Verschillen in het Executief
Functioneren tussen Kinderen,
Volwassenen en Ouderen
Datum: 23 juni 2014
Student: Marije op de Weegh Student nummer: 6041205
Begeleider: Wery van den Wildenberg Aantal woorden abstract: 96
Inhoud
Samenvatting ……….. 3
Inleiding ……….. 4
1. De gedragsmatige ontwikkeling het executief functioneren ..……….…. 7
2. De neurobiologische ontwikkeling van het executief functioneren ….. 10
3. Verschil in plasticiteit tussen kinderen, volwassenen en ouderen ….… 13
Conclusie en Discussie……….…. 16
Referenties ……….. 18
Samenvatting
In dit literatuuroverzicht staat de ontwikkeling van het executief functioneren (EF) centraal.
Achteruitgang in het EF door veroudering en disfunctie na hersenschade zijn het uitgangspunt om te onderzoeken op welke manier het EF is opgebouwd. Er is sprake van een gefaseerde ontwikkeling van de sub- functies inhibitie, werkgeheugen en shifting. Deze sub- functies worden geassocieerd met verschillende gebieden binnen de prefrontale cortex, met elk een ander ontwikkelingspatroon. Er worden positieve effecten gevonden van trainingen van het EF als herstelmechanisme na
hersenschade. De plasticiteit van het brein kan als verklaring dienen voor de gevonden effecten van training.
Ouder worden heeft een dubbele betekenis. Voor kinderen en jonge mensen betekent het
vooruitgang, terwijl het voor ouderen juist achteruitgang betekent. Om de ontwikkeling van jongeren te stimuleren, maar ook om de achteruitgang van het ouder worden tegen te gaan zijn er allerlei spelletjes, trainingen en therapieën op de markt gebracht die verschillende cognitieve functies trainen om ze ‘fit’ te houden. De reclames voor deze spelletjes spelen in op het feit dat ouderen steeds ouder worden en de achteruitgang willen remmen. In reclames is te zien hoe zowel kinderen als ouderen hun hersenen trachten te trainen door deze spelletjes te spelen.
De vraag bij deze reclames is of de spelletjes wel effectief zijn om de cognitieve functies te kunnen verbeteren. Om dat te achterhalen zal eerst gedefinieerd moeten worden om welke functies het hier precies gaat. Vaak moeten er in dergelijke spelletjes verschillende uitdagingen aan gegaan worden waarbij iemand informatie moet kunnen ontdekken, organiseren en manipuleren en daarnaast gaat het vaak om plannen, redeneren en probleem oplossing.
Deze cognitieve vaardigheden vallen onder het executief functioneren (EF). Het EF is nodig voor doelgericht gedrag, controle van gedrag en gedachten (Huizinga, Dolen & Van der Molen, 2006). Executieve functies stellen ons in staat om gedrag intentioneel en doelgericht te sturen en dit te kunnen reguleren wanneer er in de omgeving geen duidelijke signalen of aanwijzingen voor zijn (Luna, Garver, Urban, Lazar & Sweeney, 2004). De literatuur is niet eenduidig als het gaat om de exacte definitie van het EF. Het EF kan gezien worden als een multi- dimensioneel construct dat onder te verdelen valt in verschillende sub-functies (Klenberg, Korkman & Lahti-Nuuttila, 2010). Er is overeenstemming dat executief functioneren een paraplu-term is voor de cognitieve processen die het mogelijk maken om gedrag te kunnen sturen en reguleren (Huizinga , Dolen & Van der Molen, 2006). Welke sub-functies precies onder het EF vallen varieert in de literatuur, maar de meest beschreven functies zijn werkgeheugen, inhibitie en het kunnen wisselen tussen taken (hierna shifting) (e.g. Huizinga et al., 2006).
Het werkgeheugen (WG) refereert naar de mogelijkheid om informatie voor een korte tijd vast te houden en te gebruiken om gedrag te sturen, controleren en waar nodig aan te passen (e.g. Brocki & Bohlin, 2004; Luna et al., 2004). Deze gedragscontrole is gebaseerd op interne
representaties van informatie zoals aanwezig in het WG (Westenberg et al., 2006). Testen die het WG meten maken vaak gebruik van taakjes met woorden, cijfers of figuren die onthouden dienen te worden. Deelnemers worden gevraagd te reageren op een stimulus na een bepaald aantal getoonde woorden, cijfers of figuren. Het aantal stimuli dat onthouden dient te worden en de mate waarin niet-relevante stimuli interfereren bepaalt de capaciteit die nodig is om de taak succesvol te kunnen volbrengen.
Inhibitie biedt de mogelijkheid om afleidende signalen uit de omgeving te kunnen filteren, negeren of reacties hierop te onderdrukken (e.g. Luna et al., 2004). Inhibitie kan gemeten worden
middels een stoptaak, zoals de go/no-go taak. Bij een stoptaak voeren de deelnemers een bepaalde primaire handeling uit (go), terwijl er op willekeurige momenten een stopsignaal (no-go) afgegeven wordt. De tijd die nodig is om de primaire handeling te stoppen na het stopsignaal geeft informatie over het inhibitievermogen.
Shifting refereert naar de mogelijkheid om tussen verschillende taken en responsen te kunnen wisselen (Crone et al., 2006). Een voorbeeld van een taak waarbij shifting van belang is, is de Wisconsin card sorting test (WCST; Heaton, 1993). Er wordt in de WCST gebruik gemaakt van kaarten die gesorteerd dienen te worden op verschillende kenmerken. Volgens welke kenmerken de kaarten gesorteerd dienen te worden wordt niet expliciet gemaakt. De sorteerdimensie dient door de deelnemer achterhaald te worden aan de hand van feedback dat wordt gegeven na elke trial (correct; incorrect). Na een aantal achtereenvolgende correcte trails zal de sorteerregel veranderen. De deelnemer dient het sorteergedrag te veranderen met behulp van nieuwe feedback. Het
vermogen om te kunnen shiften tussen sorteerregels kan worden afgeleid uit het aantal trials dat nodig is om een nieuwe sorteerregel aan te nemen. Naast shifting kan met deze test ook het WG en inhibitie gemeten worden. Het gaat namelijk niet alleen om het wisselen van sorteerregel, maar ook om het onthouden en toepassen van sorteerkenmerken en het kunnen inhiberen van de respons om op irrelevante kenmerken te reageren. Dit maakt de WCST een veel gebruikte test om het EF te meten.
