UNIVERSITEIT VAN AMSTERDAM 11 Februari 2014 Thema 3 Domein Evolutie Begeleiders; Steije Hofhuis & Steph Menken
Evolution Reconsidered
Zijn bekerplanten een voorbeeld van convergente
evolutie?
Abstract Convergente evolutie is een verschijnsel binnen de evolutie waarover de invloed ervan nog te discussiëren valt. Met het verschijnen van een genetische onderbouwing van convergente evolutie heeft de discussie recent een nieuwe impuls gekregen. In dit onderzoek wordt ingegaan op de convergente evolutie van de twee vleesetende bekerplanten Sarracenia purpurea en Nepenthes alata. Hierin wordt aangetoond dat vleesetendheid convergent is geëvolueerd tussen de Sarracenia purpurea en Nepenthes alata. Door het verschil in orde en aan de hand van een verwantschapboom is besloten dat het evolutionaire verleden relatief lang niet gedeeld is en in dit geval sprake is van convergente evolutie. Aan de hand van overeenkomsten en algemene computermodellen wordt de verschijning convergente evolutie onderbouwd. Convergente evolutie komt mogelijk vaker voor dan gedacht. Vervolg onderzoek aan beide bekerplanten is nodig om convergentie op genotype aan te tonen. This page was intentionally left blank.
Inhoudsopgave Inleiding KI Discrete analyse van convergente evolutie Evolutionaire bladgroei v2.0 Evolutionaire dieren Scriptbots V4.1 Biologie De bekerplanten Voornaamste Theorieën Scheikunde Conclusie Discussie Literatuurlijst
Inleiding
“Evolutionary convergence shows that we live in a constrained world, where all may not be possible. It does not, to be sure, rule out unique solutions, nor does it guarantee the emergence of the identical. It shows, however, that at many levels evolution is seeded with probabilities, if not inevitabilities. As yet there is no overall metric that might establish a scale of evolutionary likelihoods, but, as I have repeatedly emphasized, the many biological parallels to those features that define the emergence of humans suggest that something similar will emerge elsewhere”
. Morris
Life's Solutions (2003, p298)
Convergente evolutie wordt omschreven als; wanneer twee niet gerelateerd organismen onafhankelijk van elkaar bij een bepaalde selectiedruk evolueren tot hetzelfde fenotype (Arendt & Reznick, 2008). Fenotypen die herhaaldelijk ontstaan zoals de overeenkomsten tussen het ook van gewervelden en het oog van Cephalopoda, de bouw van vleugels van vogels en vleermuizen en spinsels worden vaak gekenmerkt als convergente evolutie (Morris, 2003).
Ondanks dat de natuur vol zit met voorbeelden van van convergente evolutie bestaat er toch een groot debat omtrent de relevantie ervan in de algehele evolutie. Groot voorstander van de impact van convergente evolutie is Simon Conway Morris.
In September 2013 werd door nieuwe analysetechnieken impuls gegeven aan de convergente evolutie discussie. Het onderzoek van Parker en Rossiter (2013) onderbouwt het bestaan van een genetische grondslag van convergente evolutie. Zij onderzochten 2326 genen bij 22 zoogdieren, waarvan 6 soorten vleermuizen en een dolfijnensoort. Uit het onderzoek bleek dat genen die te maken hebben met het gehoor (hierdoor met echolocatie) meer convergent geëvolueerd waren dan andere genen. Het bijzondere is dat er dus sprake is van convergente evolutie op het niveau van genetische sequentie tussen dolfijnen en vleermuizen terwijl deze geheel onafhankelijk van elkaar geëvolueerd zijn. Convergentie was te zien in meer dan honderd genen (Parker, 2013). Volgens evolutiebioloog Antonis Rokas is het ook een van de eerste onderzoeken naar convergentie op het niveau van eiwitsequenties en het verband ervan met fenotypes (Parker, 2012).
een onderbouwing voor het standpunt van Morris. Tegenstander van de theorie is Stephen Jay Gould. Morris noemt Gould ook in zijn boek 'Life’s Solutions’ (2003). Hij citeert Gould hier 'S.J. Gould repeatedly claimed: assuredly next time round the world will be a very different place, with a vanishingly small prospect of anything like a human emerging' (Morris, 2003, p109). Morris denkt dat als de “tape of life” opnieuw wordt afgespeeld dat er iets soortgelijks als de mens zou ontstaan (p196). Ook zegt hij dat een voorkomen niet per se uniek hoeft te zijn. Hij zegt; 'the solutions to biological evolution need not be unique, but are simply very strongly constrained (p151).
Gould zegt echter dat mens een uniek voorkomen is (1996, p2). Gould vergelijkt de ontwikkeling van het leven met het gooien van een muntstuk. Er is 50% kans op kop of munt, beide kunnen voorkomen. Beide zijn twee totaal verschillende ontwikkelingen en of het kop of munt wordt weet men niet. Het leven is een willekeurig proces (p30). Hij zegt in zijn boek Full House; 'Wind back the tape of life to the origin of modern multicellular animals in the Cambrian explosion, let the tape play again from this identical starting point, and the replay will populate the earth with a radically different set of creatures' (Gould, p156). Volgens Gould zouden dus nooit opnieuw dezelfde soorten ontstaan. Hierdoor zou de invloed van convergente evolutie klein zijn. Er zouden zich steeds andere verschijnselen voordoen die niet per se op elkaar lijken. 'The chance that this alternative set will contain anything remotely like a human being must be effectively nil, while the probability of any kind of creature endowed with selfconsciousness must also be extremely small' (p156).
Naast de theorie over convergente evolutie is er een theorie die er sterk op lijkt namelijk parallelle evolutie. Parallelle evolutie wordt omschreven als wanneer dezelfde fenotypes evolueren binnen gerelateerde soorten, omdat de evolutie is begonnen vanuit hetzelfde genotypisch en fenotypisch startpunt (Arendt & Reznick, 2008). Parallelle evolutie en convergente evolutie worden wel eens door elkaar gehaald. De theorieën verschillen van elkaar in of de soorten gerelateerd zijn of niet. Hier ligt gelijk ook een discussiepunt, de grens of soorten genoeg van elkaar verschillen om te spreken van convergente evolutie is vaak niet even duidelijk.
