University of Groningen
Energy balance after bariatric surgery
Somogyi, Edit
DOI:
10.33612/diss.125435301
IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to cite from it. Please check the document version below.
Document Version
Publisher's PDF, also known as Version of record
Publication date: 2020
Link to publication in University of Groningen/UMCG research database
Citation for published version (APA):
Somogyi, E. (2020). Energy balance after bariatric surgery. University of Groningen. https://doi.org/10.33612/diss.125435301
Copyright
Other than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the author(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons).
Take-down policy
If you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediately and investigate your claim.
Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): http://www.rug.nl/research/portal. For technical reasons the number of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum.
Samenvatting voor Nederlandse vertaling
Obesitas is een zware last voor het individu als ook voor de samenleving als geheel, met verregaande consequenties voor de gezondheidzorg en de economie.
Bariatrische chirurgie is de meest effectieve behandelingsoptie, niet alleen voor langdurig gewichtsverlies, maar ook voor de behandeling van obesitas-gerelateerde aandoeningen. Ondanks het succes van deze ingrepen zijn de onderliggende mechanismen van
bariatrische operaties nog steeds onduidelijk.
Dit proefschrift werpt licht op een aantal aspecten van de mogelijke mechanismen. De focus ligt op energiebalansregulatie na ileale transpositie (IT) en Roux-en-Y
maagomleiding (RYGB) bij ratten. De centrale vraag was of deze operaties veranderingen induceren in energie-efficiëntie, energiebudget, energieverbruik en de componenten ervan, wat het waargenomen gewichtsverlies op zijn minst gedeeltelijk kan verklaren. Daarnaast hebben we ook onderzocht of darmhormonen (na IT) of veranderingen in circadiane ritmes (na RYGB) kunnen bijdragen aan dit gewichtsverlies. Het andere aandachtspunt was of macronutriënten samenstelling van de voeding een rol speelt bij het induceren van verschillende patronen (of uitkomsten) van gewichtsverlies na deze operaties bij ratten.
Ileale transpostie
IT werd een tijdlang beschouwd als slechts een experimentele techniek binnen de bariatrische chirurgie, omdat andere operaties suksesvoller waren en tot een groter gewichtsverlies leidden. Maar naarmate bariatrische chirurgie evolueerde (en het simplistische beeld van maagbeperking en / of malabsorptie als belangrijkste potentiële mechanismen voor de operaties veranderde in een verfijnder beeld) werd IT herontdekt als een waardevol hulpmiddel om te bestuderen wat er precies gebeurt na bariatrische chirurgie. Dus, het toepassen van IT zou kunnen bijdragen tot een beter begrip van de
“lage darm hypothese”, waarin nutriënt stimulatie van het lagere deel van de dunne darm gewichtsverlies induceert en diabetesbeheersing mogelijk maakt, via de afgifte van darm hormonen en andere fysiologische signalen (Rubino et al 2004).
In hoofdstuk 2 wordt een gedetailleerde beschrijving gegeven van de chirurgische methodologie van IT, eerst om een duidelijk begrip van de techniek te geven, ten tweede om een basis te leggen voor zinvolle vergelijkingen tussen studieresultaten waarbij IT wordt gebruikt. Ten derde is dit hoofdstuk een eerbetoon aan wijlen professor H
Koopmans, een pionier op het gebied van IT die al vroeg het potentieel zag van het effect van darmstimulatie op gewichtsverlies en diabetesbehandeling. Naast de IT-methodologie hebben we ook de uitkomsten ervan onderzocht op energiebalansparameters in ratten gevoed met dieet bestaande uit evenredig grote aandelen van koolhydraten, vetten, en eiwitten. Het energieverbruik werd gemeten middels indirecte calorimetrie tijdens een dag van vasten, een dag met een beperkte voedsel inname, en een dag met een ad libitum inname. Noch het energiebudget (inname - energieverbruik), noch energie-efficiëntie (verandering in lichaamsgewicht / energie-inname) verschilde tussen ratten die IT (IT +) en controleoperaties (IT-) ondergingen. Het gewichtsverlies van IT + -ratten was te wijten aan verminderde inname. Het waargenomen verhoogde energie-verbruik gerelateerd aan de energie-inname (IGE) zou mogelijk kunnen voorkomen dat de dieren uiteindelijk dit gewichtsverlies compenseren door meer te gaan eten, aangezien dieet-geïnduceerde thermogenese (een onderdeel van IGE) ook een verzadigende werking heeft. Het hoge verzadigende effect van een eiwit-rijk diëet in combinatie met het sterke effect van vet voedsel om maagdarm doorstroming te remmen (de zgn. “ileale rem”) zijn mogelijk de mechanismen achter het waargenomen verschil in gewichtstoename tussen IT + en IT- ratten (Hamdy et al 2018, Wylie-Rosett et al 2013) .
