect en de noordelijke migratie is gelimiteerd. Hierdoor en door het gespecialiseerde karakter van de hermelijn wordt verwacht dat de hermelijn zal uitsterven (Schmidt et al., 2012). Desalniettemin
bleek extinctie in een onderzoek in Groenland niet zo vanzelfsprekend. In Karupelv Valley nam de hermelijndichtheid na verdwijning van de lemmingcyclus zelfs weer toe, waarschijnlijk door het vertrek van de sneeuwuil (Schmidt et al., 2012). Door verandering in de predatorcompetitie kan de lemmingafname waarschijnlijk stabiliseren en op een lager niveau opnieuw fluctueren (Kausrud et al., 2008). Daarbij stelde Sittler (1995) vast dat hermelijnen in situaties met genoeg alternatieve prooien semi-generalisten kunnen zijn. Naast huidige alternatieve prooien, zorgt klimaatverandering waarschijnlijk voor hogere mortaliteit van muskusossen. Hermelijnen eten ook karkassen, waardoor muskusossen in de winter voor een alternatieve voedselbron kunnen zorgen (Gilg et al., 2009).
Tegelijkertijd heeft de afname van de sneeuwdikte ook effect op de hermelijn. In Noord- Finnoscandia bleken oppervlakte jagende predatoren een trade-off te hebben tussen zoeken in de sneeuw naar lemmingen of zoeken aan het sneeuwoppervlak naar alternatieve prooien, afhankelijk van de sneeuwdikte. Een dunnere sneeuwlaag verhoogde het zoekgedrag in de sneeuw, waardoor de voedselcompetitie met de hermelijn toenam (Hansson & Henttonen, 1985). Een dikke sneeuwlaag beschermt de hermelijn tegen de kou (King & Powell, 2006), waardoor bij een afnemende
sneeuwdikte een hogere mortaliteit wordt veroorzaakt. Door afname van de lemmingholen kunnen minder overwinteringsplaatsen beschikbaar worden voor hermelijnen. Deze holen worden normaal bedekt met vacht van gepredeerde lemmingen voor extra isolatie (Sittler, 1995). Desondanks vinden hermelijnen soms alternatieven zoals nestenbouw in de vacht van een muskusos karkas (King &
Powell, 2006). Muskusos mortaliteit zou indien de muskusos in de regio aanwezig is dus eventueel meerdere voordelen voor de hermelijn kunnen hebben.
Figuur 7: De functionele en numerieke respons van de lemming predatoren.in Karupelv Valley 1998-2002. (a,b,c,d) De functionele respons van alle predatoren. (e,f,g) De numerieke respons in aantal volwassenen en (h,i,j) de numerieke respons in aantal jongen van sneeuwuil, kleinste jager en poolvos. (k) De numerieke respons van de hermelijn (Gilg et al., 2003).
Sneeuwuil
De sneeuwuil is net als de hermelijn een specialist in het bejagen van de lemming (Schmidt et al., 2012). De lemming zorgt dan ook voor 98.6% van het sneeuwuil dieet (Wiklund et al., 1999) (Bijlage 1). Door te vliegen is de sneeuwuil succesvoller dan marterachtigen in het vangen van lemmingen.
Sneeuwuilen jagen namelijk op zicht en kunnen lemmingen traceren over grote afstanden (Therrien et al., 2014). Sneeuwuilen zijn ook erg mobiel en kunnen prooien snel bereiken (Callaghan et al., 2004). Daarentegen verbruiken roofvogels in het algemeen wel meer energie bij jacht dan
hermelijnen en zijn daardoor minder efficiënt (Gilg et al., 2003). Vanwege de hoge mobiliteit van de sneeuwuilen geven deze vogels de voorkeur aan gebieden met hoge lemmingdichtheden (Andersson
& Erlinge, 1977). Door de uitgebreide prooien zoektocht van sneeuwuilen komen deze roofvogels over het gehele arctische gebied voor (Wiklund et al., 1999). Hierdoor worden sneeuwuilen ook wel gezien als nomaden (Gilg et al., 2009). Elk jaar zoeken deze nomaden een nieuw broedgebied, nadat ze teruggetrokken zijn vanuit de overwinteringsgebieden (Therrien et al., 2008). Er werd een sterk verschil in migratieafstand per individuele sneeuwuilen geconstateerd en vooral jonge sneeuwuilen trokken in de herfst verder naar het zuiden. Dit verschil in migratieduur werd vastgesteld in het najaar van 2007 door middel van zenders (Therrien et al., 2008). Hierbij werd verondersteld dat oudere dieren beter tegen de koude arctische winters konden. Het effect van klimaatverandering neemt toe naarmate het gebied verder van de evenaar en dichter bij de arctische gebieden ligt.
Hierdoor is dichter bij de Arctis overwinteren voordeliger, omdat sneeuwuilen dan te maken hebben met een zelfde mate van klimaatverandering waardoor de optimale trektijd naar de Arctis in het voorjaar beter kan worden vastgesteld. (Wiklund et al., 1999). Sneeuwuilen overwinteren niet in de arctische gebieden omdat ze de ingegraven lemmingen niet kunnen traceren en opgraven uit de sneeuw (Gilg et al., 2006). Hierdoor zijn deze roofvogels typische zomerpredatoren van lemmingen waarbij predatie op zicht succesvol is door de open vlaktes van het arctische toendra gebied (Therrien et al., 2014).