Om parallelle evolutie na te bootsen is er onderzoek gedaan in het laboratorium. In het laboratorium is er onderzoek gedaan door Lenski en Travisano met het bacterie Escherichia coli. Hierbij werden 12 populaties eerst 2000 generaties gekweekt en vervolgens werden 36
resulterende populaties nog eens 1000 generaties doorgekweekt (Morris, 2003, p122). De 36 resulterende populaties die ook nog is 1000 generaties doorgekweekt waren, verschilden in genotype door natuurlijke mutaties. E. coli gebruikt glucose als belangrijkste bron voor energie(p122). In het onderzoek werden de verschillende populaties E. coli's in maltosemedium geplaatst in plaats van glucose. ‘After the 1000 generations of maltosebased existence the historical component was strongly reduced, and correspondingly there was a strong degree of convergence´ (p122). Uiteindelijk kwamen de overgebleven verschillende bacteriën tot een dezelfde soort oplossing om van maltose te overleven in plaats van glucose. 'Different starting points, different lineages often converge on particular destinations'; aldus Morris (p124).
Van insecten, naar vissen tot vogels geeft Morris voorbeelden van convergente evolutie. Hij geeft ook de verschillende voorkomende mollen als voorbeeld. De mollen komen verspreid over de aarde voor, leven onder de grond en hebben te maken met dezelfde selectiedrukken. Hierdoor zijn ze anatomisch, fysiologisch, in gedrag en in de genetica convergent geëvolueerd (Morris, 2003, p139). Convergente evolutie bij mollen was terug te vinden in 3 ordes, 11 afzonderlijke families en 150 geslachten (p139). In de afbeelding hieronder is het voorkomen van het zoogdier verspreid over de aarde weergegeven.
Afbeelding 1 Verschillende soorten mollen en hun leefgebied
van selectie op overleving in gebieden met weinig mineralen en voedingstoffen in de bodem zijn sommige planten geëvolueerd tot vleesetende planten (Ellison et all., 2002). Er is sprake van een probleem, namelijk selectiedruk op overleving, een soort vergelijkbare omgeving, namelijk tekort aan voedingstoffen en een oplossing; vleesetend worden. Zou dit een voorbeeld kunnen zijn van convergente evolutie en zo het standpunt van Morris versterken? Of zijn de planten verwant er is er sprake van parallelle evolutie? In dit onderzoeksverslag wordt daar nader onderzoek naar gedaan aan de hand van de twee soorten vleesetende planten Sarracenia purpurea en de Nepenthes alata
. De volgende onderzoeksvraag zal worden beantwoord;
“In welke opzichten is er sprake van convergente evolutie tussen de vleesetende planten Sarracenia purpurea
en de Nepenthes alata?”
Dit onderzoek wordt gedaan aan de hand van de disciplines, biologie, scheikunde en kunstmatige intelligentie. De drie disciplines behandelen het onderwerp vanuit verschillende inzichten. Per discipline zijn de volgende deelvragen opgesteld; Kunstmatige Intelligentie ● Is het mogelijk convergente evolutie te simuleren in een model? ● Welke factoren beïnvloeden in welke mate er convergente evolutie plaatsvindt? Biologie ● Welke theorieën bestaan er over evolutiebiologie? ● Is convergente evolutie te verklaren/ af te leiden uit het VSR algoritme? Scheikunde ● Maken de twee bekerplanten gebruik van hetzelfde verteringsmechanisme?
● Welke organische overeenkomsten en verschillen zijn er tussen de S. purpurea en N. alata?
Een groot voordeel bij dit onderzoek is dat alle disciplines bètawetenschappen zijn. De scheikunde en de biologie kunnen elkaar ook goed aanvullen in dit onderzoek. Bij veel onderzoek in de biologie wordt er uiteindelijk gekeken naar processen die toch voornamelijk scheikundig zijn. Dit vakgebied wat de precieze overlap van biologie en scheikunde omvat heet biochemie. De
KI staat daarentegen relatief los van de scheikunde en biologie. Evolutie kan vanuit de KI ook anders geïnterpreteerd worden. In dit onderzoek zal de KI een aanvulling zijn door convergente evolutie te modelleren.
Als eerst zal er vanuit de kunstmatige intelligentie ingegaan worden op de term convergente evolutie. Valt een mogelijk convergent proces te modelleren en valt convergentie terug te zien in bepaalde algoritmes? Daarna zal de biologie theoretisch ingaan op de theorie, waarna er ingegaan wordt op de twee bekerplanten. Vanuit de scheikunde zullen organische verschijnselen tussen de twee planten vergeleken worden. Aan het eind wordt er geconcludeerd of er sprake is van convergente evolutie bij de twee bekerplanten.
KI Discrete analyse van convergente evolutie
Evolutie is net als zoveel krachten der natuur overal zichtbaar maar tegelijkertijd ongrijpbaar en ingewikkeld te observeren. Als gevolg daarvan hebben evolutiebiologen een breed arsenaal aan technieken om evolutie toch tastbaar te maken. Een van deze methodes is de simulatie, door een vereenvoudigd model te maken van de realiteit proberen wetenschappers hier uitspraken over te doen.
Modelleren lost een aantal praktische problemen van onderzoek naar evolutie voor ons op, maar brengt direct weer andere problemen met zich mee. Het meest relevante voordeel is dat een model van de wereld, in tegenstelling tot de echte wereld, opnieuw worden afgespeeld. De rol van convergentie in evolutie zou niet zo een ingewikkelde vraag zijn als we de mogelijkheid hadden de ‘tape of life’ een aantal keer af te spelen en de resultaten te meten. Een ander voordeel van een model is dat je zeer gedetailleerde data kunt ‘verzamelen’ over je onderzoek zonder deze te verstoren. Dit is een zeldzaam geval waarin het “observer effect” (BRON) ofwel “By measuring it you change it” niet opgaat.
In een onderzoek naar convergente evolutie zijn dit specifiek voordelen die je goed kunt gebruiken. Voor het onderzoek is gekozen voor een drietal evolutionaire algoritmes welke ieder op een ander niveau van complexiteit en daarmee voorspelbaarheid opereren. Dit zal beter inzicht bieden in wat we kunnen verwachten van convergente evolutie.
Evolutionaire bladgroei v2.0
Planten in het algemeen ‘zitten’ met een ingewikkeld dilemma wat betreft de plaatsing van hun blaadjes; om de zoninstraling te maximalizeren is het relevant je bladeren te groeien op de plek waar het meeste zonlicht is. Bij het ontkiemen van de plant is de plaatsing van het eerste blad eenvoudig; deze kan op welke plek dan ook. Bij de plaatsing van het eerst volgende blad ontstaat het probleem. Een plant die bij het plaatsen van zijn tweede blad zijn strategie niet heeft aangepast en het blad aan precies dezelfde kant van de stengel plaatst zal met de groei daarvan het andere blad voor een groot deel van de dag in de schaduw plaatsen.