Om het effect van macronutriënten in het dieet op de energiebalans van ratten met of zonder IT beter te bestuderen vergeleken we drie diëten met verschillende
macronutriënt gehaltes; namelijk hoog koolhydraat (HC - 50% koolhydraten, 25% vet, 25% eiwit), hoog eiwit (HP – 50% eiwit, 25% koolhydraten, 25% vet) en hoog vet (HF – 50% vet, 25% koolhydraten, 25% eiwit), in onze volgende studie (hoofdstukken 3 en 4). Hier maten we de inname, het lichaamsgewicht, en de dagelijkse
energie-efficiëntie van IT + en IT-ratten. We ontdekten dat het HP-dieet het meest effectief was in het verminderen van de voedselinname, zelfs vóór de operatie, en dit bleef zo tot het einde van de registratie, wat resulteerde in de meeste lichaamsvet afname en gewichtsverlies zowel met of zonder IT. Het HF dieet leidde pre-operatief tot een verhoogde voedselinname, het goed gedocumenteerde effect van een dieet met een hoog vet/suiker gehalte zowel bij ratten (Pickering et al 2009, Sharma et al 2012) als bij mensen (Hryhorczuk et al 2013, Singh 2014). Dit effect keerde echter om naar de minste inname direct na IT operatie, wat leidde tot de langste herstelperiode en het grootste verlies van lichaamsgewicht onder de verschillende dieet groepen. Dit effect kan mogelijk verklaard worden door de volgende mechanismen.
1) Een sterke ileale remming door het HF dieet (Maljaars et al. 2012), welke gecombineerd met de IT procedure leidt tot een sterke verzadigende werking.
2) Een gastro-intestinale ontsteking veroorzaakt door een vetrijk dieet (Denver et al. 2018, Ruiz-Núñeza et al. 2013), welke door het krimpen van het de vetlaag om de darmen (mesenterisch vet) door IT niet meer voldoende wordt geneutraliseerd en aanleiding geeft tot een gevoel van malaise.
In een later stadium van de studie begonnen HF-ratten echter meer te eten, en namen daardoor snel in gewicht toe, wat uiteindelijk resulteerde in het hoogste lichaamsvetgehalte bij ratten onder verschillende dieet condities. De inname van HC-voeding bleef gedurende de hele studie relatief hoog, waarbij het effect van IT
effecten van een hoge smakelijkheid van een dieet bestaande uit enkelvoudige suiker (50%), gecombineerd met enig toegevoegd vet (25%) (Gomez-Smith et al 2016). Het feit dat nutriënten in vloeibare vorm werden aangeboden als vervanger van vast voedsel (Stull et al 2008, Cassady et al. 2012) zou mogelijk hebben kunnen bijgedragen aan een versneld herstel, aangezien vloeibare voeding de natuurlijke post-prandiale verzadiging verzwakt, de daaropvolgende voedselinname verhoogt en dit mogelijk een risico vormt voor een positieve energiebalans bij mensen en ratten (Rayner et al 2007). De energie-efficiëntie daalde onmiddellijk na de IT-operatie, maar keerde terug naar het normale niveau, en droeg dus niet significant bij tot de gewichtsverandering van de dieren. Regressie analyse toonde aan dat alleen voedselinname de variatie in 30 dagen gewichtstoename met meer dan 80% in positieve richting verklaarde.