Interactie sneeuwuil en lemming
De specialistische aard van de sneeuwuil is terug te zien in zijn functionele respons op de
lemmingcyclus. Zo laat Figuur 7a zien dat sneeuwuilen met een verhoogde lemmingdichtheid meer lemmingen per dag gaan consumeren. Deze reactie komt tot stand doordat lemmingen 98.5% van het sneeuwuil dieet vormen (Gilg et al., 2006). De toename in consumptie wordt echter
gestabiliseerd, wat op Bylot Island werd gezien door een consumptielimiet van 500 lemmingen per km2 (Therrien et al., 2014).
Als nomade heeft de sneeuwuil voordeel, omdat ze gebieden met weinig lemmingen kunnen vermijden (Andersson & Erlinge, 1977). Door dit kieskeurige gedrag constateerde Wiklund et al., (1999) in Siberië een verschil in sneeuwuildichtheid per locatie. Daarnaast zijn sneeuwuilen alleen aanwezig in de lemmingpiekjaren (Bêty et al., 2001). Een model voorspelde dat aanwezigheid van volwassen sneeuwuilen in een gebied pas voorkomt bij een lemmingdichtheid vanaf 2 lemmingen/ha (Gauthier et al., 2013). Volwassen sneeuwuilen vertonen hierdoor een directe en sterke numerieke respons op de lemmingdichtheid (Figuur 7e). Logischerwijs varieert de legselgrote van de sneeuwuil tussen de 3 tot 12 eieren per nest afhankelijk van de hoeveelheid voedsel (Wiklund et al., 1999) (Figuur 7h). Een groter legsel wordt gelegd bij een hogere lemming dichtheid (Therrien et al., 2014).
Door de sterke numerieke respons en voorkeur voor hoge lemmingdichtheden, suggereerde
Ydenberg (1987) dat sneeuwuilen regionaal de lemmingcyclus synchroniseren. Een model van Ims &
Steen (1990) liet inderdaad zien dat predatie door nomaden meestal voor regionale uniformiteit in prooidichtheden zorgt. Daarbij blijkt dat alle roofvogels in een gebied samen 88% van de
lemmingmortaliteit kunnen veroorzaken in een lemmingpiekjaar, terwijl hun predatie effect laag was in een daljaar (Gilg et al., 2006). Op deze manier zorgt de sneeuwuil voor een verlaging van de hoogte van de lemmingpiek (Ims & Steen, 1990).
Verwachte reactie sneeuwuil op verdwijnende lemming
Bij klimaatverandering verwacht Korpimaki et al., (2004) dat de lemmingcyclus minder pieken vertoont, waardoor lemmingdichtheden regionaal uniform worden. De nomadische strategie van de sneeuwuil werkt zo niet meer, doordat de zoektocht naar hoge lemmingdichtheden in een uniform gebied zinloos is. Op Karupelv Valley vonden onderzoekers na instorting van de lemmingcyclus 98%
minder jonge sneeuwuilen ten opzichte van daarvoor (Schmidt et al., 2012) (Tabel 1). Migratie zou niet werken op de lange termijn, maar het lot van de sneeuwuil ligt niet vast. Zo liet Gilg et al. (2009) door middel van een model zien dat sneeuwuilen waarschijnlijk regionaal verschil in reactie zullen vertonen. Voorspeld werd een extinctie van sneeuwuilen in Zackenberg, terwijl Karupelv Valley een sneeuwuil sink zal worden. Dit verschil in reactie komt waarschijnlijk door
predatorcompetitieverlaging in Karupelv Valley. In Karupelv Valley zijn alternatieve mariene prooien aanwezig waarop onder andere poolvossen kunnen jagen. Daarnaast werd met ontlastingsonderzoek vastgesteld dat sneeuwuilen alternatieven als sneeuwhoen of sneeuwhaas kunnen prederen (Gilg et al., 2006). Meerdere alternatieve werden elders ontdekt zoals sneeuwganzen, strandlopers en hermelijnen (Therrien et al., 2008).
De directe klimaatveranderingseffecten zoals de veranderende cryosfeer hebben ook effect op de overleving van de sneeuwuil. Zenderonderzoek liet zien dat zee-ijs een belangrijk
overwinteringsgebied is voor de sneeuwuil. De lokale bevolking zag dat sneeuwuilen in de winter joegen op eiders. Deze zeevogels verblijven ’s winters rond wakken in het zee-ijs (Gilchrist &
Robertson, 2000). Voorspeld is dat de afname van het zee-ijs zal zorgen voor meer en grotere wakken (AMAP, 2011). Het effect op de sneeuwuil is nog onzeker. De eiders kunnen toenemen doordat er meer open plekken komen, maar kunnen tegelijkertijd ook meer verspreiden waardoor jacht lastiger wordt (Therrien et al., 2011). Samen zullen de veranderingen in het
overwinteringsgebied en zomergebied regionaal het lot van de sneeuwuil bepalen.
Tabel 1: Het aantal jongen dat de poolvos, kleinste jager en sneeuwuil produceerde voor het millennium (cyclisch periode) in vergelijking met na het millennium (non-cyclisch periode) op Karupelv Valley. De sneeuwuil reageert het sterkst op het verdwijnen van de lemmingpiek en de poolvos het minst (Schmidt et al., 2012).