Een op het eerste gezicht goede strategie is het plaatsen van een blad aan de overkant (180 graden) van het oorspronkelijke blad. Dit zou resulteren in de strategie: “Plaats je eerste blad willekeurig en plaats ieder volgend blad 180 graden verder”. Maar nu gaat het fout bij het derde blad welke recht boven het allereerste blad groeit.
Voorbeelden van verscheidene strategiën
0 graden strategie 45 graden strategie 137 graden strategie 180 graden strategie
Dit algoritme simuleert deze situatie uitgaande van ‘niet concurrerende’, ‘niet waarnemende’ en ‘domme’ planten. Waar met ‘niet waarnemende’ wordt bedoeld dat de plant niet kan zien waar het praktisch is het volgende blaadje te plaatsen. ‘Domme’ planten houdt in dat de strategie die de plant maximaal zo ingewikkeld kan zijn als: “Plaats je eerste blad willekeurig en plaats ieder volgend blad X graden verder” en ‘niet concurrerende’ slaat op het feit dat iedere plant fictief op een leeg veld wordt geplaatst waar deze alle ruimte heeft om te groeien.
Het interessante is dat in de natuur planten die recht omhoog groeien hier vaak ook dezelfde oplossing voor gevonden hebben: een hoek van 137.5° (Robert M. Ricketts, 1982). Ook wanneer
men de opbrengst van zonlicht plot ten aanzien van de verscheidene hoeken tussen bladeren vindt men dat hier een optimum ligt.
Visualizaties van het optimum
137.5 graden tussen opvolgende blaadjes Uiteindelijke resultaat Plant as evolved by nature
Een gedetailleerde uitleg is te vinden in de bijlagen. Dit is een simpele 2de orde simulatie gezien in het geheel slechts twee variabelen zijn:
● Hoek waaronder de plant groeit
● Hoek waarmee de plant zijn blaadjes afwisselt
En de resultaten van dit onderzoek zijn zeer interessant. In 97% van de 10.000 simulaties komt de modulus 360 van de gemiddelde hoek in de populatie uiteindelijk uit tussen de 135140 graden. De uitkomst 97% klinkt positief maar is irrelevant en kan vergeten worden. Wat wel relevant is zijn de parameters die invloed hebben op de convergentie van de evolutie die plaatsvond.
Test of time Wanneer meer tijd gegeven wordt zal een groter deel van de simulaties op de 135140 graden range komen.
Test of starting variance Wanneer er weinig of geen variatie bestaat aan het begin van de populatie duurt het langer om op het optimum te komen.
Test of variance Hoe groter de kans op afwijkingen in het “psuedoDNA” van de planten hoe groter de kans dat de populatie uiteindelijk op het optimum komt.
Evolutionaire dieren Scriptbots v4.1
Dit is een evolutionair algoritme dat leven op een 2D canvas simuleert. Er is hier zoveel mogelijk geprobeerd eenvoudig leven op de aarde te simuleren. De basis is een veld waarover willekeurig voedsel wordt verspreid. Er is geen manier om te voorspellen waar voedsel ontstaat of om daar invloed op uit te oefenen.
De organismen die op dit veld leven verschillen met het leven dat we hier op aarde kennen in de zin dat ze enkel evolueren op de structuur van hun hersenen. Alle scriptbots hebben precies dezelfde sensoren:
● Twee ogen aan de voorkant een aan de achterkant
● Sensor om waar te nemen hoeveel andere organismen er in de buurt zijn ● Sensor om waar te nemen hoeveel voedsel er in de omgeving is
● Sensor om waar te nemen hoeveel beweging er in de omgeving is (van andere organismen)
● Sensor om leeftijd van organismen waar te nemen
● Sensor om de roep van andere organismen waar te nemen
● Sensor om de gezondheid van een ander organisme waar te nemen
De output uit deze waardes is een getal tussen 0 > 1 en wordt direct gecommuniceerd aan alle neuronen. Deze neuronen zijn het deel van de scriptbot die evolueert, de scriptbot zelf verandert niet enkel zijn handelingen. Doordat de neuronen in elke scriptbot min of meer uniek zijn zal iedere scriptbot anders reageren op een bepaalde situatie. Dit reageren is de output van de neuronen naar de spieren.
Wanneer men meerdere simulaties of ‘tapes of life’ van deze scriptbots bekijkt kun je al snel het vertrouwen in convergente evolutie verliezen. Wanneer vaak na een aantal uur een stabiel patroon opduikt verschilt dit enorm per simulatie, echter wanneer men nog vaker de simulaties opnieuw draait beginnen er duidelijk patronen te ontstaan die vaak terugkeren. Dit zou een patroon kunnen zijn welke we ook buiten simulaties kunnen verwachten, wanneer een bepaalde strategie dusdanige voordelen oplevert voor de organismen welke er gebruik van maken dan kan het voorkomen dat in een nieuwe simulatie deze patronen opnieuw opduiken.
Voorbeelden convergente evolutie scriptbots Semistabiel: hunting packs Stabiel: gelijke afstand houden Stabiel: moving in one direction Semistabiel: hunter predator
Biologie
De bekerplanten
Vleesetende planten komen voor in voedselarme omgevingen. Er is met name gebrek aan kalium, stikstof en fosfor (Ellisonm & Gotelli, 2002). Dergelijke arme bodems komen vooral voor in moerassen, veengebieden en regenwouden. Er bestaan meer dan 600 verschillende soorten vleesetende planten (Ellison&Gotelli, 2001). In dit onderzoek wordt er ingegaan op vleesetende planten uit de Nepenthaceae
en Sarraceniaceae, twee verschillende families waarbij de
vleesetende soorten gebruik maken van een bekerval, ook wel pitcher planten genoemd.