Een test zoals de WCST kan een goed beeld geven van het algehele executief functioneren doordat het een beroep doet op meerdere sub-functies. Een nadeel van dergelijke test is dat het moeilijk aan te tonen is welke sub-functie een bepaalde uitkomst kan verklaren. Dit is niet mogelijk omdat onduidelijk is op welke manier de verschillende sub-functies van elkaar afhankelijk zijn bij het uitvoeren van de taak.
Er zijn twee manieren om de samenstelling van de executieve sub-functies te benaderen. Ten eerste is er de multi-facet benadering, waarin gesteld wordt dat meerdere factoren afhankelijk zijn van elkaar om te kunnen functioneren (Huizinga, Dolan & Van der Molen, 2006). Deze benadering stelt dat de ene sub-functie een andere sub-functie nodig heeft om succesvol tot uiting te kunnen komen. Zo kan het werkgeheugen bijvoorbeeld een belangrijk component zijn als het gaat om shifting. Het werkgeheugen is nodig om informatie paraat te houden en te manipuleren om de mogelijkheid te bieden te kunnen wisselen van taak (Klenberg, et al., 2010). Een ander voorbeeld is dat inhibitie een voorwaarde kan zijn voor succesvolle taak shifting. Als het nodig is om de aandacht volledig op één taak te houden, kan het nodig zijn dat responsen op irrelevante stimuli uit de omgeving geïnhibeerd worden. Andersom kan taak shifting ook van invloed zijn op inhibitie, bijvoorbeeld door de aandacht van de ene taak op de andere taak aan te passen waardoor er mogelijk een ander beroep gedaan wordt op het inhibitievermogen.
De tweede benadering is de enkelvoudige systeembenadering (Luna et al., 2004). Deze benadering stelt dat de sub- functies losstaande factoren zijn die onafhankelijk van elkaar onderzocht kunnen worden. Hoewel de componenten los staan van elkaar is er een hiërarchische opbouw te onderscheiden. Er zijn verschillende theorieën over de meest centrale functies binnen de hiërarchie van het EF. Een daarvan is de theorie van Barkley (1997; aangehaald in Brocki & Bohlin, 2004), waarin gesteld wordt dat inhibitie de meest centrale functie is voor succesvol executief functioneren. Volgens Barkley draagt inhibitie fundamenteel bij aan het functioneren van andere executieve functies zoals werkgeheugen, zelfregulatie en informatieverwerking (Brocki & Bohlin, 2004).
Andere literatuur stelt juist dat het werkgeheugen de basis vormt voor andere executieve functies. Satterwaite et al. (2010) stellen dat de verandering in het EF het grootst zijn tijdens de ontwikkeling van het WG, waaruit opgemaakt wordt dat dit een centrale functie moet zijn. Andersom stellen Kimberg, D’Esposito & Farah (1997) dat schade in delen waar het EF manifesteert per definitie toegeschreven kan worden aan een disfunctie in het werkgeheugen (aangehaald in Huizinga et al., 2006).
Als executieve functies gezien worden als losse componenten, zonder afhankelijkheid tussen de sub-functies, kan het betekenen dat cognitieve en gedragsmatige beperkingen na hersenschade verklaard zou kunnen worden door één dysfunctioneel systeem (e.g. Huizinga et al., 2006). Schade in een specifiek hersengebied zal een dysfunctioneel executieve functie kunnen verklaren. De
enkelvoudige systeem benadering laat echter onbeantwoord op welke manier de hiërarchie van deze verschillende componenten opgebouwd is.
Om meer inzicht te krijgen in de opbouw en de werking van het EF zal er onderzocht worden hoe het EF zich ontwikkelt. De vraag die centraal staat is of er een verschil is in executief
functioneren in leeftijd. Om deze vraag te kunnen beantwoorden zal er in het eerste hoofdstuk de gedragsmatige ontwikkeling van het EF beschreven worden van kindertijd tot volledige rijping. In het tweede hoofdstuk staat de neurobiologische plasticiteit van het EF centraal. Veranderingen
geassocieerd met leeftijd komen naar voren vanuit een neurobiologische invalshoek. In het derde hoofdstuk zal beschreven worden wat de gevolgen kunnen zijn van een afwijkende ontwikkeling van het EF, bijvoorbeeld na hersenschade of veroudering. Er zal beschreven worden wat de
mogelijkheden zijn om hierop te anticiperen als uitgegaan wordt van een plastisch systeem. Er zal ingegaan worden op de effecten van trainingen van de executieve functies.
De Gedragsmatige Ontwikkeling het Executief Functioneren
Om de opbouw van het EF te kunnen begrijpen is het zinvol om de ontwikkeling van het EF na te gaan. Het ontwikkelingspatroon van het EF kan inzicht verschaffen over het bestaan van een eventuele afhankelijkheid of hiërarchische opbouw. Een aantal studies zoals in dit hoofdstuk beschreven maken gebruik van een changepoint analyse. Dit is het punt in tijd waarop een functie zich niet verder meer ontwikkelt. De changepoint analyse kan gebruikt worden om te achterhalen op welk moment in de ontwikkeling een functie volledig gerijpt is (e.g. luna et al., 2004). In dit hoofdstuk zal onderzocht worden op welke momenten de verschillende executieve functies de changepoint naar volledige rijping hebben bereikt.
