V L A A M S D R I E M A A N D E L I J K S T I J D S C H R I F T O V E R N A T U U R S T U D I E & B E H E E R J U N I 2 0 1 1 J A A R G A N G 1 0 N U M M E R 2
V E R S C H I J N T I N M A A R T, J U N I , S E P T E M B E R E N D E C E M B E R
Natuur.focus
Nieuwe Rode Lijst dagvlinders
Plantendiversiteit in jonge en oude bossen
Moet biodiversiteit nuttig zijn?
Studie
Coxiestraat 11, 2800 Mechelen
Algemene maar weinig
mobiele soorten: bedreigd door fragmentatie
van halfnatuurlijke
landschapselementen?
De Bramensprinkhaan als voorbeeld
Frederik Hendrickx, Marjan Speelmans & Peter Breyne
Meer dan ooit staan soorten gebonden aan kleine landschapselementen, zoals bosjes en houtkanten, onder druk van het intensief landgebruik. In deze stukjes restnatuur vinden we soms nog vrij algemene soorten terug die toch heel beperkt zijn in hun verbreidingsvermogen. Is zo’n soort toch in staat om het ongastvrije landschap tussen de landschapselementen te doorkruisen? Of gaat het om geïsoleerde restpopulaties van een oorspronkelijk groter verspreidingsgebied? Een genetische studie van de Bramensprinkhaan in een landbouwgebied nabij Hoegaarden toont alvast een duidelijk patroon.
Figuur 1. Mannetje Bramensprinkhaan (foto: Gert Vanden Broeck)
Inleiding
Landbouwlandschappen bedekken het grootste deel van de niet-urbane gebieden in West-Europa. Gecultiveerde perce- len (akkers en weiden) werden van oudsher gescheiden door kleine landschapselementen zoals ruige randen, struwelen en hagen. Vanwege hun hoge structurele diversiteit vormen deze agro-ecosystemen een belangrijke bron van biodiversiteit in onze contreien, waarbij een groot aantal soorten zich aan deze vorm van landgebruik aanpaste. Slechts weinig landschappen in West-Europa zijn over de jaren heen zo ingrijpend veranderd als de landbouwlandschappen. Vooral tijdens de naoorlogse periode werd het grondgebruik sterk geïntensiveerd, waarbij naast een stijgend gebruik van meststoff en en pesticiden en ho- gere veebezettingen, een bijna onomkeerbare wijziging in het landschap optrad (Krebs et al. 1999). De oorspronkelijk zeer di- verse mozaïeklandschappen werden omgevormd tot uniforme en grootschalige landbouwpercelen waarbij de halfnatuurlijke landschapselementen verdwenen (Stoate et al. 1991, Robinson
& Sutherland 2002), met een sterke daling van de biodiversiteit tot gevolg (Benton et al. 2003; Hendrickx et al. 2007) .
De eff ecten van landbouwintensivering door verhoogde be- mesting en pesticidengebruik werden reeds uitgebreid bestu- deerd. Minder vanzelfsprekend is om na te gaan in welke mate ook de wijziging in landschapsstructuur een eff ect heeft op de biodiversiteit in dergelijke landschappen. Vooral voor soorten die een lage verbreidingscapaciteit bezitten, kan verwacht wor- den dat toenemende fragmentatie of versnippering – dus min- der en minder verbonden halfnatuurlijke landschapselementen – een negatief eff ect heeft op hun voorkomen en voortbestaan.
Populatiegrootte is zelden constant maar schommelt van jaar tot jaar. Dit kan verschillende oorzaken hebben zoals verande- ringen in de geschiktheid van het habitat, wat zowel een an- tropogene als een natuurlijke oorzaak kan hebben, maar even- eens toevallige schommelingen in populatiegrootte. Als lokale populaties klein zijn, zullen deze schommelingen sneller leiden tot het plaatselijk uitsterven van een populatie. Weinig mobiele soorten zijn hierbij nauwelijks in staat deze vrijgekomen ha- bitatplekken opnieuw te koloniseren. Het steeds intensievere grondgebruik maakt de landbouwpercelen ongeschikt om te
aantal populaties voorkomt in het landschap, wat succesvolle kolonisatie van de geschikte vrijgekomen plekken nog kleiner maakt. Aangezien halfnatuurlijke landschapelementen in land- bouwgebieden vaak een beperkte oppervlakte hebben, kan dit proces bijgevolg leiden tot het uitsterven van soorten op een hoger ruimtelijk niveau, namelijk op landschapsschaal.
