Het belang van verschillende burchtkenmerken voor een classificatie van Thalassinidea

Het belang van verschillende burchtkenmerken voor een classificatie van Thalassinidea

(Crustacea, Decapoda)

Daniel B. Blok

September 2001

Begeleider Dr Eize J. Stamhuis

Vakgrop Mariene Biologic

Rijks universiteit Groningen

Het belang van verschillende burchtkenmerken voor een classificatie van Thalassinidea

(Crustacea, Decapoda)

Daniel

B.

Blok September 2001

Begeleider: Dr Eize J. Stamhuis Vakgroep Mariene Biologic Rijksuniversiteit Groningen

AJbeelding titelbiad door Karin Troost

1L)

Samen vatting

Thalassinidea

zijn gravende kreeftjes die veel voorkomen in het littoraal en sublittoraal en komen voor van de tropen tot de gematigde zones. Ze graven burchten die variëren van eenvoudig tot zeer complex en van centimeters tot enkele meters diep. Veronderstelt wordt dat ze hun voedsel verzamelen door "filter feeding", "depositfeeding", bet eten van organische resten ("omnivorous scavening") en mogelijk ook via bet kweken van micro- organismen op organische resten ("gardening"). Door de verborgen levenswijze en de vaak ingewikkelde vormen van de burchten is in het verleden relatief weinig onderzoek aan deze groep gedaan. Recentelijk zijn echter steeds effectievere methoden gevonden om de natuur- historie van dit kreeftje vast te leggen. Veel onderzoek is gedaan naar de burchtopbouw en bet gedrag van Thalassinidea en de invloed van deze op hun omgeving. Uit bovengenoemde onderzoeken blijkt dat de burchten van Thalassinidea specifleke kenmerken hebben, die lijken

te verschillen per geslacht of zelfl per soort.

Door enkele onderzoekers is geprobeerd om een relatie te leggen tussen de burcht kenmerken

en de voedselverwerving van alle Thalassinidea, en dit samen te vatten in een modeL

In bet bier gepresenteerde onderzoek is eveneens getracht tot een indeling te komen van Thalassinidea aan de hand van burchtkenmerken. Echter met door vorming van een model maar door met bebulp van "parsimonie analyse" te komen tot groepen met grote

overeenkomsten. Eveneens is getracht vast te stellen welke kenmerken bet belangrijkste zijn

voor de tot stand gekomen indeling.

De voordelen van de parsimonie analyse zijn dat de kenmerken zonder interpreteren worden gebruikt om tot een indeling te komen. Bij de indelingen die door anderen zijn gemaakt zijn de kenmerken vaak geinterpreteerd en subjectiefgebruikt.

Uit de parsimonie analyse komt naar voren dat burchttype, gemiddeld aantal openingen en

aan- of afwezigheid van een opboping bet belangrijkste zijn voor de tot stand gekomen

indeling en dat er in beperkte mate sprake is van overeenkomsten met indelingen door andere

onderzoekers.

Inhoudsopgave

Inleiding I

Thalassinidea ¹

Burchten I

Indelingen 2

Doe! ²

Parsimonie analyse ²

Methode 4

Resultaten 6

Beschrijving 100 % consensus bomen 6

Beschnjving 50 %consensus bomen 7

Kenmerken tracering 8

70%analyse

8

Alle soorten analyse 9

Discussie & conclusies ¹²

Consensus bomen 12

Kenmerkentracering 12

Vergelijking m andere indelingen 13

Parsimonie analyse 14

Literatuuropgave ¹⁵

Appendix

Appendix 1 tabel gemiddelde gegevens Appendix 2 kenmerkentracering

Appendix 3 samenvatting keninerkentracering

Inleiding

Thalassinidea

Thalassinidea zijn gravende kreefljes die veel voorkomen in het littoraal en sublittoraal (Mukai &

Koike, 1984b; Branch & Pringle, 1987; Griffis & Chavez, 1988; de Vaugelas & Buscail, 1990; Griffis

& Suchanek, 1991). Ze hebben een weidse verspreiding en komen voor van de tropen tot in de

gematigde zones (Griffis & Suchanek, 1991). Thalassinidea graven gangenstelsels (burchten) die meer dan 2,5 meter diep en erg uitgebreid en gecompliceerd kunnen zijn (Pemberton ef a!, 1975; Nash et a!, 1984; Stamhuis et a!, 1997). Deze burchten bevinden zich soms in hard substraat, zoals koraal of een spons, maar meestal in sediment (Scott et a!, 1988). Door de vaak uitgebreide bouw van hun burchten en grote graafactiviteit leveren Thalassinidea een significante bijdrage aan de bioturbatie (Rowden &