Er is weinig experimenteel onderzoek naar de ontwikkeling van het EF bij zeer jonge kinderen. Zelazo (2006) heeft aangetoond dat de changepoint van shifting op vierjarige leeftijd zichtbaar is. Dit is onderzocht met de Dimensional Change Card Sorting (DCCS; Zelazo, 2006). De DCCS is een taak die sterk lijkt op de taak in de WCST, met als verschil dat in de DCCS vooraf aangegeven wordt op volgens welke kenmerken de kaarten gesorteerd dienen te worden en er expliciet aangegeven wordt wanneer er van sorteerregel veranderd wordt. In het eerste deel van de taak worden de kinderen gevraagd om op een bepaalde dimensie te sorteren (bijv. op kleur), waarna ze in het tweede deel van de taak gevraagd worden om van sorteer regel te wisselen en op een andere dimensie te sorteren (bijv. op vorm). Het blijkt dat kinderen op drie jarige leeftijd niet in staat zijn om van sorteer-dimensie te veranderen, ze blijven doorgaan met de kaartjes sorteren op de manier waartoe ze de eerste keer opdracht kregen. Kinderen van vier jaar of ouder blijken wel in staat te zijn om te kunnen shiften tussen dimensies. Hieruit kan worden opgemaakt dat de changepoint van het shiften op vierjarige leeftijd lijkt te zijn.
Klenberg, Korkman & Lathi-Nuuttila (2001) stellen echter dat de meest essentiële
ontwikkelingen plaats vinden in de leeftijd van 6 tot 12 jaar. In het onderzoek naar de ontwikkeling van het executief functioneren bij kinderen in deze leeftijdscategorie komt naar voren dat het gaat om een gefaseerd proces waarin verschillende functies op verschillende momenten beginnen te ontwikkelen. Deze ontwikkeling begint in de vroege kindertijd en zet door tot in de adolescentie en vroege volwassenheid (Klenberg, Korkman & Lathi-Nuuttila, 2001).
Een gefaseerde ontwikkeling van het EF wordt door Brocki en Bohlin (2004) omschreven in drie stadia, ingedeeld naar leeftijd. De vroege kindertijd (zes tot acht jaar), midden kindertijd (9 tot 12 jaar) en de vroege adolescentie. Alle groepen voerden taken uit die het werkgeheugen testen. Het werkgeheugen werd getest door het kind blokken met cijfers te tonen, die het kind in dezelfde volgorde moesten herhalen zoals ze gepresenteerd waren. Naast een verbale WG test, werd er gebruik gemaakt van een non-verbale WG test waarbij handgebaren onthouden en nagedaan dienden te worden. Het aantal- en de complexiteit van de gebaren dat onthouden moest worden
liepen op in moeilijkheid. Inhibitie werd gemeten met een go/no-go taak. Er is een factor analyse uitgevoerd om de leeftijd te kunnen koppelen aan de changepoint van de functies.
Naast het WG en inhibitie vonden de onderzoekers een derde factor, namelijk regulatie (verwerkingssnelheid en arousal). Uit het onderzoek blijkt dat er verschillende dimensies te
onderscheiden zijn binnen het EF, die op verschillende momenten in de ontwikkeling ‘rijpen’. Brocki en Bohlin stellen dat regulatie de eerste factor is dat ontwikkelt, rond 8 jarige leeftijd. Inhibitie ontwikkelt rond het 10e levensjaar, waarna de WG capaciteit en de efficiëntie van het geheugen proces zich ontwikkelen. Deze ontwikkeling gaat door tot in de adolescentie.
Huizinga et al. (2006) onderzoeken leeftijd gerelateerde veranderingen in de componenten shifting en inhibitie bij specifiekere leeftijdscategorieën. Er worden groepen van 7-, 11-, 15- en 21 jarigen met elkaar vergeleken. Shifting is gemeten met drie sorteertaken waarin de deelnemers naast figuren ook op gezichten moesten letten bij het sorteren. De reactie tijd en accuraatheid worden gemeten om na te gaan hoeveel moeite het de verschillende leeftijdsgroepen kost om te kunnen shiften. Het blijkt dat kinderen en jongeren tot 15 jaar meer moeite hebben met shiften dan 21 jarigen. Als het gaat om inhibitie zijn er taken uitgevoerd zoals de stoptaak (go/no-go taak).Tot de leeftijd van 11 jaar is er een sterke afname te zien in de tijd die nodig is tussen het stopsignaal en de respons. Na de leeftijd van 11 jaar is er geen verschil gevonden in inhibitie. Hieruit kan worden opgemaakt dat inhibitie eerder ontwikkelt dan shifting. De changepoint van inhibitie ligt rond het 11e levensjaar en shifting vanaf 21 jarige leeftijd. De bevinding dat inhibitie rond het 11e levensjaar ontwikkelt, sluit aan bij de resultaten van Brocki en Bohlin (2004).
De bevindingen van Huizinga et al. (2006) betreffende de changepoint van shifting is tegenstrijdig met de bevindingen van Zelazo (2006). Zelazo stelt dat de changepoint op vier jarige leeftijd te zien is, Huizinga et al. (2006) beschrijven dit in de adolescentie. Mogelijk is de inhoud van taken of regels van belang of iemand hier gemakkelijk in kan shiften. Het gaat hier om de sensitiviteit van de test. De testen in beide onderzoeken verschillen in sensitiviteit, omdat deze gericht zijn op een andere doelgroep. De DCCS is gericht op jonge kinderen, de testen uit het onderzoek van Huizinga et al. (2006) is gericht op adolescenten. De resultaten sluiten elkaar niet per definitie uit, maar vullen elkaar mogelijk aan. Mogelijk beschikken jonge kinderen al over de bekwaamheid om te kunnen shiften, maar rijpt deze functie pas volledig in de adolescentie.
Luna et al. (2004) maakten gebruiken van taken waarin oogbewegingen gemeten werden. Het voordeel van deze manier van meten is dat het onafhankelijk is van verbale cues en eventuele leerstrategieën, die ruis kunnen vormen in de meting van de constructen. Om inhibitie en
verwerkingssnelheid te meten moesten de deelnemers visuele signalen detecteren of negeren. Daarnaast werd er gebruik gemaakt van de oculomotor delayed resprons (ODR) taak om het spatieel werkgeheugen te kunnen meten. In deze taak moest een oogbeweging wel of niet gemaakt moeten
worden, afhankelijk van een bepaalde voorgaande visuele stimulus. De deelnemer hield de locatie van een getoonde stimulus in het werkgeheugen om te kunnen bepalen of op een volgende stimulus gereageerd moest worden. Er is een afname te zien in de tijd die nodig was om visuele informatie te verwerken bij jonge kinderen. De rijping van het WG was volledig zichtbaar in de adolescentie. Changepoint analyse laat zien dat het kunnen inhiberen van een respons rond het 14e jaar volledig ontwikkelt is.