Nepenthes Alata Sarracenia purpurea
DeSarracenia purpurea is een soort binnen de familieSarraceniaceae
van de orde Ericales. In de
afbeelding hieronder is deSarracenia
weergegeven. Met zone 1 is het blad aangegeven wat boven
de pitcher uitsteekt. Op dit blad zitten allemaal haren die naar beneden wijzen zodat insecten niet makkelijk kunnen ontsnappen. Met zone 2 is de rand weergegeven met nectar. Door de felle kleur die eenSarracenia
plant kan hebben en door de geur van nectar worden insecten aangetrokken.
wanden die in de afbeelding zijn aangegeven met zone 3. Het insect belandt vervolgens in een organische waterlaag (zone 4) onderin de beker en verdrinkt (Ellison & Gotelli, 2002). Deze vloeistof kan vergeleken worden met maagsap. Het insect wordt verteerd en de verkregen verteringssappen worden opgenomen door de plant als voedsel. Sarracenia purpurea komt voor in het oosten van de Verenigde Staten en in Zuid Canada. Verschillen Nepenthes alata en Sarracenia purpurea Sarracenia Purpurea schematisch Nepenthes Alata schematisch DeNepenthes alata
komt aan de andere kant van de aarde voor rond de Filipijnen. De N epenthes
alata is een soort binnen de familie Nepenthaceae
en komt uit de orde Caryophyllales. In de
afbeelding hierboven is de Nepenthes alata
schematisch weergegeven. Met de letter B wordt de
nectar bedoelt. De letter C is de gladde waxlaag, de letter D zijn de spijsverteringsklieren en de letter E is de organische waterlaag. Boven op de beker is ook een lid te zien. Deze beschermt de plant wanneer die nog in de groeifase is, tegen bladeren en en tegen overtollig water. Ook is in de afbeelding te zien dat de steel omhoog gaat. Dit komt omdat de N. alata hangt terwijl de S. purpurea
staat. De S. purpurea heeft naast de mooie beker ook nog bloemen terwijl N. alata alleen
bladeren heeft.
In rood leefgebied Nephenthes alata, in blauw leefgebied Sarracenia Purpurea
Voornaamste Theorieën
“Related species will vary in similar directions and be subject to similar selective in
fl uences.
They may therefore be expected to evolve in parallel.”
Haldane, The causes of evolution,
1932, p. 76–77.
Het concept convergente evolutie is geen nieuw concept binnen de biologie. Toch is het een theorie waar nog veel discussie over bestaat, en om die reden is er ook geen centrale beschrijving van het concept. Zo zijn altijd uiterlijke eigenschappen gebruikt om convergentie te meten, maar inmiddels is met moderne analysetechnieken het mogelijk om genen af te lezen en zo convergentie op genetische basis te meten.
De klassieke manier om de term convergente evolutie te gebruiken is als nietverwante soorten worden blootgesteld aan gelijke selectiedrukken en hiermee dezelfde eigenschappen verwerven (zie figuur 11.D).
Het onderzoek van Parkeret al.
over de genetische basis van echolocatie van dolfijnen en
gedetailleerder beeld kunnen geven van convergentie. Dit onderzoek laat zien dat evolutie voor de genen met betrekking tot gehoor dezelfde genetische oplossingen vindt. Er wordt steeds vaker convergentie gevonden in onwaarschijnlijke eigenschappen en genen. Zo heeft een metaanalyse uit 2012 aangetoond dat als dezelfde fenotypische eigenschap onafhankelijk ontstaat de kans gemiddeld 32% is dat dezelfde genen hiervoor gebruikt worden (Conte et al
., 2012). Convergente evolutie kan op genetisch niveau volgens drie
verschillende processen voorkomen (Stern, 2013):
A. mutaties die onafhankelijk van elkaar plaatsvinden in verschillende, maar verwante, soorten, dit noemt Stern parallele evolutie(zie figuur 11.A),
B. een polymorfie die onafhankelijk meerdere keren dominant wordt in de gene pool(zie figuur 11.B),
C. door het kruisen van verschillende populaties of door het integreren van het DNA van een andere soort (zie figuur 11.C). Figuur 11. Verschillende voorbeelden evolutie A parallelle evolutie B parallelle evolutie door een polymorfie dat dominant wordt C hybridisatie D Convergente evolutie
Het verschil in convergente en parallelle evolutie lijkt te worden veroorzaakt door de mate van verwantschap. Hoe verwanter soorten zijn, hoe groter de kans dat er sprake is van parallelle evolutie. Dit verband komt door voorouderlijke belemmeringen. Hoe verwanter soorten namelijk zijn, hoe meer de soorten dezelfde genetische en fenotypische basis hebben, en hierdoor is de kans groter dat ze
dezelfde genetische en fenotypische oplossingen vinden voor eenzelfde probleem. Als twee soorten een heel oude gedeelde gemeenschappelijke voorouder hebben, lijken ze zowel genotypisch als fenotypisch relatief weinig op elkaar, en worden ze door deze gemeenschappelijke voorouder weinig beperkt in de oplossing die ze vinden voor een probleem.
Dit onderscheid in parallelle en convergente evolutie wordt afgebeeld in afbeelding XXX (Leander 2008). Met residual capacity wordt de voorouderlijke belemmering bedoeld, en met phylogenetic distance de mate van verwantschap. Met ultimate convergence wordt convergente evolutie bedoeld, en met proximate convergence een grijs gebied tussen parallelle en convergente evolutie. Dit is in het geval als homologe eigenschappen dezelfde functie dienen, maar evolutionair gezien afzonderlijk tot stand zijn gekomen. Een goed voorbeeld van proximate convergence zijn de vleugels van vogels en vleermuizen. Hoewel de botten bij beiden de basis vormen voor de vleugels, zijn bij vleermuizen de zogenaamde vingerkootjes de belangrijkste botten, en bij vogels het opperarmbeen en het spaakbeen.
Een methode om onderscheid te maken tussen convergente en parallelle evolutie wordt geopperd door Trevor Pearce (Convergence and Parallelism in Evolution: A NeoGouldian Account, 2011), deze methode noemt hij de neoGouldiaanse methode. Volgens Gould is parallelle evolutie een verwarrende term omdat de term deels overlapt met homologie, en deels met convergente evolutie. Een homologie is een overeenkomstige eigenschap,
waarvan de overeenkomst komt door een gemeenschappelijke voorouder.
Volgens Gould moet er daarom onderscheid gemaakt worden met het evolutionaire verleden en de oorzaak van het fenotype achter de eigenschap (tabel 1, naar Trevor Pearce in Convergence and Parallelism in Evolution: A NeoGouldian Account ). Evolutionaire verleden eigenschap Oorzaak overeenkomst fenotype
Homologie Gedeeld Gedeelde voorouder
Parallelle evolutie Gedeeld Natuurlijke selectie
Convergente evolutie Nietgedeeld Natuurlijke selectie tabel 1. neoGouldiaanse methode
Aan de hand van drie voorbeelden zal de neoGouldiaanse methode worden uitgelegd en haar functionaliteit in het onderscheiden van convergente en parallelle evolutie duidelijk geprobeerd te worden gemaakt.