Poolvos
In tegenstelling tot sneeuwuilen en hermelijnen hebben poolvossen de mogelijkheid tot een breed dieet. Ontlastingsonderzoek wees uit dat poolvossen in gebieden met meer dan 0.1 lemming/ha voor 95% lemmingen consumeren. Zijn er echter minder lemmingen aanwezig dan bestaat het poolvos dieet nog maar voor 50% uit lemming (Gilg et al., 2006) (Bijlage 1). Over het algemeen wordt aangenomen dat de mogelijkheid voor alternatieve prooien regionaal wordt bepaald, doordat poolvossen in de zomer territoriaal zijn (Wiklund et al., 1999). Met de eerste sneeuw verlaat de poolvos zijn territorium en wordt nomadisch (Gilg et al., 2009). De mate van trekafstand bleek met zenderonderzoek variabel per individuele poolvos. Het poolvos overwinteringsgebied ligt meestal 100 km van de vossenburcht, maar kan in individuele gevallen oplopen tot 600km. Het is nog onduidelijk of de migratie bij het onderzoek veroorzaakt werd door de lemmingdichtheid, die een jaar later verlaagd was (Tarroux et al., 2010).
Interactie poolvos en lemming
Zoals al bleek uit ontlastingsonderzoek hebben poolvossen een gevarieerd dieet bij lage
lemmingdichtheden. Dit dieet kan voor 20-50% uit vogels en zeehonden bestaan (Gilg et al., 2006).
Bêty et al. (2001) bevestigde ook het belang van ganzennesten als alternatieve prooi. Uit dit
onderzoek bleek dat 45% van de succesvolle predator aanvallen op ganzennesten werd veroorzaakt door poolvossen. Poolvossen kunnen evenals hermelijnen een voedselopslag maken bij afname van de lemmingdichtheid. Gilg et al. (2006) constateerde naast voedselopslag ook een consumptie limiet van 0.13 lemming per hectare. Zodoende consumeren poolvossen meer lemmingen met een
toenemende lemmingdichtheid tot een maximum van 4 lemmingen per dag (Figuur 7c).
De poolvos reageert naast een veranderend dieet ook numeriek op de lemmingdichtheid. Zo bleek uit een model dat poolvossen pas reproduceren vanaf 1 lemming per hectare na sneeuwsmelt.
Daarnaast krijgen poolvossen meer jongen bij een hogere lemmingdichtheid (Figuur 7j). Het volwassen aantal poolvossen blijft constant en neemt pas sterk toe bij meer dan 10 lemmingen per hectare (Gilg et al., 2003) (Figuur 7g). De voorgaande bevindingen lijken overeen te komen met veldonderzoek waar eveneens het aantal poolvossen toenam met de lemmingdichtheid (Gilg et al., 2006). Toch is de poolvosdichtheid niet altijd afhankelijk van het aantal lemmingen. Forchhammer et al. (2008) veronderstelde uit modelanalyse dat de poolvosdichtheid maar voor 6% wordt bepaald door de lemmingdichtheid. Uit het model bleek wel dat de bonte strandloper en bontbekplevier populatiedynamieken sterk gerelateerd waren aan de lemmingcyclus. Deze sterke relatie kan suggereren dat de vogels als alternatieve prooien voor de poolvos hebben gediend. Door
aanwezigheid van alternatieven zou het verschil in poolvosreacties per regio dus verklaard kunnen worden.
Uit de functionele en numerieke respons blijkt dat de poolvos afhankelijk is van lemmingen en alternatieve prooien, zodat hij volgens Andersson & Erlinge (1977) een generalist is. Generalisten, als de poolvos en kleinste jager, stabiliseren volgens een model van Gilg et al. (2003) de lemmingcyclus.
Poolvossen en kleinste jagers zorgden daarbij samen voor 25-28% van de lemmingmortaliteit. Echter regelt de poolvos alleen de lemmingcyclus bij lage lemmingdichtheden, terwijl roofvogels de
lemmingmortaliteit veroorzaken in lemmingpiekjaren, zoals gezien bij de sneeuwuil (Gilg et al., 2006).
Verwachte reactie poolvos op verdwijnende lemming
Bij poolvossen blijken net als bij hermelijnen en sneeuwuilen de regionale verschillen van belang te zijn bij de bepaling van de reactie van de predator op klimaatverandering. Uit modelanalyse van Henden et al. (2008) bleek dat de poolvossenafname verklaard kan worden aan de hand van de veranderende lemmingcyclus. Hierbij werd gesuggereerd dat poolvossen mogelijk kunnen uitsterven door het ontbreken van alternatieve prooien. Daarentegen was het reproductiesucces van de poolvos in Karupelv Valley na het verdwijnen van de lemmingcyclus niet sterk veranderd, wat mogelijk kwam door alternatieve prooien (Tabel 1). Naast ontlastingsonderzoek (Gilg et al., 2006), geven verhoogde 15N waardes de mariene prooiconsumptie weer. Roth (2003) verklaarde zo dat de poolvostoename bij een lage lemmingdichtheid veroorzaakt kan worden door alternatieve mariene prooien. Nestpredatie werd geregistreerd met camera’s waaruit bleek dat vossen vooral in lage lemmingjaren een hoge nestpredatie veroorzaken (Mckinnon et al., 2012). Vogelnesten zouden ook toegankelijker kunnen worden voor poolvossen door de verdwijning van nestbescherming door de sneeuwuil. De sneeuwuil is agressief en blijkt poolvossen tot 200 a 300 meter van hun nest weg te houden. De eiders en rotganzen die nestelden binnen 150 meter van sneeuwuil nesten waren hierdoor allemaal succesvol (Summers et al., 1994). De bescherming door sneeuwuilen werd ook vastgesteld bij ganzen (Figuur 8).