Na onderzoek van het effect van IT op energie inname werd vervolgens de energie uitgifte kant van de energiebalans verkend (hoofdstuk 4), waarbij ratten wederom aan één van de drie hiervoor genoemde diëten werden blootgesteld. Het doel was om de effecten van IT op energieverbruik te achterhalen, en of de macronutriënt samenstelling van het dieet hierop van invloed was. Net als in hoofdstuk 2 werd het energieverbruik van IT+ en IT- ratten gemeten zodra ze een stabiel lichaamsgewicht hadden tijdens een dag van vasten, een dag van beperkte voedselinname en een dag van ad libitum inname. Op deze drie dagen werden verschillende componenten van energie verbruik bepaald (rustmetabolisme, voeding-gerelateerde energieverbuik, en energieverbruik gerelateerd aan beweging), en werd het energiebudget van de ratten berekend. Onze gegevens tonen aan dat IT leidt tot een afname in diverse componenten van energieverbruik tijdens de drie verschillende dagen van metingen, en deze effecten waren maar beperkt afhankelijk van samenstelling van het dieet. Deze gegevens lijken niet in overeenstemming met de bevinden van hoofdstuk 2 (waar geen afname te zien was in de meeste componenten van energieverbruik) en diverse andere studies in proefdieren (Oh et al 2016, Hankir et al
2012). De gegevens in hoofdstuk 4 kunnen worden geënterpreteerd op een manier dat het gewichtsverlies geïnduceerd door IT mogelijk een factor is om het energieverbruik extra te verminderen, om zo een te groot verlies van lichaamsgewicht en afname van
lichaamsvet te voorkomen. Deze interpretatie is in overeenstemming met een studie in muizen (Shin et al 2013) en mensen (Carrasco et al 2007, Lagoy et al 2021) onderworpen aan een RYGB operatie. We speculeren dat de verschillen in uitkomsten bij hoofdstuk 2 en hoofdstuk 4 worden veroorzaakt wordt door verschillen in dieet compositie, waarbij een eiwit verhoging tot 33% in hoofdstuk 2 wellicht meest optimaal is voor herstel, i.t.t. de eiwit gehaltes gebruikt in hoofdstuk 4 (i.e., 25% of 50%), en daardoor leidde dit dieet niet tot een IT-geïnduceerde daling in energieverbruik.
Een uitzondering op de observatie dat de meesten componenten van
energieverbruik waren verminderd bij ratten die IT ondergingen in hoofdstuk 4, was de bevinding dat energie-verbruik gerelateerd aan de energie-inname (IGE) niet was verminderd bij IT+ ratten. Dus een overeenkomst tussen hoofdstuk 2 en hoofdstuk 4 zou kunnen zijn dat IGE relatief verhoogd is in IT+ ratten op basis van wat zou worden verwacht aan de hand van de andere componenten van energie-verbruik.