Jones, 1995). Eenmaal ingegraven verlaten de meeste Thalassinidea hun burchten nauwelijks of niet en ze vinden in de burcht voedsel en bescherming tegen predatoren. Verspreiding vindt waarschijnlijk plaats via een pelagische larvaal stadium (Griffis & Suchanek, 1991). Verondersteld wordt dat het voedsel wordt verworven door het filtreren van voedsel uit hot water ("filter feeding"), het eten van organisch materiaal uit hot sediment ("deposit feeding") of via hot consumeren van micro-organismen die worden gekweekt op organische resten ("gardening") of de organische resten zelf ("omnivorous scavenger"). Door de verborgen Ievenswijze en de vaak ingewilckelde vormen van de burchten is in hot verleden relatief weinig onderzoek aan deze groep gedaan (Vaugelas, 1985). Recentelijk zijn echter steeds effectievere methoden gevonden om de natuur-historie van dit kreeftje vast te leggen.

Veel onderzoek is gedaan naar de burchtopbouw en hot gedrag van Thalassinidea en de mvloed van deze op hun omgevrng (Astall et a!, 1997; Atkinson & Nash, 1985; Braithwaite & Talbot, 1972;

Branch & Pringle, 1987; Cohn et a!, 1986; Devine, 1966; Dworschak, 1983, 1987; Dworschak &

Pervesler, 1988; Farrow, 1971; Koike & Mukai, 1983; Murphy, 1985; Nash et a!, 1984; Nickell &

Atkinson, 1995; Ott Ct a!,1976; Pemberton et a!, 1976; Peterson, 1977; Pohi, 1946; Posey, 1986a;

Rowden & Jones, 1995; Scott et a!, 1997; Shinn, 1968; Stamhuis et a!, 1997, 1998; Suchanek, 1983;

Thompson & Pritchard, 1969; Tudhope & Scoffin, 1984; Vaugelas, 1984, 1985; Vaugelas & Buscail, 1990; Witbaard & Duineveld, 1989).

Burchten

Uit bovengenoemde onderzoeken blijkt dat de burchten van Thalassinidea specifieke kenmerken hebben, die lijken te verschillen per geslacht of zelfs per soort. De vormen van de burchten variëren van eenvoudige, ondiepe u-vormen tot diepe, ingewikkelde gangenstelsels met onder andere blinde gangen, gangen met verschihlende diameters, kamers en meerdere openingen naar hot opperviak. Ook zijn er verschillen in de vormvastheid van de burchten. Sommige vormen, vooral de eenvoudigere, veranderen nauwelijks wanneer ze eemnaal voltooid zijn (Dworschak, 1983; Suchanek, 1985). Andere vormen, vooral de meer gecompliceerde, veranderen dagelijks van vorm doordat er voortdurend nieuwe gangen gegraven worden en oude afesloten worden door de bewoner zelf (Dworschak, 1983;

Suchanek, 1985; Stamhuis et al,1998). Deze verschillende vormen van burchten zijn in te delen in klassen. De hier gebruikte indehing volgt grotendeels Dworschak (1983) en Nickehl & Atkinson

(1995).

Een veel voorkomende burcht is de eenvoudige "U/Y burcht" (flguur la). Deze bestaat uit een u- vonnig deel, met in sommige gevahlen op hot laagste punt een schacht die verder omlaag loopt. In sommige gevallen loopt er van hot laagste punt van de U een schacht honzontaal en dan verticaal omhoog naar hot opperviak, op die manier een tweede U vormend. Deze eenvoudige U/Y burchten hebben 2 tot 3 openingen tot hot opperviak.

Wanneer er sprake is van meerdere u-vormen, dan is er sprake van eon "meervoudige U" burcht (figuur ib).

Eon ingewikkelde burchtvorm is de "netwerk burcht" (flguur ic). Burchten als deze bestaan ult eon netwerk van gangen en kamers, met I tot 8openingen tot de oppervlakte.

I

Sommige burchten hebben maar 1 opening naar het opperviak , met mogelijk in het diepste gedeelte een of meer vertakkingen (figuur Id). Deze worden "enkele schacht burcht" genoemd.

Dan zijn er nog burchten met 1 of 2 tunnels die als een spiraal het sediment in gaan. In het geval van twee tunnels ontmoeten deze elkaar op het diepste punt. Deze vorm wordt "spiraal burcht" genoemd (figuur le).