Onderzoek bij loopkevers toonde inderdaad aan dat verlaagde kolonisatiemogelijkheden een van de belangrijkste oorzaken zijn van het verlies van biodiversiteit in Midden-Europese land- bouwgebieden (Hendrickx et al. 2009). Wanneer de diversiteit van deze kevers binnen halfnatuurlijke landschapselementen vergeleken werd tussen intensieve en kleinschalige landbouw- landschappen, bleek het gemiddeld aantal soorten per land- schapselement nauwelijks verschillend te zijn. Echter, wanneer het aantal ongevleugelde t.o.v. (facultatief) gevleugelde soor- ten werd vergeleken, bleek het aantal ongevleugelde soorten – die dus enkel via het bodemoppervlak tussen geschikte ha- bitatplekken kunnen migreren – zeer sterk af te nemen in ge- bieden met weinig verbindingen (lage connectiviteit). Gevleu- gelde soorten, die zich via de lucht kunnen verspreiden, bleken in tegenstelling toe te nemen. Alhoewel dit suggereert dat de netto verschuiving in het aantal soorten op zich onveranderd blijft, bleken de gevleugelde soorten doorheen het landschap steeds dezelfde algemene soorten te zijn. Dit wijst erop dat het verlies aan ongevleugelde soorten tot een zeer sterke homo- genisering van de soortendiversiteit leidt in gefragmenteerde landschappen en dus tot een sterke daling in de biodiversiteit op landschapsniveau.
Het blijft echter moeilijk om eenduidig aan te tonen of verlies van een soort te wijten is aan het niet geschikt zijn van habitat, of eerder aan het feit dat rekolonisatie door de beperkte disper- siecapaciteit niet meer mogelijk is. Om hierin onderscheid te maken kan genetisch onderzoek aan de hand van genetische merkers hulp bieden. ‘Microsatellieten’ zijn bepaalde stukjes uit het DNA die als genetische merker gebruikt worden voor dit soort onderzoek. Ze zijn erg geschikt omdat ze in veel varian- ten (allelen genoemd) voorkomen binnen een populatie. Als we de allelen van alle onderzochte microsatellietmerkers samen- nemen, verkrijgen we een genetische vingerafdruk (genotype) die eigen is aan elk afzonderlijk individu. Wanneer twee popu- laties met elkaar in contact staan en dus geregeld individuen en genetisch materiaal uitwisselen, zullen er weinig genetische verschillen zijn tussen de twee populaties en zullen de ver- houdingen van de verschillende allelen (allelfrequenties) zeer gelijkaardig zijn. In geval de twee populaties gescheiden zijn, zullen na verloop van tijd door toevalsfactoren de genetische verschillen toenemen (genetische drift). Hoe langer de popula- ties gescheiden zijn, hoe meer verschillend ze zullen zijn. Ook de populatiegrootte speelt daarbij een rol. Voor kleine populaties zijn toevalsfactoren veel belangrijker en ingrijpender en zullen de allelfrequenties na verloop van tijd veel sneller wijzigen van generatie op generatie dan voor een grote populatie het geval is. Op termijn kunnen bepaalde allelen zelfs verdwijnen uit de populatie wat tot genetische verarming leidt.