De gemeenschappelijke voorouder van de hond en de kat, de Miacidae, had, net als honden en katten tegenwoordig, een bekken. Katten en honden hebben tegenwoordig een bekken omdat deze eigenschap overgeërfd is van hun gemeenschappelijke voorouder. Dit is een duidelijk voorbeeld van een homologie.
Het voorbeeld dat in de inleiding wordt aangehaald van E. coli
dat in plaats van
glucosevoedingsbodem op een maltosevoedingsbodem wordt gekweekt, en hiermee eigenschappen verwierf om maltose te gebruiken als voedingsbron is een goed voorbeeld van parallelle evolutie. Het evolutionaire verleden tussen de verschillende kolonies is
gedeeld, en de oorzaak van het kunnen leven op een maltosevoedingsbodem is natuurlijke selectie.
Als laatste voorbeeld zal de echolocatie van vleermuizen en dolfijnen gebruikt worden. Deze echolocatie is ontstaan met als doel zich kunnen oriënteren en het vinden van prooi. Het moge duidelijk zijn dat vleermuizen en dolfijnen een zeer oude gemeenschappelijke voorouder hebben en de eigenschappen voor echolocatie niet gedeeld zijn met de laatste gemeenschappelijke voorouder.
Is Convergente Evolutie te verklaren/af te leiden uit het VSR algoritme?
Het VSR algoritme is de basis van de evolutietheorie, en verklaart de werking van evolutie op een simpele manier. Het algoritme gaat er van uit dat er een rijke bron van variatie is in een populatie. De individuen van deze populatie reproduceren en de variatie is erfelijk van ouder op kind. Op individuen is er selectiedruk van de omgeving. De selectiedruk heeft weer invloed op de overleving en reproductiecapaciteit van de individuen. Hierdoor verandert de samenstelling van de populatie en zullen de individuen met de voordeligste afwijkingen zich het meest voortplanten. Dit zorgt ervoor dat de populatie zal veranderen in de richting van het meest voordelige type. Dit proces wordt ook wel adaptatie genoemd.
Convergente evolutie past in het VSR algoritme, mits de juiste variatie aanwezig is en er dezelfde selectiedruk aanwezig is op de verschillende soorten is de kans aanwezig dat dezelfde oplossing gevonden zal worden.
Belangrijke voorwaarden om convergente evolutie met het VSR algoritme te kunnen verbinden is dat er sprake moet zijn van dezelfde selectiedruk en genoeg variatie binnen de populaties. Als er geen sprake is van genoeg variatie is de kans aanwezig dat dezelfde oplossing niet aanwezig is bij beide populaties. Als er geen sprake is van dezelfde selectiedruk passen de populaties zich aan andere omgevingen aan.
Als soorten een hoge mate van verwantschap tonen, is het verschil in variatie tussen deze twee soorten relatief klein. Hierdoor is de kans relatief groot dat als deze twee soorten worden blootgesteld aan dezelfde selectiedruk ze dezelfde oplossing vinden, omdat de evolutionaire mogelijkheden beperkt zijn. Dit zou een mogelijke verklaring kunnen zijn voor het voorkomen van parallelle evolutie.
Scheikunde
Alleen kijkend naar het uiterlijk van de bekerplanten lijken ze erg op elkaar en zou je zeggen dat ze tot dezelfde oplossing/dezelfde vangmechanisme zijn gekomen. Maar zijn er fysisch chemisch ook overeenkomsten? Waarin verschillen en waarin komen de planten juist overeen?
Alle groene planten hebben fotosynthese voor energievoorziening, vleesetende planten ook. Waar vleesetende planten zich in onderscheiden van gewone planten is dat ze carnivoor zijn en insecten of kleine diertjes (als kikkers) kunnen eten. Vleesetende planten hebben verschillende vangmechanismen voor hun prooi ontwikkeld, maar in alle gevallen worden prooien gelokt, gevangen en verteerd. Welke chemische processen en welke stoffen spelen hierbij een rol? Welke organische verschillen zijn er tussen de S. purpurea en N. alata
? Bij gelijke structuur en vang/verteringsmechanisme kan er wellicht sprake zijn
van convergente evolutie.
Onderin de beker bevindt zich een vloeistof waarin de insecten verteerd worden. Eerder werd er gedacht dat hier spijsverteringenzymen in zaten voor de vertering (Hatano & Hamada, 2008). Maar uit onderzoek naar de vloeistof in S. purpurea, waarbij de vloeistof met steriel water werd vergeleken, bleek de vertering even snel (Adlassnig, Peroutk & Lendi, 2011). De enzymen die aanwezig waren in de vloeistof, waren van gelimiteerde efficiëntie.
Uit een studie van Hatano & Hamada (2008) waarbij er onderzoek werd gedaan naar de mogelijke enzymen in de vloeistof van N. alata werden 7 enzymen gedetecteerd door middel van SDSPAGE. Dit is een elektroforesetechniek waarbij eiwitten worden gescheiden op basis van hun grootte en lading. De vloeistof (van onderin de beker) wordt opgelost in SDS ( natriumdodecylsulfaat) en wordt aangebracht in een polyacrylamide gel. Op de gel wordt een spanning gezet. Geladen moleculen zullen zich bewegen in de gel en zo
vindt er scheiding plaats tussen de verschillende moleculen. Het resultaat van de SDSPAGE is hieronder weergegeven. Door zilverkleuring lichtten de eiwitbanden op. In de rechter kolom lichten er 7 banden op. Deze corresponderen met 7 enzymen aanwezig in de vloeistof(Hatano & Hamada, 2008). Om de banden van de enzymen te identificeren werd er massaspectrometrie (MS) uitgevoerd en DNA cloning (waarbij een stukje DNA meerder keren gekopieerd wordt) van de vloeistof. DNA sequenties en massaspectra werden vergeleken met een database van enzymen (Hatano & Hamada, 2008).
Twee van de gevonden enzymen zijn het thaumatinlike protein en 1,3 glucanases, beide enzymen die een belangrijke rol spelen bij het afweersysteem van planten. βDxylosidase is een enzym waarvan verwacht wordt dat het een rol speelt bij hydrolyse met de wand van de pitcher (Itai, Ishihara & Bewley, 2003) en een rol speelt bij het openen van het pitcherlid (Hatano & Hamada, 2008). Chitinase werd ook gevonden en bevordert hydrolyse van vetten, wat helpt bij de vertering en afweer tegen bacteriën. Chitinase breekt ook chitine af, wat een hoofdbestanddeel is van het exoskelet van insecten (Clarke, & Tracey, 1956). Nepenthensin 1 en 2 spelen een rol bij de vertering van voedingsstoffen in de vloeistof. Één enzym is onbekend, zowel de gensequenties als de massa spectra kwamen niet genoeg overeen met de database waardoor niet met zekerheid geconcludeerd kon worden welk enzym het was (Hatano & Hamada, 2008).