Vervolgens werd onderzocht of veranderingen in hormoonspiegels geïnduceerd door IT mogelijk een verklaring kon bieden voor het gewichtsverlies van de ratten die IT ondergingen (hoofdstuk 5) en of de diëten met verschillende macronutriënten
composities verschillende effecten hadden op de spiegels van deze hormonen. Nadat de ratten gewichtsstabiliteit bereikten na IT + of IT- werden bloedmonsters genomen via daarvoor geïmplanteerde canules in de rechter halsader. In deze bloedmonsters hebben we de serumspiegels van GIP, GLP-1, PYY, neurotensine en insuline gemeten voorafgaand aan het voeden en 15, 30, 60 minuten en 17 uur na het voeden. Naast de reeds gemelde energie-inname en veranderingen in lichaamsgewicht, werden de niveaus van GLP-1, neurotensine en PYY duidelijk verhoogd door IT, vooral tijdens (0-60 min) en na 17 uur
na inname, met marginale dieeteffecten. Deze gegevens bevestigen de gegevens van anderen (Batterham et al. 2006, Chelikani et al. 2010, Gaitonde et al. 2012) waaruit blijkt dat ileale overstimulatie inderdaad leidt tot een verhoogde secretie van anorectische darmhormonen, wat op zijn beurt mogelijk resulteert in gewichtsverlies. Afgezien hiervan zagen we geen grote verschillen tussen dieetgroepen in deze darmhormoonreacties. Dit lijkt op het eerste gezicht haaks te staan op eerdere rapporten dat bepaalde
macronutriënten specifiek verband hielden met de afgifte van bepaalde darmhormonen zoals PYY (Batterham et al 2006, Helou et al 2008) en GLP-1 (Carr et al 2008, van der Klaauw et al 2013 ). Het is wellicht een te simplistische benadering om te zeggen welke macronutriënt de krachtigste trigger is. Een ander punt is dat de diëten in de huidige studie slechts relatief hoger waren in percentage van één van de drie macronutriënten (50% versus 25%), wat zeker een andere situatie is dan het vergelijken van de effecten van pure macronutriënten. We concludeerden dat de PYY-, GLP-1- en neurotensine spiegels door IT worden opgereguleerd, waarvan PYY het meest specifiek verband houdt met verminderde inname en gewichtsverlies na IT.
Roux-en-Y gastric Bypass operatie.
De gouden standaard en meest toegepaste bariatrische chirurgische procedure vandaag de dag is RYGB (Welbourn et al 2018), omdat het superieur is aan andere soorten operaties zoals de verstelbare maagband (Arterburn et al 2014) of de mouw-gastrectomie (Lee WJ et al 2011, Zhang et al. 2015). Desalniettemin leidt de recente verfijning van de mouw-gastrectomie tot een gewichtsverlies die overeenkomt met die na RYGB. Een grondig begrip van het onderliggende mechanisme van RYGB ontbreekt, en vooral hoe voeding met verschillende macronutriënten samenstellingen de uitkomsten van RYGB beïnvloeden. In hoofdstuk 6 hebben we onderzocht of een dieet met veel vet (HF) of een vetarm (LF) dieet gewichtsverlies verschillend beïnvloedt en eventueel
verschillende in circadiane ritmiek lieten zien na RYGB. Eerst werden telemetrische transmitters in de peritoneale holte van de ratten geplaatst, om ongestoord de
lichaamstemperatuur en bewegingsactiviteit van ratten te kunnen volgen, waarna ze een RYGB-operatie ondergingen. Na de operatie bleven de dieren gehandhaafd op hun respectievelijke HF of LF dieet. Na operatie bleken de inname en energie-efficiëntie van HF-ratten lager dan die van LF-ratten, en de lichaamsgewicht afnames na RYGB waren groter in de HF-ratten dan in de LF-ratten, wat wellicht kon worden veroorzaakt doordat lipiden de eerder genoemde “ileale rem” sterk zou kunnen