De changepoint analyse laat zien dat alle veranderingen in verwerkingssnelheid, inhibitie en spatieel werkgeheugen voortduren tot in de adolescentie, maar de sub-functies wel al zichtbaar zijn op vroegere leeftijd. De changepoint van het werkgeheugen ligt volgens het onderzoek op een leeftijd van 19 jaar. Dit is een relatief late ontwikkeling in vergelijking met de ontwikkeling van de andere functies.
Een mogelijke verklaring voor deze relatief late ontwikkeling wordt omgeschreven door Satterthwaite et al. (2013). Er wordt gesteld dat het ontwikkelen van het WG het gevolg is van de ontwikkeling van het algehele executieve systeem. In het onderzoek werd gebruik gemaakt van een werkgeheugen taak waarbij de belasting van de WG capaciteit gemanipuleerd is. De hersenactiviteit is gemeten middels een fMRI. Voor een aantal milliseconden werden complexe geometrische figuren getoond met verschillende afleidende stimuli. Hoe meer afleidende stimuli, des te groter de belasting van het WG. De deelnemers moesten op een knop drukken wanneer een figuur voorkwam in een bepaalde volgorde na andere figuren. Hoe lang de deelnemers moesten wachten om een correcte respons te geven varieerde, net als het aantal afleidende stimuli. Uit het onderzoek blijkt dat de mate waarin het executieve systeem als geheel geactiveerd wordt samenhangt met de prestatie op de WG taken. Er is een grotere belasting van het WG mogelijk wanneer het executieve systeem als geheel geactiveerd wordt. Deze bevindingen kunnen bewijs leveren voor de enkelvoudige systeemtheorie. De verschillende sub-functies ontwikkelen zich los van elkaar, op verschillende leeftijden. Volgens Satterthwaite et al. (2013) is er een hierarchische opbouw te onderscheiden in de functies, waarin het WG gezien kan worden als een zeer belangrijke functie.
Uit de beschreven onderzoeken valt te concluderen dat er sprake is van een gefaseerde ontwikkeling wat betreft de sub-functies van het EF. Er is weinig experimenteel onderzoek naar de ontwikkeling van het EF bij zeer jonge kinderen omdat er bij jonge kinderen weinig ontwikkeling van het EF te zien is. Een verklaring hiervoor is dat veel functies zich pas later in de ontwikkeling tot uiting komen. Er is bewijs voor de mogelijkheid dat een functie zich al in de vroege kindertijd manifesteert, maar tijd nodig heeft om volledig te rijpen. In dat geval is de changepoint analyse mogelijk een te eenzijdige benadering. Een dimensionele benadering lijkt beter van toepassing op de ontwikkeling van de executieve sub-functies.
De neurobiologische ontwikkeling van het executief functioneren
In het vorige hoofdstuk is de gedragsmatige kant van de ontwikkeling van het EF omschreven. In dit hoofdstuk zal onderzocht worden of de gefaseerde ontwikkeling van de executieve functies terug te zien is in de hersenontwikkeling. Er zullen ook een aantal studies omschreven worden die de
abnormale ontwikkeling beschrijven, bijvoorbeeld als gevolg van hersenschade. Er is af te leiden welke sub-functie van het EF geassocieerd kan worden met een bepaald hersengebied door de uiting of verstoring van de functie en het getroffen hersengebied na schade te onderzoeken. Op deze manier kan achterhaald worden welke gebieden noodzakelijk zijn voor bepaalde functies (Aron, Robbins & Poldrack, 2004).
Schade aan de prefrontale cortex wordt geassocieerd met beperkingen in het executief functioneren (Huizinga et al., 2006). Taken die een beroep doen op het EF worden anders, verkeerd of langzamer uitgevoerd. In de WCST wordt bijvoorbeeld niet meer tussen de verschillende
sorteerregels geswitcht, of men heeft meer feedback nodig om van regel te kunnen wisselen. De hersenontwikkeling bestaat onder andere uit het ontstaan en versterken van neuronale connecties. Neuronale connecties worden voor de geboorte en in de vroege kindertijd in overvloed aangemaakt. Afhankelijk van de eisen uit de omgeving wordt bepaald welke verbindingen er afsterven of versterkt worden. Dit proces is bepalend voor de neuronale transmissie, zowel in snelheid als in richting waar de informatie naar toe moet. Hierdoor worden reacties sneller en is er een betere integratie van signalen om te gedrag te kunnen moduleren (Luna et al., 2004).
Bovenstaande processen maken het brein plastisch. De plasticiteit van het brein houdt in dat de hersenenstructuren veranderbaar zijn door input van binnenuit of door externe bron (Sitskoorn, 2004). Bij experience-dependent plasticity is de omgeving van invloed op het brein. Dit is van toepassing bij leren en trainen. Hierbij worden connecties tussen neuronen versterkt door het aanmaken van meer en betere verbindingen om de communicatie tussen de neuronen te verbeteren (Sitskoorn, 2004). Deze vorm van plasticiteit is nodig om adaptief op de omgeving te kunnen
reageren.
Het ontwikkelen van executieve functies zijn op eenzelfde manier te benaderen als de bovenbeschreven vormen van plasticiteit. De functies ontwikkelen zich tot op zekere hoogte zoals biologisch (genetisch) is vastgelegd (e.g. Luna et al., 2004). De aangeboren functies zijn echter wel te trainen (Taubert et al., 2010). De functies verbeteren door input uit de omgeving. In dat geval is de uitkomst van het EF mogelijk afhankelijk van de input uit de omgeving, net als bij experience- dependent plasticity.