Bij de hermelijn was al gezien dat de afname van de sneeuwdikte het succes van oppervlaktejagers als de poolvos verhoogt. Poolvossen kunnen namelijk lemmingnesten leegroven in de winter door te graven, maar zijn niet succesvol in te dikke sneeuwlagen (Duchesne et al., 2011). In de winter was ook het belang van zee-ijs gebleken, omdat poolvossen over het ijs naar een ander gebied kunnen trekken (Tarroux et al., 2010). Met zee-ijs verandering wordt migratieafname van de poolvos verwacht, waardoor de genetische diversiteit van de poolvos zal afnemen. Deze verwachting is gebaseerd op het onderzoek van Geffen et al., (2007) die constateerde dat de genetische variatie van de poolvos voor 40-60% wordt bepaald door poolvosmigratie over zee-ijs. Ook werd gesuggereerd uit de habitatkeuze van eiders dat poolvossen net als sneeuwuilen foerageren op het zee-ijs. Eiders ontwijken gebieden waar ijsbruggen met het land gevormd worden (Chaulk et al. 2007). Afname van het zee-ijs kan dus nadelige gevolgen hebben voor de poolvos.
Figuur 8: Het nestsucces van de gans op verschillende afstand van het sneeuwuilnest op Bylot Island. De bovenste regressielijn representeert nestdata van 1993 en de onderste van 1996 (Bêty et al., 2001).
Kleinste jager
De kleinste jager is alleen in de zomer in de Arctis aanwezig en deze vogel is een lemmingspecialist bij meer dan 1 lemming/hectare (Gilg et al., 2006). Deze specialisatie van de kleinste jager hangt sterk af van de lemmingdichtheid. Ontlastingsonderzoek wees uit dat de kleinste jager als hoofdprooi
knaagdieren heeft maar als alternatief ook jonge vogels, insecten en bessen kan eten (Andersson, 1976). Het voedsel verkrijgen kleinste jagers in de zomermaanden net als sneeuwuilen door lemmingen op zicht te traceren over een grote afstand (Therrien et al., 2014). Na de zomer verdwijnen de lemmingen onder de sneeuw en migreren de kleinste jagers zo’n 10.000 km naar onder andere de Golf van Guinea (Sittler et al., 2011). Gesuggereerd is dat de vogels hierheen trekken door het enorm productieve mariene gebied van Benguela (Sittler et al., 2011). De start van de zuidelijke migratie hangt sterk samen met de lemmingdichtheid. Met een lage lemmingdichtheid migreren de kleinste jagers al in juni, terwijl met een hoge dichtheid migratie pas begint in augustus.
De migratietijd wordt op deze manier sterk bepaald door het verhoogde reproductiesucces in de lemmingpiekjaren (Meltofte & Høye, 2007). Na de winter migreren de kleinste jagers opnieuw naar de arctische toendra, waar ze over het algemeen dezelfde territoria als het jaar ervoor innemen.
Ringdata bevestigt dat de kleinste jagers jarenlang dezelfde broedplek uitkiezen (Maher, 1970). Door een verkorte zoektijd naar een geschikte broedplek kunnen de kleinste jagers volgens Anderson (1976) eerder broeden en meer profiteren van de hoge lemmingdichtheid na sneeuwsmelt dan een kleinste jager die elk jaar een nieuwe broedplek uitkiest.
Interactie kleinste jager en lemming
De lemmingdichtheid beïnvloed sterk het consumptiepatroon van de kleinste jager. Het dieet van de kleinste jager blijkt gevarieerd te zijn met als hoofdprooi lemming. Als de lemming echter schaars wordt switchen de kleinste jagers naar een fruit dieet (Gilg et al., 2006) (Bijlage 1). Er blijkt een minimum te zijn van 1 lemming per hectare voordat de kleinste jager lemmingen gaat prederen (Gilg et al., 2003). Door verschil in lemmingdichtheid per jaar varieerde het dieet van de jager van 0 tot 4.5 lemmingen per dag. De maximale consumptie van 4.5 lemming per dag werd pas bij een hogere lemmingdichtheid bereikt in vergelijking met de sneeuwuil (Figuur 7b). Verschil in predatoren kan veroorzaakt worden doordat kleinste jagers alleen op kleine lemmingen jagen zelfs bij lage lemmingdichtheden (Gilg et al., 2006).
In tegenstelling tot de sneeuwuil, blijkt het aantal volwassen kleinste jagers constant te zijn over de jaren (Figuur 7f). Dit bleek ook in Zackenberg, waar onafhankelijk van de lemmingdichtheid elk jaar 21-27 kleinste jagers arriveerden (Meltofte & Høye, 2007). Na aankomst bepalen de kleinste jagers of ze gaan broeden aan de hand van de lemmingdichtheid (Figuur 7i). In Zackenberg bleken bijna alle kleinste jagers een volledig legsel te broeden vanaf 6 lemmingen per hectare. Daarentegen waren er minder nesten en eieren gevonden bij lagere lemmingdichtheden, met een limiet van 1 lemming per hectare waaronder nesten compleet afwezig waren (Gilg et al., 2003; Meltofte & Høye, 2007). Door deze sterke numerieke respons concludeerde Forchhammer et al. (2008) uit een model dat de lemmingdichtheid 60% van de broedvariatie van de kleinste jager bepaalt.