Ondanks de observatie dat soorten met een laag verbreidings- vermogen sterk achteruitgaan, komen sommige onder hen, waaronder de Bramensprinkhaan Pholidoptera griseoaptera, nog steeds vrij algemeen voor in intensieve en sterk gefrag- menteerde landbouwgebieden. Een belangrijke vraag hier is of Figuur 2. Ligging van de verschillende bemonsterde populaties in het studiegebied tussen
Honsem en Meldert nabij Hoegaarden. De grootte van de cirkels die de populaties duiden zijn proportioneel (logaritmisch) met de geschatte grootte van de populatie. De dikte van de verbindingslijnen tussen de populaties weerspiegelt de genetische afstand tussen de populaties.
dergelijke soorten toch in staat zijn om zich te verbreiden in dit intensief gecultiveerde landschap, of het eerder relictpopulaties betreft die in zekere mate bedreigd zijn door de steeds toene- mende fragmentatie van geschikte habitatplekken.
Door het vergelijken van de allelfrequenties tussen lokale po- pulaties in een landschap kan geschat worden wat de mate van uitwisseling is tussen deze populaties en of er genetische verarming optreedt in steeds kleiner wordende, geïsoleerde populaties.
De Bramensprinkhaan als modelsoort
De Bramensprinkhaan behoort tot de groep der Sabelsprink- hanen en komt algemeen voor in grote delen van Europa (Fi- guur 1). Het verspreidingsgebied strekt zich uit tot ver in Scan- dinavië in het noorden en het Middellandse Zeegebied in het zuiden. Als habitat verkiest de Bramensprinkhaan ruige en hoog opgaande gras- en struweelvegetaties en bosranden. Zoals de naam doet vermoeden, vormen braamstruwelen het meest ge- prefereerde habitat, al is de soort hier niet toe beperkt. Uit vorig onderzoek is gebleken dat de soort zich in landbouwlandschap- pen beperkt tot de randen van de percelen en niet voorkomt in de intensief bewerkte akkers en weilanden (Diekötter et al.
2007). Bovendien is de Bramensprinkhaan altijd ongevleugeld en kan hij zich dus enkel verspreiden via lintvormige structuren van geschikt habitat. De combinatie van al deze eigenschap- pen maakt hem een ideaal modelorganisme om de effecten van fragmentatie van halfnatuurlijke landschapselementen in intensieve landbouwlandschappen te bestuderen.
Studiegebied en staalname
Als studiegebied werd een oppervlakte van ongeveer 4 km² gekozen in de agrarische streek tussen de dorpskernen van Mel- dert en Honsem, in de buurt van Hoegaarden (Figuur 2). Binnen deze agrarische, zeer intensief bewerkte regio bevinden zich verspreid nog enkele kleine landschapselementen, waaronder holle wegen. Deze landschapselementen die een geschikt ha- bitat vormen voor de Bramensprinkhaan beslaan ongeveer 5%
van het totale oppervlak. Hierin worden nog enkele, soms zeer kleine en geïsoleerde populaties van de Bramensprinkhaan waargenomen.
In totaal werden zeven populaties bemonsterd waarvan de indi- viduele grootte sterk varieerde (Figuur 2). Populatie 1 is een zeer Figuur 3. Ordinatiediagram van alle individuen van de Bramensprinkhaan die genetisch onderzocht werden in de zeven lokale populaties. Individuen die dicht bij elkaar gelegen zijn op dit diagram zijn genetisch meer verwant.
Figuur 4. Relatie tussen de genetische en de geografische afstand tussen de populaties. De bovenste ellips toont de genetische afstand tussen het populatiepaar 3 en 4 t.o.v. de overige populaties in functie van de geografische afstand. De onderste ellips toont de relatie tussen populatie 1 en de overige populaties.
kleine populatie die structureel niet met de andere populaties in contact staat via kleine landschapselementen. Populaties 2 en 3 zijn twee gescheiden bemonsteringsplaatsen van een relatief grote populatie. Populaties 4, 5, 6 en 7 liggen vrij ver uit elkaar, maar zijn onderling potentieel verbonden door lintvormige landschapselementen en de dorpsrand van Meldert. De geo- grafi sche afstand tussen de populaties bedroeg gemiddeld 1,28 km en varieerde van 80 m tot 2,5 km (Figuur 2).
In totaal werden 127 individuen bemonsterd. Na inzameling werden deze ingevroren, waarna DNA uit een achterpoot ge- extraheerd werd. Vier microsatellietmerkers (Arens et al. 2005) werden gebruikt voor de genetische analyse. Van elk individu werd de allelensamenstelling (genotype) bepaald.