Horton, Soper & Reynolds (2010) beschrijven de gevolgen in het EF bij kinderen met
hersenbeschadiging in de prefrontale cortex (PFC). Functionele veranderingen in het EF is een proces dat begint in de vroege kindertijd tot in de adolescentie en doorgaat tot in de volwassenheid (Horton
et al., 2010). Horton et al. (2010) stellen dat er functionele veranderingen plaatsvinden in het EF tot een leeftijd van 30 jaar. Schade hoeft niet direct zichtbaar te zijn, maar kan zich ook pas op latere leeftijd tot uiting komen. Schade dat is opgelopen in de vroege kindertijd kan soms pas zichtbaar worden op volwassen leeftijd. Zoals in hoofdstuk één beschreven is, rijpt het werkgeheugen pas volledig in de vroege volwassenheid. De ernst van de schade dat is opgelopen in de vroege kindertijd kan soms pas tot uiting komen wanneer de ontwikkeling op latere leeftijd stagneert.
Om te achterhalen welk hersengebied geactiveerd wordt wanneer er sprake is van inhibitie hebben Rubia, Smith, Brammer & Taylor (2003) deelnemers de stoptaak (go/ no-go) uit laten voeren terwijl de hersenactiviteit gemeten is in een fMRI scanner. Er is een activatie te zien van de rechter inferieure frontale cortex (RIFC). Hieruit kan worden opgemaakt dat het inhibitievermogen
geassocieerd kan worden met de RIFC.
Het verschil in inhibitievermogen tussen kinderen en volwassenen als het gaat om hersenactivatie is onderzocht door Bunge et al. (2002). De helft van de deelnemers bestond uit kinderen met een leeftijd van 8 tot 12 jaar, de andere helft bestond uit een groep jong volwassenen. Wederom is gebruik gemaakt van de stoptaak (go/ no-go) terwijl de deelnemers in een fMRI scanner lagen. Uit de resultaten bleek dat kinderen meer fouten maakten in de taak dan de jong
volwassenen. Daarnaast bleek dat de activatie wanneer het gaat om het negeren van irrelevante stimuli (passieve inhibitie) in de linker hemisfeer plaatsvindt, waar de activatie bij volwassenen in de rechter hemisfeer te zien is. Als het gaat om respons onderdrukking (actieve inhibitie) is bij kinderen een activatie van de posteriore cortex zichtbaar, waar de activatie bij volwassenen in het frontale gedeelte zit. Concluderend zijn kinderen minder goed in staat om gedrag te inhiberen dan volwassenen. Er is een verschil in de gebieden die actief worden wanneer er een beroep gedaan wordt op inhibitie bij kinderen en jong volwassenen. Er lijkt een verschuiving plaats te vinden in de hersengebieden die actief worden bij een bepaalde executieve functie naarmate de rijping van de hersenen vordert.
De hersenactivatie van het werkgeheugen is door Dolcos et al. (2007) onderzocht middels een geheugentaak terwijl het werkgeheugen door irrelevante informatie belast werd. Deelnemers voerden de vertraagde respons taak uit in een fMRI scanner. Bij de vertraagde respons taak worden deelnemers gevraagd om sets van drie verschillende gezichten per keer te onthouden. Na een korte pauze verschijnt er afleidende stimuli op het scherm. Deze bestaat uit een set nieuwe gezichten of geometrische figuren. Na een volgende pauze wordt er een gezicht getoond waarvan de deelnemer moet aangeven of deze in de eerste set was voorgekomen. Uit het onderzoek blijkt dat de activatie plaatsvindt in de dorsolaterale prefrontale cortex (DLPFC). De DLPFC kan geassocieerd worden met het behouden, toepassen en bewerken van informatie in het werkgeheugen.
Onderzoek van Minamoto, Osaka & Osaka (2010) wijst uit dat werkgeheugencapaciteit afhankelijk is van de inhibitievermogen. Deelnemers voerden twee taken uit in een fMRI scanner. Een taak om de werkgeheugen capaciteit te meten bestond uit een reeks woorden die onthouden diende te worden. Daarnaast werd er gebruik gemaakt van de vertraagde- respons taak. Er werd een onderscheid gemaakt in mensen met een lage werkgeheugen capaciteit en een hoge werkgeheugen capaciteit. Mensen met een hoge werkgeheugen capaciteit waren succesvoller in het inhiberen van responsen op afleidende stimuli dan mensen met een lage werkgeheugencapaciteit. Dit was terug te zien in de activatie van de inferieure frontale cortex, dat geassocieerd wordt met het
inhibitievermogen. Bij de deelnemers met een hoge werkgeheugen capaciteit was een sterkere activatie van de inferieure frontale cortex zichtbaar dan bij de deelnemers met een lage
werkgeheugen capaciteit tijdens het uitvoeren van de geheugentaak. De mate waarin iemand succesvol kan inhiberen is mogelijk van invloed op de werkgeheugencapaciteit. Deze resultaten ondersteunen de multi- facet benadering.
Tot slot stellen Crone, Wendelken, Donohue & Bunge (2005) dat shifting verklaard kan worden door activatie van de mediale prefrontale cortex. Deelnemers in een fMRI voerden een soorteertaak uit, vergelijkbaar met de DCCS en WCST. Uit de resultaten blijkt een activatie van de DLPFC wanneer het in de taak gaat om het behouden, toepassen en bewerken van relevante sorteerregels. De mediale PFC wordt geactiveerd wanneer het gaat om reconfiguratie van de sorteerregels. In dit onderzoek wordt duidelijk dat er onderscheid gemaakt kan worden tussen de functie die betrekking heeft op het WG en de functie die betrekking heeft op het shiften als het gaat om het uitvoeren van een sorteertaak. Deze bevindingen zijn in lijn met de multi- facet benadering.
Vanuit meerdere neuro-imaging studies kan bewijs worden gevonden voor de multi-facet benadering. Hoewel het EF zich voornamelijk manifesteert in de prefrontale cortex, blijkt dat
verschillende functies niet allemaal gebruik maken van dezelfde gebieden binnen de PFC. Het kunnen behouden, bewerken en toepassen van informatie in het WG gaat samen met activatie van de dorsolaterale PFC. Inhibitie doet een beroep op de rechter inferieure frontale cortex. Bij kinderen is dit de linker inferieure frontale cortex, en de laterale cortex. Shifting wordt geassocieerd met de mediale PFC.
Voor de verschillende taken zijn vaak meerdere EF functies nodig (e.g. WCST). Om deze succesvol te kunnen uitvoeren wordt er een beroep gedaan om meerdere hersengebieden binnen de PFC. Hersengebieden geassocieerd met een bepaalde functie kunnen verschillen bij kinderen en volwassenen. Deze verandering in de gebieden die actief worden kunnen een verklaring geven waarom kinderen een bepaalde functie minder goed kunnen uitvoeren dan volwassenen.