De kleinste jager blijkt dus zowel numeriek als functioneel te reageren op de lemmingcyclus. Door deze reactie op lemmingdichtheid constateerde Gilg et al. (2003) in een model dat kleinste jagers de lemmingcyclus stabiliseren. Andersson & Erlinge (1977) stelden hierbij dat de stabilisatie van de lemmingcyclus wordt veroorzaakt door de dieetkeuze van de kleinste jager. De kleinste jagers hadden zoals gezien bij de functionele respons een sterke voorkeur voor lemming, maar eten ook
andere voedselbronnen. Zo zorgt de kleinste jager samen met de poolvos voor 25-28% van de lemmingmortaliteit. De kleinste jager heeft hierbij vooral effect in de lemmingpiekjaren (Gilg et al., 2006).
Verwachte reactie kleinste jager op verdwijnende lemming
De kleinste jagers zijn alleen in de zomer in de Arctis aanwezig en daarom wordt gedacht dat de jagers niet direct voordeel hebben van een dunnere sneeuwlaag bij de jacht naar lemmingen (Forchhammer et al., 2008). Het indirecte effect van klimaatverandering was te zien op Karupelv Valley, waar na de lemming crash rond het millennium de kleinste jager populatiefluctuaties afnamen. Door minder lemmingen hadden de kleinste jagers 85% minder reproductie output (Schmidt et al., 2012) (Tabel 1). Schmidt et al. (2012) vroegen zich hierdoor af of de kleinste jager populatie levensvatbaar was. Ondanks verminderde reproductie is uitsterving van de kleinste jager een langzaam proces, omdat de volwassen mortaliteit erg laag is (9-16%) (Andersson, 1976). Ook blijken er opnieuw regionale verschillen te zijn, want op Ellesmere Island konden kleinste jagers goed overleven zonder lemmingen (Donald, 1960 geciteerd door Maher, 1970). Mogelijk wordt het regionale verschil veroorzaakt door alternatieve bronnen. Kleinste jagers hebben de mogelijkheid tot een breed dieet dat bestaat uit jonge vogels en insecten. Vooral insecten lijken van belang ook al is het niet bekend of kleinste jagers alleen op insecten kunnen overleven (Maher, 1970). Door weersomstandigheden verschilt de aanwezigheid van insecten per jaar sterk, waarbij ze weinig aanwezig zijn bij koud en nat weer (Andersson, 1976).
Omdat de kleinste jagers migreren, kunnen ze door klimaatverandering te maken krijgen met mismatches. De jagers op Zackenberg blijken hun legdata waarschijnlijk te synchroniseren aan de aanwezigheid van wolfspinnen of een hoge lemmingdichtheid na sneeuwsmelt (Meltofte & Høye, 2007). Het sneeuwseizoen wordt korter (Gilg et al., 2009) en de lemmingen en insecten worden zo eerder beschikbaar (Høye et al., 2007). Nog bewezen moet worden dat de kleinste jager hierop kan reageren. Naast het effect van de lemmingafname en alternatieve bronnen wordt de
levensvatbaarheid van de populatie bepaald door aanwezigheid van de poolvos. De poolvos kan voor 38% van de kleinste jager nestmortaliteit zorgen, waarbij de meeste nestpredatie plaatsvindt in lage lemmingjaren (Meltofte & Høye, 2007). Zo kan de poolvos door klimaatverandering de kleinste jager overleving beïnvloeden door te switchen naar alternatieve prooien (zie Poolvos).
Conclusie en Discussie
In deze scriptie is de verwachte reactie van de lemmingroofdieren op klimaatverandering geanalyseerd. De predatoren spelen elk hun eigen rol in de regulatie van de lemmingcyclus en verschillen in de afhankelijkheid van de lemming. Met klimaatverandering nemen de
lemmingdichtheid fluctuaties af. Op deze afname reageren de predatoren verschillend, wat is bekeken aan de hand van de normale predatorreacties in een lemming daljaar. Uit analyse blijkt dat vooral de specialistische lemmingpredatoren een verhoogde kans tot uitsterven hebben. De enige winterspecialist is de hermelijn, deze eet alleen lemmingen onafhankelijk van de lemmingdichtheid en is met reproductie sterk verbonden aan de lemmingdichtheid. Doordat migratie van de hermelijn beperkt is en door regionale lemmingafname wordt verwacht dat de hermelijn zal uitsterven.
Daarentegen is de sneeuwuil wel specialistisch maar veel mobieler dan de hermelijn. De sneeuwuil kiest altijd een regio met veel lemmingen en vermijdt lage lemmingdichtheden. Klimaatverandering maakt de lemmingdichtheid regionaal uniform, waardoor de sneeuwuil beperkt wordt in zijn keuze.
Daarnaast hangt de reproductie van de sneeuwuil sterk af van de lemmingdichtheid, dus ook voor sneeuwuilen wordt afname of extinctie verwacht. De laatste specialist is de kleinste jager die de voorkeur heeft voor lemmingen, maar ook alternatieven eet als bessen en insecten. Het is niet bekend of de kleinste jager alleen op insecten kan overleven. Daarbij blijkt reproductie sterk af te hangen van de lemming en het reproductiesucces neemt af met de lemmingafname. Toch verdwijnt de kleinste jagers niet zomaar, omdat de volwassenen een lage mortaliteit hebben. De enige niet specialistische predator is de poolvos die leeft op een gevarieerd dieet van alternatieven en
lemmingen. De reactie van de poolvos is dan ook maar voor 6% afhankelijk van de lemmingdichtheid.