Genetische diff erentiatie en isolatie op kleine afstand
In eerste instantie werden de genotypes van de verschillende individuen van deze populaties op basis van hun genetische verwantschap grafi sch uitgezet (Figuur 3). Individuen die een zeer gelijkaardig genotype hebben situeren zich hierbij dicht bij elkaar. Een opmerkelijke vaststelling is dat de individuen af- komstig uit de verschillende populaties geen homogene groep vormen, maar dat er een duidelijke clustering aanwezig is die in belangrijke mate overeenkomt met de populatieoorsprong.
de individuen uit de meer zuidelijk gelegen populaties 4 en 7 gesitueerd zijn. Meer centraal vinden we de meeste individuen afkomstig uit de kleine en zeer sterk geïsoleerde populatie 1.
Dit suggereert al dat globaal genomen genetische uitwisseling tussen de lokale populaties zo klein is dat driftprocessen be- langrijker worden, hetgeen tot genetische verschillen tussen die lokale populaties leidt. Dit wordt eveneens aangetoond door de berekening van een klassieke index uit de populatiegenetica – de Fst-waarde – die voor het natuurbehoud erg belangrijk is;
het is een maat van diff erentiatie tussen lokale populaties. Een waarde 0 komt hierbij overeen met geen genetische diff erenti- atie tussen de populaties; de verschillende populaties vormen dan in feite één grote, gemengde populatie. De maximale en theoretische waarde van 1 komt overeen met een scenario waarbij elke lokale populatie voor een ander allel gefi xeerd en dus genetisch volledig geïsoleerd is. In onze studie bleken de Fst-waarden gemiddeld genomen hoog tot zeer hoog (0,08- 0,45); enkel tussen populaties 4, 5, 6 en 7 en tussen populaties 2 en 3 bereikten ze lagere waarden (0,00-0,11).
Dit is een opmerkelijke vaststelling aangezien de afstand tus- sen bijvoorbeeld populatie 1 en 3 amper 600 m bedraagt. Ook populaties 2 en 3 zijn genetisch signifi cant verschillend van alle overige populaties. Tussen populaties 4, 5, 6 en 7 konden geen signifi cante verschillen in allelfrequentie waargenomen wor- den.
De mate waarin migratie van individuen tussen de lokale popu- laties een rol speelt in het bepalen van de allefrequenties kon vervolgens getest worden door de genetische afstand tussen de populaties uit te zetten t.o.v. de geografi sche afstand. Figuur 4 toont dat deze relatie niet eenduidig is. Voor een gegeven geo- grafi sche afstand kan de genetische afstand soms laag zijn, maar ten opzichte van andere populaties vaak zeer hoog. Hier- bij valt het op dat vooral populaties 2 en 3 en in mindere mate populatie 1 zeer sterk afwijken voor een gegeven geografi sche afstand.
Figuur 5. Lijnvormige landschapselementen zoals braamstruwelen, hagen, houtkanten en holle wegen zijn in deze landbouwlandschappen noodzakelijk als leefgebied, maar zeker ook als corridor tussen kleine populaties. (foto: Vilda/Jeroen Mentens)
Nimf Bramensprinkhaan (foto: Leo Janssen)
Het nut van corridors en geschikt habitat
Onze resultaten suggereren dat het behoud van corridors zoals braamstruwelen, hagen, houtkanten en holle wegen in derge- lijke landbouwlandschappen noodzakelijk is voor de versprei- ding en overleving van de Bramensprinkhaan (Figuur 5). Ge- netische diff erentiatie bleek duidelijk het hoogst te zijn tussen populaties die van elkaar gescheiden zijn door intensief land- bouwgebied en is veel minder gecorreleerd met geografi sche afstand. Zo bevinden zich tussen de noordelijke populaties 2 en 3 en de geïsoleerde populatie 1 nauwelijks lijnvormige kleine landschapselementen die de populaties potentieel verbinden.