Verschil in Plasticiteit tussen Kinderen, Volwassenen en Ouderen
Door hersentrauma kan er blijvende schade optreden met verschillende consequenties voor het dagelijks functioneren. Een van de meest voorkomende overblijfselen na hersenschade is een beperking in het executief functioneren (Horton et al., 2010). Ook het ouder worden wordt geassocieerd met progressief verlies in verschillende cognitieve domeinen, waaronder executieve functies (Craik & Salthouse, 1999). Veroudering zou gezien kunnen worden als een vorm van hersenschade.
In het vorige hoofdstuk bleek dat hersenen plastisch zijn en structuren zich kunnen aanpassen aan de eisen van de omgeving (e.g. experience- dependent plasticity; Sitskoorn, 2004). Door training kan er veranderingen in de organisatie en functie van de hersenen ontstaan (Sitskoorn, 2004). Door de plasticiteit van het brein, vooral in de kindertijd tot jong volwassenheid, zijn
trainingen van de executieve functies zinvol bij een afwijkende ontwikkeling of schade (Sitskoorn, 2004). Training van de EF zouden gezien kunnen worden als herstelmechanisme. Een verklaring van deze trainingseffecten kan zijn dat het brein van kinderen en jong volwassenen nog niet volledig gerijpt is, waardoor veranderingen nog redelijk ‘gemakkelijk’ geïmplementeerd kunnen worden door de hersenstructuren. De vraag die in dit hoofdstuk beantwoord zal worden is of er een verschil is in leeftijd als het gaat om de herstelmechanismen van het EF na hersenschade.
Allereerst blijft de vraag of de effecten van de beschreven trainingen ook te zien zijn bij volwassenen en ouderen en of dit verklaard kan worden vanuit reorganisatie binnen
hersenstructuren. De effecten van leren op de neuronale samenstelling bij volwassenen is onderzocht door Taubert et al. (2010). Er is een longitudinale studie uitgevoerd waarin de
deelnemers evenwichtstrainingen volgden. In een fMRI werd gemeten of de motorische vooruitgang ook zichtbaar was in de neuronale organisatie binnen de betrokken hersengebieden. Uit de
resultaten bleek een toename van grijze stof in de frontale en pariëtale gebieden, binnen enkele weken na aanvang van de training. Volgens de onderzoekers zijn deze bevindingen opmerkelijk omdat niet eerder zo duidelijk aangetoond is dat het rijpere brein dynamischer is dan eerder is beschreven.
Er wordt een effect gevonden op neuronaal niveau bij volwassenen en ouderen. Het is nog onduidelijk welke praktische implicaties dit heeft voor het dagelijks functioneren en de kwaliteit van leven. Westenberg et al. (2007) hebben de effectiviteit van een werkgeheugen training onderzocht bij volwassenen van 30 tot 65 jaar. Alle deelnemers hadden niet- aangeboren hersenletsel. De helft onderging een WG training de andere helft was een passieve controlegroep. De training bestond uit 90 adaptieve computersessies, waarin de deelnemers visuo-spatiele en auditieve geheugentaakjes uitvoerden die vergelijkbaar zijn met de eerder beschreven vertraagde-respons taak. De effecten van de training werden vastgelegd met een neuropsychologische testbatterij, waaronder werkgeheugen
tests die gebruik maakten van letter- cijfer- en figuurreeksen om de WG capaciteit te meten. Daarnaast werd de cognitive failure questionnaire (CFQ) over het dagelijks functioneren afgenomen om de subjectieve vooruitgang te kunnen meten. Naast een vooruitgang in het vasthouden van de hoeveelheid informatie en de duur van het vasthouden van informatie, werd er ook een vooruitgang in het dagelijks functioneren gerapporteerd door de deelnemers. Het gaat hier om de subjectieve ervaring van algehele vooruitgang. Het gaat niet alleen om taak specifieke verbetering, mogelijk is er sprake van generalisatie effecten van de taak naar het dagelijks functioneren. De gebruikte taken in de training waren oorspronkelijk ontworpen voor kinderen met aandachtsproblemen. Een mogelijke verklaring waarom deze manier van trainen ook voor volwassenen met niet- aangeboren
hersenletsel effectief blijkt kan worden afgeleid uit het onderzoek van Huizinga et al. (2006), waarin gesteld wordt dat jonge kinderen vergelijkbare patronen laten zien in het EF als patiënten met schade in de prefrontale cortex.
De trainingen die gebruikt worden om het EF te verbeteren of te herstellen na hersenschade komen voor kinderen en volwassenen overeen. Het is nog niet duidelijk of de schade door
veroudering ook met executieve functie trainingen voorkomen of hersteld kan worden. Veroudering gaat gepaard met een verandering in de neuronale structuur door afbraak van neurologische verbindingen (Sitskoorn, 2004). Het is interessant om te onderzoeken wat de effecten zijn van de trainingen bij ouderen.
Of de plasticiteit van de executieve functies van jong volwassenen (gem. leeftijd 24 jaar) verschilt met die van ouderen (gem. leeftijd 70 jaar) is onderzocht door Dahlin, Nyberg, Neely & Bäckman (2008). De onderzoekers wilden achterhalen of de getrainde componenten van het EF ook kunnen zorgen voor een vooruitgang op andere componenten van het EF die niet expliciet getraind worden. Er is gebruik gemaakt van een adaptief trainingsprogramma met twee onderdelen. In het eerste deel (criterium task) werden de deelnemers gevraagd om reeksen van letters, kleuren, cijfers en spatiële locaties te onthouden en voorspellen. Het tweede onderdeel was de keep-track task waarin verschillende categorieën op semantische wijze werden aangeboden die de deelnemers moesten onthouden en op reageren. Er moest onthouden worden welk woord er per ronde als laatst aangeboden werd en in welke categorie deze viel. De hoeveelheid en complexiteit van de
categorieën werd aangepast. De effecten van deze training werden gemeten op verschillende cognitieve domeinen. Zowel de jongeren als de ouderen presteren beter op het EF na de training. Er blijkt een vooruitgang in beide groepen wat betreft het werkgeheugen met een grotere vooruitgang bij de jong volwassenen dan bij de ouderen. Deze vooruitgang was bij de jonge mensen niet alleen op de getrainde onderdelen zichtbaar, maar er bleek ook vooruitgang van ongetrainde functies. Training zorgt dus voor een verbetering van executieve functies, ook op indirecte wijze. Deze effecten zijn bij ouderen echter niet gevonden. De effecten van de trainingen voor ouderen zijn meer taak specifiek
zijn, terwijl de effecten bij jong volwassenen ook op niet gerelateerde taken zichtbaar zijn. Uit deze bevindingen kan opgemaakt worden dat de generalisatie effecten van trainingen van executieve functies alleen aanwezig zijn bij kinderen en jong volwassenen. Er blijkt een verschil in plasticiteit van de hersenen van jonge mensen en oudere mensen.