Hierdoor verschilt het lot van de poolvos sterk regionaal en is afhankelijk van de beschikbare prooien.
Toch blijkt in de praktijk dat de in deze scriptie gehanteerde numerieke en functionele respons analyse te simpel is en de overleving van de lemmingpredatoren verbonden is aan verschillende indirecte en directe klimaateffecten. Zo zorgt de afgenomen sneeuwdiepte voor habitatverlies van de hermelijn, terwijl een dunnere sneeuwlaag voordeel heeft voor poolvossen en sneeuwuilen door betere toegang tot lemmingen. De afname van het zee-ijs lijkt effect te hebben op de overwintering van sneeuwuilen en poolvossen. Naast directe effecten kunnen interacties tussen dieren veranderen.
Met afname van de lemming trekken sneeuwuilen weg, waarbij hermelijnen een verminderde competitie hebben voor lemmingen. Ook is de aanwezigheid van alternatieve prooien van belang.
Poolvossen schakelen over op alternatieve prooien bij lagere lemmingdichtheden en verminderen competitie met andere predatoren. De specialisten kunnen soms ook overleven op alternatieven zoals muskusos of sneeuwhaas.
Tevens kunnen ook andere indirecte klimaateffecten die niet meegenomen zijn in deze scriptie een rol spelen in de overleving van de predatoren van de lemming. Zo was de soortenmigratie naar de polen door klimaatverandering al kort genoemd, wat zowel nieuwe prooien als predatoren kan opleveren (Hickling et al., 2006). De nieuwe roofdieren verhogen de competitiedruk zoals de rode vos die de poolvos verjaagt (Tannerfeldt et al., 2002). Andere soorten waar rekening mee gehouden moet worden, zijn ziekteverwekkers en parasieten, die door klimaatverandering naar het noorden verspreiden. Deze toegenomen infectiedruk werd onder andere gezien bij muskusossen (Kutz et al., 2005). Door klimaatverandering trekken mensen meer naar noorden door verbeterde
beschikbaarheid van bronnen als olie. Mensen leggen wegen aan in habitats, waarna deze habitats door dieren worden ontweken en dus de habitatkeuze verkleind (Vistnes & Nellemann, 2008). Als laatste is deze scriptie beperkt tot de Arctis, terwijl migranten ook beïnvloed worden door
veranderingen in overwinteringsgebieden (UNEP & Grid-Arendal, 2010). Met deze verandering moet rekening worden gehouden omdat migranten vaak alternatieve prooien zijn.
Alle factoren van prooi tot predator tot mens of klimaat spelen een belangrijke rol in de Arctis en moeten per regio met elkaar verbonden worden om de predatorreactie te bepalen. Of de
lemmingpredatoren uitsterven of een hernieuwd populatie-evenwicht krijgen is dus nog onduidelijk.
Wel blijkt uit de analyse dat soorten verschillend reageren op klimaatverandering en dat het arctische voedselweb zal gaan veranderen. Hoe het voedselweb veranderd, zou door de lokale verschillen in soortensamenstelling en interacties regionaal moeten worden bekeken door analyse van de complexe interacties in dit relatief simpele ecosysteem.
Referenties
AMAP, 2011. Snow, water, ice and permafrost in the Arctic (SWIPA): Climate change and the cryosphere, Oslo: Arctic Monitoring an Assessment Programme (AMAP), pp.xxi-538.
Andersson, M., 1976. Population ecology of the long-tailed skua (Stercorarius longicaudus Vieill.).
Journal of Animal Ecology, 45(2), pp.537–559.
Andersson, M. and Erlinge, S., 1977. Influence of predation on rodent populations. Oikos, 29(3), pp.591–597.
Bêty, J., Gauthier, G., Giroux, J.-F. and Korpimäki, E., 2001. Are goose nesting success and lemming cycles linked? Interplay between nest density and predators. Oikos, 93(3), pp.388–400.
Callaghan, T.V, Björn, L.O., Chernov, Y., Chapin, T., Christensen, T.R., Huntley, B., Ims, R.A., Johansson, M., Jolly, D., Jonasson, S., Matveyeva, N., Panikov, N., Oechel, W., Shaver, G. and Henttonen, H., 2004. Effects on the structure of Arctic ecosystems in the short- and long-term perspectives. Ambio, 33(7), pp.436–447.
Chaulk, K.G., Robertson, G.J. and Montevecchi, W.A., 2007. Landscape features and sea ice influence nesting common eider abundance and dispersion. Canadian Journal of Zoology, 85(3), pp.301–
309.
Dickey, M.-H., Gauthier, G. and Cadieux, M.-C., 2008. Climatic effects on the breeding phenology and reproductive success of an arctic-nesting goose species. Global Change Biology, 14(9), pp.1973–
1985.
Dormann, C.F. and Brooker, R.W., 2002. Facilitation and competition in the high Arctic: the importance of the experimental approach. Acta Oecologica, 23(5), pp.297–301.
Duchesne, D., Gauthier, G. and Berteaux, D., 2011. Habitat selection, reproduction and predation of wintering lemmings in the Arctic. Oecologia, 167(4), pp.967–980.
Forchhammer, M.C., Schmidt, N.M., Høye, T.T., Berg, T.B., Hendrichsen, D.K. and Post, E., 2008.