N. alata maakt gebruik van zelfgemaakte enzymen voor de vertering van hun prooi, S.
purpurea niet. Hoewel de enzymsamenstelling van de waterlaag niet gelijk is, wordt wel het
zelfde mechanisme gebruikt, wat een voorbeeld van convergente evolutie zou kunnen zijn. Het verschil in samenstelling kan te maken hebben met dat de N. alata zelf de vloeistof aanmaakt door klieren in de binnenwand van de pitcher terwijl de S. purpurea een paar druppels zelf produceert en de rest opvangt door regenwater (Baurer et al, 2009). De hoeveelheid organische laag is heel belangrijk. Een overvloed ervan kan leiden tot
overstroming en is catastrofaal voor de plant (Adlassnig, Peroutk & Lendi, 2011). De plant kan dan minder voedingsstoffen verkrijgen. De pH van de organische waterlaag in de pitcher is zuur en heel soms neutraal. Bij het vangen van prooi vindt er een pH fluctuatie plaats (Adlassnig, Peroutka & Lendi,2011). In de N. alata verandert de pH van 5 naar 3. Dit komt door H+ secretie van de epidermis cellen in de waxlaag. In het plaatje hieronder is de pH fluctuatie weergegeven van S. purpurea . Die van de N. alata
kan vergeleken worden met de Nepenthes. In de afbeelding is te zien dat de fluctuatie
van de Sarracenia
veel kleiner is dat die van de Nepenthes. De gemiddelde pH van de
Sarracenia ligt ook veel hoger dan de Nepenthes
(Adlassnig, Peroutka & Lendi,2011). Dit
verschijnsel zou convergente evolutie genoemd kunnen worden, er vindt in beide H+ secretie plaats, alleen de pH fluctuaties verschillen.
In de organische waterlaag bevindt zich onder andere O2, Cl, Ca2+ Mg2+ en oxalate. De organische substituten zijn allen oplosbaar in water en in hydrofobe oplossingen. Deze elementen zijn in beide organische waterlagen terug gevonden, alleen de precieze verhoudingen verschilden (Meir et al, 1991).
Voordat de insecten in de vloeistof belanden komen ze langs een gladde wassen binnenwand. Aan de binnenkant van de beker is de wand bedekt met waskristallen (Riedel& Eichner & Jetter, 2003). Maar waar bestaat deze wax uit? In een onderzoek naar de samenstelling van de waxkristallen is er gebruik gemaakt van scanning electron microscopy (SEM), gaschromatografie en massaspectrometrie (Riedel& Eichner & Jetter, 2003).
In de afbeelding hieronder is de laag waxkristallen weergegeven in het plaatje met de C. De waxlaag werd verwijderd uit de beker door of een ijslaag tegen de waxlaag aan te houden of arabische gum. De waxlaag bleef hier aanzitten en zo werden de kristallen verwijderd
voor onderzoek. De overgebleven wax in de beker zag eruit als in afbeelding D (Riedel, Eichner & Jetter, 2003).
De resultaten van de scanning electron miscroscopie (SEM) zijn weergeven in de grafiek hiernaast. Uit de resultaten bleek de wax van de N. Alata uit een groep primaire alcoholen met tussen de 20 tot 34 koolstofatomen, vetzuren met 20 tot 32 koolstofatomen, alkyl ester met 3858 koolstofatomen, alkanen met 2636 koolstofatomen, maar voornamelijk uit lange alifatische verbindingen met aldehydes bestond (Riedel& Eichner & Jetter, 2003). Een aldehyde is een organische verbinding waarbij een koolstof gebonden is aan een zuurstof en een waterstof. De aldehyde Triacontanal is met 43% de meest aanwezige aldehyde. De waxkristallen bevatten polymeren van deze aldehyde.
Dit is gedetecteerd door oplosbaarheid gegevens (Riedel& Eichner & Jetter, 2003). Door deze samenstelling van de wax kan de wax bij aanraken (bevestiging van insecten poten) zijn ruwe structuur afbreken tot een gladde structuur waardoor de insecten uitglijden en in het water vallen (Bauer & Bohn & Federle, 2008). Bijna alle bekerplanten maken gebruik van deze techniek maar de waskristallen kunnen in samenstelling verschillen. Het probleem dat de prooi kan ontsnappen is in beide bekerplanten op dezelfde manier opgelost en zou je convergente evolutie kunnen noemen.
Om een prooi te lokken heeft de S. purpurea een opvallende rode kleur en hebben beide bekerplanten een nectar rand. Nectar bestaat bijna altijd uit aminozuren en suikers (Dress et all, 1997). De samenstelling van nectar kan verschillen en hierdoor worden bepaalde insecten meer aangetrokken dan andere.
Gotelli en Ellison (2009) hebben onderzoek gedaan of bekerplanten zich gespecialiseerd hebben in bepaalde prooien. Dit hebben ze gedaan aan de hand van een index van Hurlbert’s (1971) ‘probability of an interspecific encounter (PIE). Hierbij is er onderzocht wat de kans is dat twee prooien die gevangen zijn, hetzelfde zijn. In de onderstaande
diagrammen zijn weergeven wat de prooi van de Nepenthes en Sarracenia zijn. In het andere diagram staat aangegeven wat de kleurtjes voorstellen. Beide hebben veel rood. Rood staat voor mieren. Beide pitchers hebben dus vooral mieren als prooi. Een verschil tussen de beide is de groene piek. De groene piek is bij de Sarracenia groter dan bij de Nepenthes. De groene piek staat voor spinnen. Uit het onderzoek bleek niet dat bekerplanten zich ook daadwerkelijk gespecialiseerd hebben in één prooi, mieren zouden in dat leefgebied veel meer kunnen voorkomen dan de rest waardoor de rode piek zo intens is.
Beide pitchers hebben dus een soort gelijk prooi. Aangezien de bekers ook erg op elkaar lijken is dit wellicht niet verrassend. Waarschijnlijk lijkt de samenstelling van het nectar ook op elkaar aangezien ze dezelfde prooien hebben.
Ook is de verwantschap tussen de twee bekerplanten bestudeerd aan de hand van vier genen (Mithofer, 2011). Hierbij zijn de volgende vier genen gebruikt:18S rDNA, rbcL
, atpB en 26S
rDNA.