Er kan geconcludeerd worden dat trainingen die de executieve functies verbeteren effectief zijn bij kinderen en volwassenen met hersenschade. Ongeacht de leeftijd is het brein plastisch, wat het mogelijk maakt om nieuwe verbindingen aan te maken die het EF verbeteren. De
trainingseffecten van sub- functies zijn te generaliseren naar het algehele EF bij mensen met een leeftijd tot ongeveer 65 jaar. Bij ouderen is dit generalisatie effect niet gevonden. De plasticiteit van de hersenen van kinderen en volwassenen verschilt met de plasticiteit van ouderen. Er is wel
vooruitgang mogelijk van specifieke executieve functies bij ouderen, maar deze beperken zich tot de getrainde functies. Bij kinderen en volwassenen is deze beperking niet gevonden en is er sprake van transfer effecten van de getrainde functie naar ongetrainde functies.
Conclusie en Discussie
In dit literatuuroverzicht is de ontwikkeling van het executief functioneren onderzocht op gedragsmatig- en neurobiologische niveau. Er is een gefaseerde ontwikkeling te onderscheiden in de rijping van het EF. Gedragsregulatie is een eerste functie dat rijpt, gevolgd door het
inhibitievermogen. Werkgeheugen en shifting ontwikkelen zich later in tijd. De bevindingen uit de neuropsychologische onderzoeken sluiten aan bij deze gefaseerde ontwikkeling. Hoewel de PFC geassocieerd wordt met het EF, zijn er verschillende gebieden binnen de PFC actief bij verschillende sub-functies van het EF. Zo wordt activatie van de dorsolaterale PFC in verband gebracht met het werkgeheugen. De mediale PFC wordt gelinkt met het vermogen om te kunnen shiften. Inhibitie na volledige rijping gaat samen met de activatie van de rechter inferieure PFC, terwijl dit andere gebieden zijn bij kinderen.
De verandering van hersengebieden die actief worden bij inhibitie bij kinderen en
volwassenen biedt mogelijk een verklaring voor de bevinding van de late ontwikkeling van het WG. Zoals omschreven door Minamato, Osaka & Osaka (2010) blijkt het inhibitievermogen noodzakelijk om succesvol gebruik te kunnen maken van het WG. De rijping van het inhibitievermogen moet voorafgaan aan de rijping van het WG. Pas na de verandering naar de RIPFC als actief gebied bij inhibitie kan er gebruik gemaakt worden van het volledige WG.
Trainingen van executieve functies kunnen gezien worden als herstelmechanisme bij hersenschade en veroudering. Door de plasticiteit van de hersenen kunnen executieve functies verbeteren na training. Deze effecten komen in alle leeftijden voor. Er is echter toch een verschil in training als herstelmechanisme bij kinderen en volwassenen in vergelijking met ouderen. Bij ouderen is er geen sprake van generalisatie effecten van een training op meerdere executieve sub-functies, waar dit wel gevonden is bij kinderen en volwassenen. Een verklaring hiervoor zal gevonden moeten worden in de plasticiteit van de hersenen van ouderen in vergelijking met jongeren en kinderen.
Uit de beschreven studies blijkt overwegend meer bewijs voor de multi-facet benadering als het gaat om de samenstelling van de EF. Er zijn verschillende sub-functies te onderscheiden die onderling afhankelijk zijn van elkaar. Doelgericht gedrag kan vaak niet ontleden worden naar één op zichzelf staande sub-functie. Neuro-imaging studies sluiten aan bij deze bevindingen.
De meeste onderzoeken naar de ontwikkeling van het EF beginnen met een leeftijdscategorie van 6/7 jaar. De enige taak die hiervan afwijkt, is de DCCS uit het onderzoek van Zelazo (2006). Een mogelijke verklaring waarom onderzoek naar een leeftijdscategorie van 0-6 jaar niet wordt
uitgevoerd, is dat er in dat geval redelijk grote aanpassingen gedaan moeten worden om aan te sluiten bij het begrip en de belevingswereld van jonge kinderen. De test moet zodanig worden aangepast dat het mogelijk methodologisch invalide of onbetrouwbaar wordt om te kunnen
vergelijken met de andere leeftijdscategorieën. Het is interessant om in vervolg onderzoek testen te ontwikkelen die afgenomen kunnen worden bij jonge kinderen, om het EF te kunnen meten.
Zoals eerder ter discussie stond is het lastig om een eenduidige leeftijd te noemen wanneer een functie is ontwikkeld, zoals gesteld wordt in de changepoint analyse. Een dimensionele
benadering is wellicht een betere manier om de ontwikkeling naar de rijping van sub- functies te onderzoeken. Met tests die ook bij jonge kinderen afgenomen kunnen worden kan er beter inzicht verschaft worden in de eerste manifestatie van een functie. Het is bijvoorbeeld gebleken dat de eerste manifestatie van inhibitie zichtbaar is op vier jarige leeftijd, terwijl het pas in de adolescentie volledig gerijpt is. Mogelijk is bij andere functies ook het geval dat de eerste manifestatie op een ander moment te vinden is dan de volledige rijping (changepoint).