A B C E

Figuur 1: Vijf verschillende burchttypen. IA: een eenvoudige U/Y burcht (Upusilla, Dworschak, 1983) en met een tweede U (U pusilla, Dworschak, 1983), 1 B: een meervoudige U burcht (Calocaris macandreae, naar Nash eta!., 1984), Ic: een netwerk burcht (C subteiranea, naar Stamhuis et a!., 1997), 1 D: een enkelvoudige schacht (C major, PohI, 1946), 1 E: een spiraalburcht (Jaxea nocturna, naar Pervesler & Dworschak, 1985).

Indelingen

Door Suchanek (1985), Vaugelas (1990), Griffis & Suchanek(1991) en Nickell & Atkinson (1995) is geprobeerd om een relatie te leggen tussen de burcht kenmerken en de voedselverwerving van alle Thalassinidea, en dit samen te vatten in een model.

Hierb komt Suchanek (1985) ann de hand van gegevens van 23 soorten eerst tot een indeling met drie trofische niveaus en drie daar bij behorende burchttypes. 1) Een groep "filter- of suspension feeders"

met relatief simpele, permanente burchten die een typische U of Y vorm hebben. 2) Een groep

"deposit/detritus feeders" die veel sediment verwerken en dus eon typische vulkaanvormige ophoping hebben rend een opening. ³⁾ Een groep "seagrass/algae feeders" met simpele, lange en relatief rechte, diepe burchten.

Later, in samenwerking met Griffls (1991) komen ze aan de hand van gegevens over 44 soorten uit 10 geslachten tot zes groepen, waarbij er sprake is van de drie zelfde trofische niveaus, maar dan verdeeld over zes burchttypes.

Vaugelas (1990) onderscheid vier verschillende trofische niveaus, namelijk 1) "deposit feeder", 2)

"deposit/resuspension feeders", 3) "primarily filter feeders" en 4) "seagrass/algae feeders". De laatste hemoemde hij "omnivorous scavengers".

Nickell en Atkinson (1995) stellen aan de hand van gegevens van drie soorten van drie geslachten een ingewikkelder model voor met als uitgangspunt de burchtkenmerken, welke ook uitkomt op drie trofische niveaus, namelijk 1) "deposit feeders", 2) "omnivorous scavengers" en 3) "suspension feeders".

Doel

Bij alle modellen werden er bepaalde burchtkenmerken gebruikt om te komen tot een indeling. In hot hier gepresenteerde onderzoek is eveneens getracht tot eon indeling te komen van Thalassinidea aan de hand van burchtkenmerken. Echter niet door vorming van een model maar door met behulp van

"parsimonie analyse" te komen tat groepen met grate overeenkomsten. Eveneens is getracht vast te stellen welke kenmerken hot belangnjkste zijn voor de tot stand gekomen indeling.

Parsimonie analyse

Parsimonie analyse is een analyse die veelvuldig gebruikt wordt in de filogenie. Zoals eerder genoemd kan deze analyse ook gebruikt worden om soorten in te delen in groepen met grate overeenkomsten.

Hierbij wordt gezocht naar de meest eenvoudige cladogrammen waarbij er zo miii mogelijk

veranderingen van kenmerken zijn tussen het begin en het eind van het cladogram. Dc uitkomst is een of meerdere cladogrammen met daarin we! of niet meerdere groepen. Een cladogram ziet er uit als een boom met één oorsprcng met vertakkingen die leiden naar de soorten. Aan de vertakkingen worden per kenmerk waarden toegekend aan de hand van de waarden die de soort aan het eind van een tak heeft. Aan takken die leiden naar soorten waarvoor geen waarde van een kenmerk bekend van is, word een waarde voor dit kenmerk toegekend aan de hand van de groep waarin ze zlJn ingedeeld en de waarde die hun naaste buren voor dit kenmerk hebben. In het geval dat er meerdere waardes kunnen worden toegekend wordt geen waarde gegeven voor zo'n tak.

In deze analyse kan ook vastgesteld worden hoe de kenmerkai verdeeld zijn over de bomen.

Dc uitkomst van deze analyse werd vergeleken met de systematiek en met indelingen van anderen.

De voordelen van deze manier van het analyseren van de gegevens is dat de kenmerken zonder

interpreteren worden gebruikt om tot een undeling te komen. Bij de indelingen die door anderen zijn gemaakt zijn de kenmerken vaak gemnterpreteerd en subjectiefgebruikt.