Stamboom Nepenthes en Sarracenia met common ancestor
Conclusie
Vanuit de KI is duidelijk te zien hoe ook bij ingewikkeldere modellen bepaalde patronen steeds terugkomen. Dit geeft een sterkere onderbouwing aan de theorie van Gould. Om echter te kunnen bepalen in welke opzichten er daadwerkelijk sprake is van convergente evolutie tussen de vleesetende planten Sarracenia purpurea
en de Nepenthes alata zal
voornamelijk gebruik gemaakt worden van de neoGouldiaanse methode. Belangrijk is dat niet gekeken wordt naar de verschillen van beide soorten in het geheel, maar dat alleen gekeken wordt naar de verschillen in de eigenschap om vleesetend te zijn.
De oorzaak van het overeenkomstige fenotype (lees: vleesetendheid) bij zowel de N. atala en de S. purpurea is de selectiedruk van weinig voedingsstoffen in de bodem. Natuurlijke selectie bevoordeeld planten die in staat zijn nutriënten op andere manieren binnen te krijgen.
Om nu onderscheid te kunnen maken tussen convergente evolutie en parallelle evolutie zal gekeken moeten worden naar het evolutionaire verleden van de eigenschap. De bekerval is ontstaan door het invouwen van een blad, een kleine aanpassing aan een gedeelde eigenschap. De verdere evolutie van de bekerval heeft echter belangrijke verschillen (e.g. verschil in de samenstelling van de waxlaag en het gebruik van verteringssappen van de S. purpurea
terwijl de N. atala geen verteringssappen gebruik).
In dit geval is er sprake van proximate convergence en is het onduidelijk in welke mate er sprake is van convergentie en parallelisme. De mogelijkheid om functionele bekervallen te maken is echter verschillende keren onafhankelijk van elkaar ontstaan in het plantenrijk en is afbeelding XXX is te zien dat de gemeenschappelijke voorouder N.atala en de S.
purpurea lang geleden werd gedeeld. Beide planten behoren tot dezelfde klasse, de
Eudicots maar komen daarbinnen verschillende ordes planten; zo behoort de N. alata tot de Caryophyllales terwijl de S. purpurea tot de Ericales behoort. Het evolutionaire verleden is relatief lang niet gedeeld wat er op lijkt te duiden dat de voorouderlijke belemmeringen
relatief klein waren en er in dit geval sprake is van convergente evolutie.
Discussie
De discussie omtrent convergente evolutie werd geen jaar geleden aangewakkerd door Parker met zijn onderzoek over convergente evolutie bij eiwitsequenties. Twee verschillende theorieën over convergente evolutie werden in de inleiding aangehaald; Morris sterke voorstander van convergente evolutie en Gould, convergente evolutie bestaat niet. We kunnen de evolutie met niets vergelijken en de evolutie nabootsen kan alleen met kleine organismen die snel genoeg evolueren. Morris komt is zijn boek met een tal van voorbeelden waarna je convergente evolutie bijna niet kan ontkomen. The tape of life zou ons weer tot een soort mens kunnen vormen.
De meest onderzochte pitcher plant tot nu toe is de Nepenthes (Mithöfer, 2011). En pas kort geleden zijn is hiervan het onderzoek begonnen naar enzymen in de pitcherplant. Ook zijn nog lang niet alle enzymen gevonden. De regulatie en inductie van de secretie van de enzymen is nog lang niet duidelijk. Er wordt nu onderzoek gedaan naar het klonen van de genen van de enzymen (Mithöfer, 2011). De vloeistof waarin de insecten namelijk verteerd worden is een indrukwekkende en interessante omgeving. Kennis op biochemisch en moleculair niveau over de vleesetende planten is gelimiteerd. Hierdoor was het onderzoek op scheikundig niveau beperkt. Op het gebied van gensequenties is nog niks bekend. Wellicht is er ook meer onderzoek nodig over de gensequenties van de planten om echt te kunnen spreken van convergente evolutie en/of parallelle evolutie. Er is in dit onderzoek ook aangenomen dan verschil in ordes genoeg is om te oordelen dat de bekerplanten genoeg niet verwant zijn. Dit is discutabel.
Convergente evolutie bestaat, bij zowel eiwitsequenties, ogen, tussen de bekerplanten en in algoritmes. Wij zijn het met Morris eens dat als het leven opnieuw zou worden afgespeeld dat er iets dergelijks als de mens zou ontstaan, als gevolg van convergente evolutie. Dit wordt ook sterk onderbouwt door de resultaten uit de modellen. Hiermee werd aangetoond dat bepaalde goed functionerende ‘strategieën’ ook bij een rewind van de tape of life opnieuw voor zullen komen. Wel mag opgemerkt worden dat bij het simuleren veel
aannames gedaan worden over hoe de wereld eruit ziet. Een discussie zou gevoerd kunnen worden over hoe je de resultaten van de modellen moet interpreteren. Deze geven immers aan dat, gegeven een bepaalde beginsituatie, er bepaalde factoren zijn die beïnvloeden in welke mate er dezelfde eindpunten worden bereikt maar zelfs al in een zeer eenvoudig model van de wereld zijn er gigantisch veel verschillende stabiele optima. Mogelijk leven wij in een model dusdanig veel complexer dat, ondanks dat delen ervan steeds terug zullen komen, de wereld na een rewind totaal niet op die van nu zou lijken.
Tevens zou een kwantitatief onderzoek naar welke factoren invloed hebben op de resultaten bij “Scriptbots V4.1” mogelijk ook nog verassende resultaten geven. Hiervoor heb je wel veel meer rekenkracht nodig dan twee particulieren computers in de 2014 kunnen leveren.
Vanuit de scheikunde zullen nieuwe technieken in de toekomst meer inizcht bieden op moleculair niveau en zal er wellicht een sterke genetische basis voor convergente evolutie ontdekt worden. Beide planten maken gebruik van nectar op insecten te vangen. Ook hebben beide een waterlaag in de bekerplant. Echter maakt de N. alata deze organsiche waterlaag zelf en vangt de S. purpurea regenwater op. Hierdoor is de samenstelling van stoffen in de waterslaag niet hetzelfde en maakt de N. alata zelf verteringsenzymen aan en wordt het verteren bij de S. purpurea waarschijnlijk door bacteriën gedaan. Beide planten maken gebruik van dezelfde waxlaag in de beker. Wanneer een insect deze waxlaag betreedt glijdt die uit en wordt die gevangen. Hoewel de precieze samenstelling van de waterlaag en waxlaag verschillen zijn de mechanismen wel gelijk. Uit een verwantschapboom gebaseerd op vier genen blijken de bekerplanten genoeg niet verwant te zijn, en kan er gesproken worden van convergente evolutie. Gedurende het onderzoek werd ook de theorie parallelle
evolutie opgemerkt. Deze theorie lijkt op convergente evolutie, maar verschilt hem in de verwantschap tussen de organismen. Wanneer de bekerplanten meer verwant waren geweest, was er sprake van parallelle evolutie.