stimuleren. Hierdoor zou de maaglediging langzamere en de intestinale transitietijd langer zou worden, waarschijnlijk door de verhoogde secretie van darmhormonen, zoals GLP-1 en PYY (Maljaars et al 2012, Sternini et al. 2008.) Lagere voedselefficiëntie in de dieetgroep is waarschijnlijk te wijten aan een verminderd absorptievermogen bij de HF-gevoerde ratten (Shin et al. 2013). Het is ook mogelijk dat HF-HF-gevoerde ratten meer malaise ondervonden door het hogere vetgehalte van het dieet dat leidt tot ontsteking (Denver et al 2018), zoals eerder genoemd bij IT. Interessant is dat de circadiane schommelingen in lichaamstemperatuur en het fysieke activiteitsniveau van HF-ratten leken op dat van LF dieren die een controleoperatie ondergingen, wat tegen het argument pleit dat de ratten op een HF-dieet malaise ondervinden na RYGB. Deze “stress” reacties (i.e., verminderde circadiane schommelingen) waren juist meer uitgesproken bij dieren die een LF-dieet aten. Deze schijnbaar beschermende effecten van het HF-dieet op lichaamstemperatuur en bewegingsschommelingen doen denken aan eerdere gegevens van onze groep die aantonen dat een HF-dieet ook bescherming biedt tegen door sociale stress veroorzaakte verstoringen in circadiane schommelingen van lichaamstemperatuur en bewegingsactiviteit (Buwalda et al. 2001). Er werd gespeculeerd dat HF-dieet de emotionele veerkracht verbetert (van Dijk et al, 2008), gebaseerd op het feit dat een HF-dieet verlies van 5HT-1A-gevoeligheid voor autoreceptoren voorkomt na sociale verlies
stress (Buwalda 2001). Het lijkt er dus op dat het HF-dieet de stress na een RYGB-operatie vermindert door een nog onbekend mechanisme maar tegelijkertijd meer gewichtsverlies veroorzaakt dan een LF-dieet. Deze bevinding kan in de klinische praktijk worden gebruikt als deze grondig wordt getest, omdat mensen die een RYGB-operatie ondergaan, vaak de stemming hebben verbeterd vanwege het feit dat ze afvallen (Polovina et al 2019), maar een hoger gewichtsverlies en een verbeterd circadiaans functioneren kunnen worden gemedieerd bij niet-compliante personen wanneer ze worden onderworpen aan een dieet met een hoger vetgehalte.
Bij het vergelijken van IT en RYGB (hoofdstuk 7) vinden we dat RYGB leidt tot aanhoudend gewichtsverslies en een sterk dalende voedsel efficiëntie, terwijl het
gewichtsverlies door IT minder sterk is en korter aanhoudt, met slechts een korte daling in de voedsel efficiëntie. De overmatige stimulatie van het distale ileum door het snelle transport van voedingsstoffen is waarschijnlijk een belangrijke factor bij het verminderen van het lichaamsgewicht, zowel na IT als RYGB. Inderdaad stijgen de niveaus van anorexigene hormonen zoals GLP-1, PYY en neurotensine zoals genoemd in onze IT-studie en bij talrijke RYGB-experimenten zowel bij knaagdieren (Mu et al 2017) als bij mensen (Hutch et al 2017 ).
In de vergelijking van IT en RYGB kwam naar voren dat het eten van een HF-dieet bij beide operaties een meer uitgesproken gewichtsverlies bleek te veroorzaken. Het enige verschil was dat ratten op het HF-ratten in de IT-studie hun voedselinname postoperatief uiteindelijk weer verhoogden waarbij ze de andere twee dieet groepen inhaalden, terwijl RYGB-ratten die het HF dieet hun voedselinname lager hielden dan die van de LF ratten. De volgende mechanismen kunnen hiervoor een verklaring bieden:
1) Het bekende feit van een veranderde smaak die leidt tot een verminderde vet- en suikerinname na RYGB, is mogelijk aanwezig geweest bij deze ratten.
2) De galafscheiding van de omgeleide twaalfvingerige darm komt bij RYGB op een veel meer distale locatie in contact met de darminhoud, wat de vertering van vet moeilijker maakt,
3) Ratten in de RYGB studie die het HF dieet aten bereikten als gevolg van dit dieet een veel hoger lichaamsgewicht dan de ratten die het LF dieet aten voorafgaand aan de RYGB operatie. Indien RYGB gewichtsverlies induceert in de richting van een gemeenschappelijke “set-point”, dan is het logisch dat de ratten op het HF dieet een sterkere onderdrukking van hun voedselopname hebben dan de ratten op het LF dieet.