Population dynamical responses to climate change. In H. Meltofte, T.R. Christensen, B. Elbering, M.C. Forchhammer and M. Rasch, ed. 2008, Advances in Ecological Research Vol. 40: High-Arctic ecosystem dynamics in a changing climate. Toronto: Elsevier Ltd. pp.391–419.
Gauthier, G., Bêty, J., Cadieux, M.-C., Legagneux, P., Doiron, M., Chevallier, C., Lai, S., Tarroux, A. and Berteaux, D., 2013. Long-term monitoring at multiple trophic levels suggests heterogeneity in responses to climate change in the Canadian Arctic tundra. The Philosophical Transactions of the Royal Society Biological Science, 368(1624), pp.1–12.
Geffen, E., Waidyaratne, S., Dalén, L., Angerbjörn, A., Vila, C., Hersteinsson, P., Fuglei, E., White, P.A., Goltsman, M., Kapel, C.M.O. and Wayne, R.K., 2007. Sea ice occurrence predicts genetic isolation in the arctic fox. Molecular Ecology, 16(20), pp.4241–4255.
Gilchrist, H.G. and Robertson, G.J., 2000. Observations of marine birds and mammals wintering at polynyas and ice edges in the Belcher Islands, Nunavut, Canada. Arctic, 53(1), pp.61–68.
Gilg, O., 2002. The summer decline of the collared lemming, Dicrostonyx groenlandicus, in high Arctic Greenland. Oikos, 99(3), pp.499–510.
Gilg, O., Hanski, I. and Sittler, B., 2003. Cyclic dynamics in a simple vertebrate predator-prey community. Science, 302(5646), pp.866–868.
Gilg, O., Kovacs, K.M., Aars, J., Fort, J., Gauthier, G., Grémillet, D., Ims, R.A., Meltofte, H., Moreau, J., Post, E., Schmidt, N.M., Yannic, G. and Bollache, L., 2012. Climate change and the ecology and evolution of Arctic vertebrates. Annals of the New York Academy of Sciences, 1249(1), pp.166–
190.
Gilg, O., Sittler, B. and Hanski, I., 2009. Climate change and cyclic predator-prey population dynamics in the high Arctic. Global Change Biology, 15(11), pp.2634–2652.
Gilg, O., Sittler, B., Sabard, B., Hurstel, A., Sané, R., Delattre, P. and Hanski, I., 2006. Functional and numerical responses of four lemming predators in high Arctic Greenland. Oikos, 113(2), pp.193–
216.
Hansson, L. and Henttonen, H., 1985. Gradients in density variations of small rodents: the importance of latitude and snow cover. Oecologia, 67(3), pp.394–402.
Hickling, R., Roy, D.B., Hill, J.K., Fox, R. and Thomas, C.D., 2006. The distributions of a wide range of taxonomic groups are expanding polewards. Global Change Biology, 12(3), pp.450–455.
Høye, T.T., Post, E., Meltofte, H., Schmidt, N.M. and Forchhammer, M.C., 2007. Rapid advancement of spring in the high Arctic. Current Biology, 17(12), pp.R449–451.
Ims, R. A. and Fuglei, E., 2005. Trophic interaction cycles in tundra ecosystems and the impact of climate change. BioScience, 55(4), pp.311–322.
Ims, R.A. and Steen, H., 1990. Geographical synchrony in microtine population cycles: A theorethical evaluation of the role of nomadic avian predators. Oikos, 57(3), pp.381–387.
Iverson, S.A., Gilchrist, H.G., Smith, P.A., Gaston, A.J. and Forbes, M.R., 2014. Longer ice-free seasons increase the risk of nest depredation by polar bears for colonial breeding birds in the Canadian Arctic. Proceedings.Biological Sciences/The Royal Society, 281(1779), pp.1–9.
Kausrud, K.L., Mysterud, A., Steen, H., Vik, J.O., Østbye, E., Cazelles, B., Framstad, E., Eikeset, A.M., Mysterud, I., Solhøy, T. and Stenseth, N.C., 2008. Linking climate change to lemming cycles.
Nature, 456(6), pp.93–98.
King, C.M. and Powell, R.A., 2006. The natural history of weasels and stoats: Ecology, behavior and management. 2nd ed. Oxford: Oxford University Press. pp. 15–217.
Korpimäki, E., Brown, P.R., Jacob, J. and Pech, R.P., 2004. The puzzles of population cycles and outbreaks of small mammals solved? BioScience, 54(12), pp.1071–1079.
Kutz, S.J., Hoberg, E.P., Polley, L. and Jenkins, E.J., 2005. Global warming is changing the dynamics of Arctic hostparasite systems. Proceedings.Biological Sciences/The Royal Society, 272(1581), pp.2571–2576.
Maclean, S.F., Fitzgerald, B.M. and Pitelka, F.A., 1974. Population cycles in Arctic lemmings: Winter reproduction and predation by weasels. Arctic and Alpine Research, 6(1), pp.1–12.
Maher, W.J., 1970. Ecology of the long-tailed jaeger at Lake Hazen, Ellesmere Island. Arctic, 23(2), pp.112–129.
Mckinnon, L., Berteaux, D., Gauthier, G. and Bêty, J., 2012. Predator-mediated interactions between preferred, alternative and incidental prey in the Arctic tundra. Oikos, 122(7), pp.1042–1048.
Meltofte, H. and Høye, T.T., 2007. Reproductive response to fluctuating lemming density and climate of the long-tailed skua Stercorarius longicaudus at Zackenberg, Northeast Greenland, 1996- 2006. Dansk Orn. Foren. Tidsskrift, 101, pp.109–119.