De diff erentiatie tussen deze populaties was dan ook hoog, wat wijst op een sterke isolatie met nauwelijks enige uitwisseling van individuen. De zuidelijke populaties 4, 5, 6 en 7 daarentegen zijn relatief ver van elkaar gelegen maar met elkaar verbonden door geschikt habitat. Tussen deze populaties werd dan ook geen aantoonbare genetische diff erentiatie waargenomen.
De resultaten van dit onderzoek tonen bovendien aan dat zelfs op een zeer kleine schaal van slechts enkele km² uitwisseling van individuen tussen populaties erg gering kan zijn in dit zeer sterk gefragmenteerde en intensief gecultiveerde landbouw- landschap. Wanneer de soort dus lokaal verdwijnt uit een ge- isoleerd klein landschapselement, dan is de kans klein dat het opnieuw gekoloniseerd zal worden. Dit suggereert ook dat de zeer kleine nog resterende populaties die we nog terugvinden in het studiegebied eerder relictpopulaties zijn waarvan de lo-
kale uitsterfkans vrij hoog is. Genetische diff erentiatie op een dergelijk kleine schaal wordt slechts zelden waargenomen en is enkel te verwachten onder het gecombineerd eff ect van een sterke isolatie en kleine populatiegroottes. Ondanks het feit dat de Bramensprinkhaan nog altijd vrij verspreid voorkomt in dit landschap, tonen onze genetische resultaten aan dat dergelijke soorten mogelijks lokaal wel degelijk bedreigd zijn. De ‘early warning’ informatie die genetische merkers bieden, wijst erop dat lokale geïsoleerde populaties slechts in beperkte mate le- vensvatbaar zijn. Als een populatie uitsterft, is de kans onder de huidige omstandigheden bijzonder klein dat de vrijgekomen locatie opnieuw gekoloniseerd kan worden. Het wegvallen van dergelijke populaties, die als genetische reservoirs en stapste- nen fungeren in het ongastvrije landbouwlandschap, impliceert op zijn beurt langere afstanden die overbrugd moeten worden en dus een verdere verlaging van het kolonisatiesucces.
De resultaten van dit onderzoek contrasteren bovendien sterk met een parallel onderzoek op dezelfde soort in een veel minder sterk gefragmenteerd landschap in Zwitserland. De oppervlakte geschikt habitat in dit landschap bedroeg daar >25% t.o.v. de geschatte 5% in Hoegaarden. Verschillende populaties werden daar op gelijkaardige afstanden bemonsterd als in deze studie en op dezelfde manier geanalyseerd. De gemiddelde geneti- sche diff erentiatie tussen deze populaties (Fst) bedroeg amper 0,007 en was dus zo goed als afwezig in vergelijking met onze studie (Diekötter et al. 2010). Hoewel het interessant zou zijn om meerdere landschappen in Vlaanderen te bemonsteren om der- Vrouwtje Bramensprinkhaan (foto: Leo Janssen)
DANK
Speciale dank gaat uit naar Jean-Pierre Maelfait (†6/10/09), die reeds van bij de aanvang betrokken was en als verantwoordelijke voor dit onderzoek optrad binnen het INBO. Dank ook aan David Halfmaerten (INBO) voor de technische ondersteuning in het labo. Dit onderzoek werd uitgevoerd met steun van de Europese Commissie (FP5) binnen het Europees project ‘Green- veins’.
Referenties
Arens P., Wernke-Lenting J.H., Diekötter T., Rothenbühler C., Speelmans M., Hendrickx F. & Smulders M.J.M. 2005. Isolation and characterization of microsatellite loci in the dark bush cricket, Pholi- doptera griseoaptera (Tettigoniidae). Molecular Ecology Notes 5: 413-415.
Benton T.G., Vickery J.A., & Wilson J.D. 2003. Farmland biodiversity: is habitat heterogeneity the key? Trends in Ecology and Evolution 18: 182-188.
Diekötter T. ,Baveco H., Arens P., Rothenbühler C., Billeter R., Csencsics R., De Filippi R., Hendrickx F., Speelmans M., Opdam P. & Smulders M.J.M. 2010. Patterns of habitat occupancy, genetic variation and predicted movement of a fl ightless bush cricket, Pholidoptera griseoaptera, in an agricultural mosaic landscape. Landscape Ecology 25: 449-463.