Methode

Van zoveel mogelijk soorten zijn de volgende kenmerken ult de literatuur gehaald (appendix I):

sedimenttype, burchttype, burcht stabiliteit, gemiddelde diepte van de locatie van de burcht, burcht volume, maximale burchtdiepte, gemiddeld aantal openingen, aan- of afwezigheid van een ophoping rond een opening, aan- of afWezigheid van een trechtervormige opening, aan- of afwezigheid van een vemauwde opening, vethouding tussen het aantal aanvoer en afvoer openingen (aanvoer:afvoer), verhouding van de diameters tussen de aanvoer schachten en de afvoer schachten (aanvoer:afvoer), gemiddelde lengte van de schacht die in directe verbinding met het opperviak staat, gemiddelde sediment uitstoot per burcht, aan- of afwezigheid van een gangbekleding, textuur van de wanden, textuur van de vloer, aan- of af.vezigheid van kamers en aan- of afwezigheid van zeegras. Voor de

analyse zijn sommige kenmerken in klasses ingedeeld. Voor het kenmerk burchttype zijn de burchten ingedeeld op basis van de algehele morfi)logie van de burcht, zoals eerder beschreven.

In het geval dat er van een soort ult meerdere bronnen gegevens aflcomstig waren dan werden hiervan de gemiddelden berekend. Hierbij werden de waarden ingedeeld in kiassen.

Dc hierboven genoemde kenmerken zijn gebruikt om via de parsimonie analyse, uitgevoerd in PAUP 3.1 (Swofford, 1993), te komen tot een indeling van de soorten. Hiervoor werden ann de waarden een getal van 0 tot 7 toegekend en in MacClade ingevoerd. In PAIJP werd hiermee een "heuristic search"

gestart, waarbij de kenmerken ongeordend waren. In Macdade 3.0 (Maddison & Maddison, 1992) werd vervolgens gekeken hoe alle kenmerken over het verkregen cladogram waren verdeeld.

Bij de analyse met alle soorten kwam geen meest parsimone oplossing naar voren. De analyse werd na vorming van meer dan 10.000 bomen stopgezet. Om de interpretatie te vergemakkelijken werden uit deze bomen met behulp van PALJP zowel een "strict consensus" cladogram alsook een "majority rule"

(50 %) consensus cladogram gevormd. Dit zijn bomen die de vertakkingen laten zien die in

respectievelijk

100 % of in 50 % of meer van de gevonden bomen dezelfde vorm hebben.

Vertakkingen van de bomen die in minder gevallen dan de eerder genoemde percentages voorkomen, worden met weergegeven in de consensus cladogrammen. Een analyse met de meest parsiinone oplossing bestaande uit 66 mogelijke bomen werd gevormd door alleen die soorten mee te nemen in de analyse waarvan zeventig procent of meer van de kenmerken bekend waren. In deze analyse werden twaalf soorten meegenomen. Ook hiervan werden zowel een "strict consensus" cladogram

(100% consensus boom) alsook een "majority rule" (50 %) consensus cladogram gevormd.

De resultaten van de kenmerkentracering (appendix 2) werden in een tabel samengevat (appendix 3).

Het was de bedoeling om uit deze tabel af te leiden welke burchtkenmerken verantwoordelijk zijn geweest voor de indeling in groepen. Hiertoe werd per kenmerk bepaald of de verdeling van waarden over de soorten de indeling in groepen weerspiegelde. Om dit duidelijker te maken werd allereerst

binnen één van de twee (in het geval van de 70% verdeling) of drie (bij de verdelmg van 'alle

soorten') groepen geteld welke waarde het meest voorkwam. Vervolgens werden alle waarden, die in die ene groep bet meest voorkwamen, gekleurd (inc tabellen I & 2). De overige waarden werden gekleurd met een andere kleur. Met behulp van de zo ontstane kleurindeling kon worden bepaald welke kenmerken de groepsindeling het beste weerspiegelden.

Om erachter te komen welke kenmerken 'verantwoordelijk' zijn voor de tot stand gekomen indeling in groepen werd gekeken naar drie eigenschappen van de kenmerken, en wel de pasvorm, de vulling en het percentage uil de literatuur bekende waarden.