Samenvattend lijkt IT te resulteren in een tijdelijk gewichtsverlies en een tijdelijke vermindering van de voedsel-efficiëntie in vergelijking met het aanhoudende
gewichtsverlies en de vermindering van de energie-efficiëntie na RYGB. IT in onze studie verhoogde het energieverbruik niet en RYGB ook niet volgens de literatuur, hoewel IT de neiging had om te leiden tot een hogere energie-verbruik gerelateerd aan de energie-inname (IGE), vooral bij een dieet met een eiwit gehalte van 33%. Het HP dieet op zich zelf leidde ook tot meer gewichtsverlies, waardoor het een dieetkeuze zou kunnen zijn zowel voor, als na bariatrische chirurgie. Het HF dieet zou een dieet aanbeveling kunnen zijn op de korte termijn na bariatrische chirurgie, om postoperatief
gewichtsverlies verder te ondersteunen en chirurgie-gerelateerde stressreacties te verlichten.
References
Arterburn D, Powers JD, Toh S, Polsky S, Butler MG, Portz JD, et al. Comparative effectiveness of laparoscopic adjustable gastric banding vs laparoscopic gastric bypass. JAMA Surg. 2014 Dec;149(12):1279–87.
Batterham RL, Heffron H, Kapoor S, Chivers JE, Chandarana K, Herzog H, et al. Critical role for peptide YY in protein-mediated satiation and body-weight regulation. Cell Metab [Internet]. 2006 Sep 1;4(3):223–33. Available from:
https://doi.org/10.1016/j.cmet.2006.08.001
Buwalda B, Blom WAM, Koolhaas JM, van Dijk G. Behavioral and physiological responses to stress are affected by high-fat feeding in male rats. Physiol Behav [Internet]. 2001;73(3):371–7. Available from:
http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0031938401004930
Carr RD, Larsen MO, Winzell MS, Jelic K, Lindgren O, Deacon CF, et al. Incretin and islet hormonal responses to fat and protein ingestion in healthy men. Am J Physiol Metab [Internet]. 2008 Oct 1;295(4):E779–84. Available from:
https://doi.org/10.1152/ajpendo.90233.2008
Carrasco F, Papapietro K, Csendes A, Salazar G, Echenique C, Lisboa C, et al. Changes in Resting Energy Expenditure and Body Composition after Weight Loss following Roux-en-Y Gastric Bypass. Vol. 17, Obesity surgery. 2007. 608–616 p.
Cassady BA, Considine R V, Mattes RD. Beverage consumption, appetite, and energy intake: what did you expect? Am J Clin Nutr [Internet]. 2012/01/18. 2012
Mar;95(3):587–93. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/22258267
Chelikani PK, Shah IH, Taqi E, Sigalet DL, Koopmans HH. Comparison of the effects of Roux-en-Y gastric bypass and ileal transposition surgeries on food intake, body weight, and circulating peptide YY concentrations in rats. Obes Surg [Internet]. 2010
Sep;20(9):1281—1288. Available from: https://doi.org/10.1007/s11695-010-0139-6
Cummings BP, Bettaieb A, Graham JL, Kim J, Ma F, Shibata N, et al. Bile-acid-mediated decrease in endoplasmic reticulum stress: a potential contributor to the metabolic benefits of ileal interposition surgery in UCD-T2DM rats. Dis Model Mech [Internet]. 2012/12/20. 2013 Mar;6(2):443–56. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23264565
Denver P, Gault VA, McClean PL. Sustained high-fat diet modulates inflammation, insulin signalling and cognition in mice and a modified xenin peptide ameliorates neuropathology in a chronic high-fat model. Diabetes, Obes Metab [Internet]. 2018 May 1;20(5):1166–75. Available from: https://doi.org/10.1111/dom.13210
Gaitonde S, Kohli R, Seeley R. The role of the gut hormone GLP-1 in the metabolic improvements caused by ileal transposition. J Surg Res [Internet]. 2011/05/18. 2012 Nov;178(1):33–9. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/22929182
Gomez-Smith M, Karthikeyan S, Jeffers MS, Janik R, Thomason LA, Stefanovic B, et al. A physiological characterization of the Cafeteria diet model of metabolic syndrome in the