Nolet, B.A., Bauer, S., Feige, N., Kokorev, Y.I., Popov, I.Y. and Ebbinge, B.S., 2013. Faltering lemming cycles reduce productivity and population size of a migratory Arctic goose species. The Journal of Animal Ecology, 82(4), pp.804–813.
Pickering, J., Smith, K., Cotter, G., Simpson, A., Magill, B. and McNierney, B., 2006a. Map of lemmus sibiricus. [kaart online] Beschikbaar op: < http://www.discoverlife.org/mp/20m?kind= Lemmus +sibiricus&flags=glean:&mobile=close > [Geraadpleegd op: 19 april 2014].
Pickering, J., Smith, K., Cotter, G., Simpson, A., Magill, B. and McNierney, B., 2006b. Point map of Dicrostonyx groenlandicus. [kaart online] Beschikbaar op: < http://eol.org/data_objects /21202263 > [Geraadpleegd op: 19 april 2014].
Pitelka, F.A. and Batzli, G.O. 2007. Population cycles of lemmings near Barrow, Alaska: a historical review. Acta Theriologica, 52(3), pp.323–336.
Prost, S., Smirnov, N., Fedorov, V.B., Sommer, R.S., Stiller, M., Nagel, D., Knapp, M. and Hofreiter, M., 2010. Influence of climate warming on Arctic mammals? New insights from ancient DNA studies of the collared lemming Dicrostonyx torquatus. PloS One, 5(5), pp.1–11.
Reid, D.G., Krebs, C.J. and Kenney, A., 1995. Limitation of collared lemming population growth at low densities by predation mortality. Oikos, 73(3), pp.387–398.
Roth, J.D., 2003. Variability in marine resources affects arctic fox population dynamics. Journal of Animal Ecology, 72(4), pp.668–676.
Schmidt, N.M., Ims, R.A., Høye, T.T., Gilg, O., Hansen, L.H., Hansen, J., Lund, M., Fuglei, E., Forchhammer, M.C. and Sittler, B., 2012. Response of an arctic predator guild to collapsing lemming cycles. Proceedings.Biological Sciences/The Royal Society, 279(1746), pp.4417–4422.
Shaver, G.R. and Chapin III, F.S., 1986. Effect of fertilizer on production and biomass of the tussock tundra, Alaska, U.S.A. Arctic and Alpine Research, 18(3), pp.261–268.
Sittler, B., (1995). Response of stoats (Mustela erminea) to a fluctuating lemming (Dicrostonyx groenlandicus) population in North East Greenland: preliminary results from a long-term study.
Annales Zoologici Fennici, 32(1), pp.79–92.
Sittler, B., Aebischer, A. and Gilg, O., 2011. Post-breeding migration of four long-tailed skuas (Stercorarius longicaudus) from north and east Greenland to West Africa. Journal of Ornithology, 152(2), pp.375–381.
Summers, R.W., Underhill, L.G., Syroechkovski JR, E.E., Lappo, H.G., Prŷs-Jones, R.P. and Karpov, V., 1994. The breeding biology of dark-bellied brent geese Branta b. bernicla and king eiders Somateria spectabilis on the northeatern Taimyr Peninsula, especially in relation to snowy owl Nyctea scandiaca nests. Wildfowl, 45, pp.110–118.
Tannerfeldt, M., Elmhagen, B. and Angerbjörn, A., 2002. Exclusion by interference competition? The relationship between red and arctic foxes. Oecologia, 132(2), pp.213–220.
Tarroux, A., Berteaux, D. and Bêty, J., 2010. Northern nomads: ability for extensive movements in adult arctic foxes. Polar Biology, 33(8), pp.1021–1026.
Therrien, J.F., Gauthier, G., Korpimäki, E. and Bêty, J., 2014. Predation pressure by avian predators suggests summer limitation of small-mammal populations in the Canadian Arctic. Ecology, 95(1), pp.56–67.
Therrien, J., Gauthier, G., Bêty, J. and Mouland, G., 2008. Long-distance migratory movements and habitat selection of Snowy Owls in Nunavut. Parks Canada. pp.1–47
Therrien, J.-F., Gauthier, G. and Bêty, J., 2011. An avian terrestrial predator of the Arctic relies on the marine ecosystem during winter. Journal of Avian Biology, 42(4), pp.363–369.
UNEP/Grid-Arendal, 2010. Protecting Arctic biodiversity. Norway: United Nations Environment Programme. pp.1–100.
Vistnes, I. and Nellemann, C., 2008. The matter of spatial and temporal scales: a review of reindeer and caribou response to human activity. Polar Biology, 31(4), pp.399–407.
Wiklund, C.G., Angerbjörn, A., Isakson, E., Kjellén, N. and Tannerfeldt, M., 1999. Lemming predators on the Siberian tundra. Ambio, 28(3), pp.281–286.
Ydenberg, R.C., 1987. Nomadic predators and geographical synchrony in microtine population cycles.
Oikos, 50(2), pp.270–272.
Bijlage 1
Tabel 2: De dieetsamenstelling van (a) sneeuwuil, (b) kleinste jager, (c) hermelijn en (d) poolvos op Karupelv Valley tussen 1998-1999. 1998 Was een piekjaar en 1999 een afnemend jaar in lemmingdichtheid (Gilg et al., 2006)
a: Sneeuwuil
b: Kleinste jager
c: Hermelijn d: Poolvos