Diekötter T., Speelmans M., Dusoulier F., et al. 2007. Eff ects of landscape structure on movement patterns of the fl ightless bush cricket Pholidoptera griseoaptera. Environmental Entomology 36:
90-98.
Hanski, I. 1998. Metapopulation dynamics. Nature 396: 41-49.
Hendrickx F., Maelfait J.-P., van Wingerden W., et al. 2007. How landscape structure, land use intensity and habitat diversity aff ect components of total arthropod diversity in agricultural landscapes. Journal of Applied Ecology 44: 340-351.
Hendrickx F., Maelfait J.-P., Desender K., et al. 2009. Pervasive eff ects of dispersal limitation on within and among community species richness in agricultural landscapes. Global Ecology and Biogeography 18: 607-616.
Krebs J.R., Wilson J.D., Bradbury R.B. & Siriwardena G.M. 1999. The second silent spring? Nature 400:
611-612.
Stoate C., Boatman N.D., Borralho R.J., Carvalho C.R., de Snoo G.R. & Eden P. 1991. Ecological impacts of arable intensifi cation in Europe. Journal of Environmental Management 63: 337-365.
Sutherland W.J. 2002. Restoring a sustainable countryside. Trends in Ecology and Evolution 17:
148-150.
AUTEURS:
Frederik Hendrickx is senior onderzoeker binnen het Departement Entomologie van het Koninklijk Belgisch Instituut voor Natuur- wetenschappen en als gastprofessor verbonden aan de Universiteit Gent. Hij verricht zowel fundamenteel als toegepast evolutionair ecologisch onderzoek op insecten en spinnen. Marjan Speelmans was tewerkgesteld als wetenschappelijk medewerkster op het Euro- pees project ‘Greenveins’ op het Instituut voor Natuur- en Boson- derzoek (INBO). Peter Breyne is senior onderzoeker binnen de onderzoeksgroep Genetische Diversiteit van het Instituut voor Na- tuur- en Bosonderzoek (INBO) en was verantwoordelijk voor het genetisch onderzoek.
CONTACT:
Frederik Hendrickx, KBIN, Departement Entomologie, Vautierstraat 29, 1000 Brussel
E-mail: Frederik.Hendrickx@naturalsciences.be
Summary:
Hendrickx F., Speelmans M. & Breyne P. 2011. Widespread spe- cies of low dispersal capacity and fragmentation of linear landscape elements – the case of the Flightless bush crick- et. Natuur.focus 10(2): 48-53. [in Dutch]
Th e number and quality of small scaled semi-natural habitat patches, like bushes and hedges, are declining at an ever increasing rate due to intensifi cation of modern agricultural practices. Not only the in- creased use of pesticides and fertilizers, but also the homogenization of the landscape is expected to reduce the distribution of several spe- cies, in particular those with low dispersal abilities. Although such low dispersing species, like the Flightless Bush Cricket Pholidoptera gri- seoaptera are still frequently found within these isolated patches, it re-
mains yet poorly understood whether this results from their ability to cross the hostile agricultural matrix or whether these populations rep- resent threatened relics from a former continuous distribution. Based on a set of genetic markers we investigated the dispersal rates among seven populations of the Flightless Bush Cricket on a very small scale (~ 4 km²) and demonstrate that exchange of individuals among these populations is very low. Th is eff ect was even stronger when popula- tions were not connected by means of small scaled landscape elements.
Given that it is unlikely that empty patches will be colonized with- out the restoration of landscape elements that connect the remaining patches, this process of local extinction and the lack of recolonization could lead to the rapid depletion of currently common species at the landscape scale.
verspreiding en uitwisseling tussen populaties van de Bramensprink- haan. Mogelijk zijn er nog meerdere andere soorten die een gelijkaardig scenario ondergaan in dergelijke intensieve landbouwlandschappen.
van het grondgebruik, maar minstens evenzeer door het behoud en de eventuele herinrichting van voldoende stukjes restnatuur en kleine landschapselementen.