Literatuurlijst
Adlassnig, W., Peroutka, M., & Lendi, T. (2011). Traps of carnivorous pitcher plants as a habitat: Composition of the fluid, biodiversity and mutualistic activities. Annals of botany, 107 (2), 181194. Arendt, J. & Reznick D. (2008). Convergence and parallelisme recondidered: What have we learned about the genetics of adaptation? Trends in Ecology & Evolution, 23 (1), 2632.
Bauer, U., Willems, C., & Federle, W. (2009). Effect of pitcher age on trapping efficiency and natural prey capture in carnivorous Nepenthes rafflesiana plants.Annals of Botany, 103
,
12191226.
Bauer, U., Bohn, H.F., & Federle, W. (2007). Harmless nectar source or deadly trap: Nepenthes pitchers are activated by rain, condensation and nectar. Proc. R. Soc. B., 275
(1632), 259265.
Botanical Society of America, leading scientist and educators since 1893. (2014). Bekeken op 9 februari 2014 van; http://botany.org/Carnivorous_Plants/Nepenthes.php.
Christin, P.A., Weinreich, D. M., & Besnard, G. (2010). Causes and evolutionary significance of genetic convergence. Trends in Genetics,
26, 400–405.
Clarke, P. H. & Tracey, M. V. (1956). The Occurrence of Chitinase in some Bacteria. J. gen. Microbio,. 14
, 188196.
Conte, G. L., Arnegard, M. E., Peichel, C. L., & Schluter, D. (2012). The probability of genetic parallelism and convergence in natural populations.Proceedings of the Royal Society B
,279,
5039–5047.
Darwin, C. (1875). Insectivorous Plants
. London: John Murray.
Dawkins, R. (2004).The Ancestor's Tale, A Pilgrimage to the Dawn of Life
. Boston: Houghton
Mifflin.
Dress, W., Newell, S., Nastase, A., & Ford, J. (1997). Analysis of amino acids in nectar form pitchers of sarracenia purpurea. American journal of botany
, 84(12), 17011705.
Ellison, A.M., & Gotelli, N.J. (2002). Nitrogen availability alters the expression of carnivory in the northern pitcher plant, Sarraceniapurpurea. PNAS
Ellison A.M., & Gotelli, N.J. (2002). Evolutionary ecology of carnivorous plants. Trends in ecoloty & evolution. Elsevier
, 16(11), 623629.
Ellison, A. M., & Gotelli, N. (2009). Energetics and the evolution of carnivorous plants—Darwin’s ‘most wonderful plants in the world’. Journal of Experimental Botany
,
60
(1), 1942.
Gibson, T.C. (1983). Competition, disturbance, and the carnivorous plant commutiny in the southeastern United States. Ph.D. dissertation, University of Utah, Salt Lake City, UT.
Gould, S. J. (1996). Full House; The spread of excellence from Plato to Darwin. New York: Three Rivers Press.
Gould, S. J. (2006). The Richness of Life: The Essential.
W. W. Norton.
Hatano, N.M., & Hamada., T. (2008). Proteome Analysis of pitcher Fluid of the Carnivorous plant Nepenthes alata. The journal of Proteome Reseach,
7(2), 807816.
Hunter, C. (2013). The inexorable March of convergent evolution continues. Uncommon
Descent. Bekeken op 5 oktober 2013 van;
http://www.uncommondescent.com/intelligentdesign/theinexorablemarchofconverge ntevolutioncontinues/
Hurlbert, S.H. (1971). The nonconcept of species diversity: A critique and alternative parameters. Ecology, 52 , 577–586. Itai, A., Ishihara, K. & Bewley, J.D. (2003). Characterization of expression, and cloning, of β‐D‐xylosidase and α‐L‐arabinofuranosidase in developing and ripening tomato (Lycopersicon esculentum Mill.) fruit. J. Exp. Bot. 54 (393), 26152622.
Leander, B. S. (2008) A Hierarchical View of Convergent Evolution in Microbial Eukaryotes. J. Eukaryot. Microbiol., 55(2) pp. 59–68.
Meir, P., Juniper, B.E. & Evans, D.E. (1992). Regulation of free calcium concentrations in the pitchers of the carnivorous plant Sarracenia purpurea: a model for calcium in higher plant apoplast? Annals of Botany, 68,
557561.
Mithöfer, A. (2011). Carnivorous pitcher plants: Insights in an old topic. Phytochemistry, 72
(13), 1678–1682.
Morris, S. C. (2003). Life's solution. Inevitable Humans in a lonely universe
. Cambridge
University Press.
Parker, J., Tsagkogeorga, J., Cotton, J. A., Liu, Y., Provero, P., Stupka, E., & Rossiter, S. J. (2013). Genomewide signatures of convergent evolution in echolocating mammals. Nature 502,
228231.
Pearce, T. (2011). Convergence and Parallelism in Evolution: A NeoGouldian Account. Brit. J. Phil
. Sci. 0, 1–20.
Reich, B., Walters, M.B., & Ellsworth, D.S. (1997). From tropics to tundra: Global convergence in plant functioning. Proc. Natl. Acad. Sci
, 94(25), 1373013734.
Renner, T., & Specht, C. D. (2013). Inside the trap: gland morphologies, digestive enzymes, and the evolution of plant carnivory in the Caryophyllales. Current Opinion in Plant Biology , 16
(4), 436442.
Riedel, R., Eichner, A., & Jetter, R. (2003). Slippery surfaces of carnivorous plants: Composition of epicuticular wax crystals in Nepenthes alata Blanco pitchers. Planta, 218, 8797.
Stern, D.L. (2013). The genetic causes of convergent evolution.Nature Reviews Genetics
, 14,
51764.
Tokes, Z.A., Woon, W. C., Chambres, S. M., & Uchiumi, T. (1993). Analysis of feeding mechanism in a pitcher of Nepenthes hybrida. J. Plant Re, 107
, 3946.
Zevenhuizen, E. (2008). Vast in het spoor van Darwin
. Biografie van Hugo de Vries.
Amsterdam: Uitgeverij Atlas.