rat. Physiol Behav [Internet]. 2016;167:382–91. Available from: http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0031938416302608
Hamdy O, Tasabehji MW, Elseaidy T, Tomah S, Ashrafzadeh S, Mottalib A. Fat Versus Carbohydrate-Based Energy-Restricted Diets for Weight Loss in Patients With Type 2 Diabetes. Curr Diab Rep [Internet]. 2018;18(12):128. Available from:
https://doi.org/10.1007/s11892-018-1103-4
Hankir M, Bueter M, Gsell W, Seyfried F, Khalil M, Smith KL, et al. Increased Energy Expenditure in Gastric Bypass Rats Is Not Caused by Activated Brown Adipose Tissue. Obes Facts [Internet]. 2012;5(3):349–58. Available from:
https://www.karger.com/DOI/10.1159/000339742
Helou N, Obeid O, Azar S, Hwalla N. Variation of Postprandial PYY3–36Response following Ingestion of Differing Macronutrient Meals in Obese Females. Vol. 52, Annals of nutrition & metabolism. 2008. 188–195 p.
Hryhorczuk C, Sharma S, Fulton SE. Metabolic disturbances connecting obesity and depression. Front Neurosci [Internet]. 2013 Oct 7;7:177. Available from:
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/24109426
Hutch CR, Sandoval D. The Role of GLP-1 in the Metabolic Success of Bariatric Surgery. Endocrinology [Internet]. 2017 Oct 9;158(12):4139–51. Available from: https://doi.org/10.1210/en.2017-00564
Lagoy A, Discenza I, Liu X, Silva JE, Romanelli J, Lewis E, et al. Metabolic and Neuroendocrine Responses to Roux-en-Y Gastric Bypass. I: Energy Balance, Metabolic Changes, and Fat Loss. J Clin Endocrinol Metab [Internet]. 2012 Aug 1;97(8):E1440–50. Available from: https://doi.org/10.1210/jc.2012-1016
Lee W-J, Chen C-Y, Chong K, Lee Y-C, Chen S-C, Lee S-D. Changes in postprandial gut hormones after metabolic surgery: a comparison of gastric bypass and sleeve
gastrectomy. Surg Obes Relat Dis [Internet]. 2011;7(6):683–90. Available from: http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1550728911005879
Maljaars PWJ, van der Wal RJP, Wiersma T, Peters HPF, Haddeman E, Masclee AAM. The effect of lipid droplet size on satiety and peptide secretion is intestinal site-specific. Clin Nutr [Internet]. 2012;31(4):535–42. Available from:
http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0261561411002342
Mu S, Liu J, Guo W, Zhang S, Xiao X, Wang Z, et al. Roux-en-Y Gastric Bypass Improves Hepatic Glucose Metabolism Involving Down-Regulation of Protein Tyrosine Phosphatase 1B in Obese Rats. Obes Facts [Internet]. 2017;10(3):191–206. Available from: https://www.karger.com/DOI/10.1159/000470912
Oh TJ, Ahn CH, Cho YM. Contribution of the distal small intestine to metabolic
improvement after bariatric/metabolic surgery: Lessons from ileal transposition surgery. J Diabetes Investig [Internet]. 2016 Apr 1;7(S1):94–101. Available from:
Pickering C, Alsiö J, Hulting A-L, Schiöth HB. Withdrawal from free-choice high-fat high-sugar diet induces craving only in obesity-prone animals. Psychopharmacology (Berl) [Internet]. 2009;204(3):431–43. Available from: https://doi.org/10.1007/s00213-009-1474-y
Polovina, S., Micic, D. Lifestyle, Depression and Metabolic/Bariatric Surgery J Depress Anxiety, 2019;S13 doi: 10.4172/2167-1044.S13-001
Rayner DV, Corneloup J, Moar KM, Barrett P, Archer ZA, Mercer JG. Solid and Liquid Obesogenic Diets Induce Obesity and Counter-Regulatory Changes in Hypothalamic Gene Expression in Juvenile Sprague-Dawley Rats. J Nutr [Internet]. 2007 Jun 1;137(6):1483–90. Available from: https://doi.org/10.1093/jn/137.6.1483
Rubino F, Gagner M, Gentileschi P, Kini S, Fukuyama S, Feng J, et al. The early effect of the Roux-en-Y gastric bypass on hormones involved in body weight regulation and glucose metabolism. Ann Surg. 2004 Aug;240(2):236–42.