De WCST is een veel gebruikte test in onderzoek naar het EF. Het voordeel van deze test is dat het meerdere sub-functies test. Het kan dus een goed beeld geven van het algemeen EF. Een nadeel van deze taak is dat het lastig is om een eenduidig beeld te krijgen van een bepaalde sub-functie. Zeker als het gaat om het bepalen van een betrokken hersengebied is dit een lastige test, hoewel vaak gebruikt. De test doet een beroep op meerdere sub- functies, met als gevolg dat er meerdere hersengebieden actief worden. Het wordt dan onduidelijk wel gebied gelinkt kan worden aan een specifieke functie. Het is van belang om hier rekening mee te houden bij het interpreteren van de resultaten van een fMRI scan. Het is zeer interessant om te onderzoeken hoe de verschillende sub-functies interacteren in taken zoals de WCST, omdat deze taken beter overeen komen met de alledaagse situaties waarin gebruik gemaakt wordt van meerdere sub-functies.
De bevindingen uit dit literatuuroverzicht dragen bij aan het inzicht over de ontwikkeling van het executief functioneren. Daarnaast is duidelijk geworden dat het trainen van het EF bij kan dragen aan herstel na schade. Het trainen van de hersenfuncties kan functioneel zijn. Spelletjes die een beroep doen op de EF kunnen mogelijk bijdragen aan de ontwikkeling van het EF bij kinderen en adolescenten. Niet alleen gezonde mensen in ontwikkeling kunnen hier baat bij hebben, maar vooral mensen met hersenschade.
Referenties
Brocki, K. C. & Bohlin, G. (2010) Executive functions in children aged 6 to 13: a dimensional and developmental study. Developmental neuropsychology, 26(2), 571-593.
Bunge, S. A., Dudukovic, N. M., Thomason, M. E., Vaidya, C. J. & Gabrieli, J. D. E. (2002). Immature frontal lobe contributions to cognitive control in children: evidence from fMRI. Neuron, 33(2), 301-311.
Craik, F. I. M. & Salthouse, T. A. (Eds.), (1999). Handbook of aging and cognition (2nd ed.). Hillsdale, New York: Erlbaum.
Crone, E. A., Bunge, S. A., Van Der Molen, M. W., & Ridderinkhof, K. R. (2006). Switching between tasks and responses: A developmental study. Developmental Science, 9(3), 278-287.
Crone, E. A., Wendelken, C., Donohue, S. E., & Bunge, S. A. (2006). Neural evidence for dissociable components of task-switching. Cerebral Cortex, 16(4), 475-486.
Dahlin, E., Nyberg, L., Neely, A. S. & Bäckman, L. (2008). Plasticity of executive functioning in young and older adults: immediate training gains, transfer and long term maintenance. Psychology and aging, 23(4), 720-730.
Dolcos, F., Miller, B., Kragel, P., Jha, A. & McCarthy, G. (2007). Regional brain differences in the effect of distraction during the delay interval of a working memory task. Brain research, 1152, 171-181.
Heaton, R. K. (1993). Wisconsin card sorting test: computer version 2. Odessa: Psychological Assessment Resources.
Horton, A., Soper, H.V., & Reynolds, C. R. (2010). Executive functions in children with traumatic brain injury. Applied neuroscience, 17 (2), 99-103.
Huizinga, M., Dolan, C. V., & Molen, Van der, M. W. (2006). Age- related changes in executive function: developmental trends and a latent variable analysis. Neuropsychologica, 44, 2017-2036.
Klenberg, L., Korkman, M. & Lahti- Nuuttila, P. (2001). Differential development of attention and executive functions in 3- to 12-year-old Finnish children. Developmental neuropsychology, 20(1), 407-428.
Liu-ambrose, T., Nagamatsu, L. S., Graf, P., Beattie, B. L., Ashe, M. C. & Handy, T. C (2010). Resistance training and executive functions: a 12-month randomized controlled trial. Archives of internal medicine, 170(2), 170-178.
Luna, B., Garver, K. E., Urban, T. A., Lazar, N. A. & Sweeny, J. A. (2004). Maturation of cognitive processes from late childhood to adulthood. Child development, 75(5), 1357-1372.
Minamoto, T., Osaka, M. & Osaka, N. (2010). Individual differences in working memory capacity and distractor processing: possible contribution of top-down inhibitory control. Brain research, 1335(4), 63-73.
Rubia, K., Smith, A. B., Brammer, M. J. & Taylor, E. (2003) Right inferior prefrontal cortex mediates response inhibition while mesial prefrontal cortex is responsible for error detection.
Neuroimage, 20, 351-358.
Satterthwaite, T. D., Wolf, D. H., Ruparel, K., Elliott, M. A., Gennatas, E. D., Hopson, R., Jackson, C., Prabhakaran, K., Bilker, W. B., Calkins, M. E., Loughead, J., Smith, A., Roalf, D. R., Hakonarson, H., Verma, R., Davitikos, C., Gur, R. C. & Gur, R. E. (2013). Functional maturation of the executive system during adolescence. Journal of neuroscience, 33(41), 16249-16261. Sitskoorn, M. (2004). Cognitie, beweging en plasticiteit van het brein. Neuropraxis, 8, 63-68.
Taubert, M., Draganski, B., Anwander, A., Müller, K., Horstmann, A., Villringer, A. & Ragert, P. (2010). Dynamic properties of human brain structure: learning-related changes in cortical areas and associated fiber connections. Journal of neuroscience, 30(35), 11670-11677.
Vasilopoulos, T., Xian, H., Jacobson, K. C., Franz, A. E., Panizzon, M. S., Grant, M. D., Lyons, M. J., Toomy, R. & Kremen, W. S. (2012). Genetic architecture of the delis-kaplan executive function system trail making test: evidence for distinct genetic influences on executive function. Neuropsychology, 26(2), 238-250.
Westerberg, H., Jacobaeus, H., Hirvikoski, T., Clevberger, P., Östensson, M. L., Bartfai, A., & Klingberg, T. (2007). Computerized working memory training after stroke-A pilot study. Brain
Injury, 21(1), 21-29.
Zelazo, P. D. (2006). The dimensional change card sort (DCCS): A method of asserting executive function in children. Nature protocols, 1, 297–301. Published online 27 juni 2006.