Ruiz-Núñez B, Pruimboom L, Dijck-Brouwer DAJ, Muskiet FAJ. Lifestyle and nutritional imbalances associated with Western diseases: causes and consequences of chronic systemic low-grade inflammation in an evolutionary context. J Nutr Biochem [Internet]. 2013;24(7):1183–201. Available from:
http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0955286313000545
Sharma S, Fernandes MF, Fulton S. Adaptations in brain reward circuitry underlie palatable food cravings and anxiety induced by high-fat diet withdrawal. Int J Obes [Internet]. 2012 Dec 11;37:1183. Available from: https://doi.org/10.1038/ijo.2012.197
Shin AC, Zheng H, Townsend RL, Patterson LM, Holmes GM, Berthoud H-R. Longitudinal assessment of food intake, fecal energy loss, and energy expenditure after Roux-en-Y gastric bypass surgery in high-fat-fed obese rats. Obes Surg [Internet]. 2013 Apr;23(4):531–40. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23269513
Singh M. Mood, food, and obesity. Front Psychol [Internet]. 2014 Sep 1;5:925. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/25225489
Sternini C, Anselmi L, Rozengurt E. Enteroendocrine cells: a site of “taste” in
gastrointestinal chemosensing. Curr Opin Endocrinol Diabetes Obes. 2008 Feb;15(1):73– 8.
Stull AJ, Apolzan JW, Thalacker-Mercer AE, Iglay HB, Campbell WW. Liquid and solid meal replacement products differentially affect postprandial appetite and food intake in older adults. J Am Diet Assoc [Internet]. 2008 Jul;108(7):1226–30. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/18589034
van der Klaauw AA, Keogh JM, Henning E, Trowse VM, Dhillo WS, Ghatei MA, et al. High protein intake stimulates postprandial GLP1 and PYY release. Obesity [Internet]. 2013;21(8):1602–7. Available from: https://doi.org/10.1002/oby.20154
van Dijk G, Buwalda B. Neurobiology of the metabolic syndrome: An allostatic perspective. Eur J Pharmacol [Internet]. 2008;585(1):137–46. Available from: http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0014299908002227
Welbourn R, Pournaras DJ, Dixon J, Higa K, Kinsman R, Ottosson J, et al. Bariatric Surgery Worldwide: Baseline Demographic Description and One-Year Outcomes from the Second IFSO Global Registry Report 2013–2015. Obes Surg [Internet].
2018;28(2):313–22. Available from: https://doi.org/10.1007/s11695-017-2845-9
Wylie-Rosett J, Aebersold K, Conlon B, Isasi CR, Ostrovsky NW. Health effects of low-carbohydrate diets: where should new research go? Curr Diab Rep [Internet]. 2013 Apr;13(2):271–8. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23266565
Zhang Y, Ju W, Sun X, Cao Z, Xinsheng X, Daquan L, et al. Laparoscopic Sleeve Gastrectomy Versus Laparoscopic Roux-En-Y Gastric Bypass for Morbid Obesity and Related Comorbidities: A Meta-Analysis of 21 Studies. Obes Surg [Internet].