Voordat de pasvorm bepaald kon worden, werd eerst per kenmerk een aanname gedaan: aangenomen werd dat het betreffende kenmerk inderdaad (mede) verantwoordelijk was geweest voor de indeling in groepen. Uit deze aanname volgt dat de kleurverdeling grotendeels de indeling in groepen zou moeten volgen. In het geval van de 70% indeling zou het bijvoorbeeld betekenen dat de ene groep overwegend of geheel geel is gekleurd terwiji de andere grotendeels of geheel paars is gekleurd. Vervolgens werd hot aantal soorten geteld waarbij inderdaad deze verdeling werd gevolgd en dit aantal werd gedeeld door hot aantal soorten waarvoor in de tabel een waarde gegeven wordt. Het resulterende getal werd vermenigvuldigd met 100 (%). Dit percentage werd de pasvorm genoemd. Het geeft per kenmerk weer tot in hoeverre de verdeling van waarden over de soorten past bij de indeling in groepen.

Een hoge waarde voor de pasvorm betekent echter niet dat het kenmerk als 'verantwoordelijke'

aangewezen kan worden. Ook is van betang voor hoeveel soorten een waarde is gegeven in de tabel.

Voor de sedimentuitstoot in de 70%-tabel (tabel 1) bijvoorbeeld is de pasvorm 100% terwijl maar voor twee van de lien soorten een waarde is gegeven. Vanwege deze lage vulling van maar 20% kan toch geen uitspraak gedaan worden over het belang van dit kenmerk voor een groepsmdeling. Verder is ock bet percentage van ult de literatuur bekende waarden berekend. Want wanneer wijwel alle waarden

voor een kenmerk zijn toegewezen door MacClade kunnen er vraagtekens gezet worden bij de

betrouwbaarheid. In de tabel zijn de waarden die door MacClade zijn toegewezen gemarkeerd met een ster (*). _Per kemnerk werd berekend voor hoeveel soorten, van alle soorten waarvoor in de tabel een waarde (=kleur) is gegeven, de waarde aflcomstig was uit de literatuur.

Kenmerken worden als 'verantwoordelijk' beschouwd wanneer er waardes zijn van zeventig procent of hoger voor de pasvorm, de vulling en het percentage uit de literatuur bekende waarden.

5

Resultaten

Uit de literatuur zijn van 43 soorten uit 10 geslachten kenmerken genoteerd die betrekking hadden op de morfologie van een burcht.

Beschrijving van de 100 % consensus bomen (figuur 2)

In de analyse waarbij van de meegenomen soorten 70 % van de kenmerken bekend was, werd een grote groep gevormd. Twee soorten, Callianassa bouvieri en Callianassa truncata, vielen buiten deze groep. In de grote groep was er nog een kleine subgroep bestaande ult Callianassa californiensis en Upogebia pugettensis.

In de analyse waarbij alle soorten werden meegenomen werd er ook een grote groep gevormd. Eén soort, Axiopsis serrarifrons, viel daarbuiten. Binnen deze grote groep waren er twee subgroepen. Een kleine, bestaande uit A xi us serralus en Calocaris macandreae, en een wat grotere, bestaande uit zeven Upogebiidae soorten.

Cai.aiiassa flouver,

_________ ________________—

Ax.opsS sorratitroos Ax, rerratus c.a1- car. macand'...

_________________

— CaIl,enassa Stanthochic,,- atu,a,ar'-a.al,k,rn,Ons,S -—-

________________

— Cailiartassa aflnis

----- —-- --__________ — Ca bifomiS

-- ---— — CaII,ana.sa boumleri

—— — Catcarfassa OaUtorn,ensis

— —— Ui ojobo

—— — Califarlassa flihofi

- - -

___________________

— C.,iianasr.a gI)aI.

________________

— Caflanassa uadracuta

— - - - *1 •lh.l'F -, sArte ,aflc,a — Caua,,acs,s qcJ.isnriir,.

__________________________

- —— C atl,anassa ;amacer.se

-

_________________———

-- -- — CaU,anassa jaconca __________

- - Casanassa kraui Ca.-,:: --i:. ii ..- -________ ——--—-- -——-— ——— Caihanassa IongventI.

__________

-- -—— -—— CaIIcmc,0as i,Uib:.0 OrniI',fl

— —---— —- Calanessa cr,jor

— C a?i,. Ins,,

-*.--anI -- turnS —— -———— CaUianassa rnthbon,e

— -- - —— - ———---— -———— — C.i,IIj,si nasa I yv let-a

— — — —— Cafiarassu sut,laIc,,I...,

- —— C.; lflfl.'.fl trInunta

____________

- Jp.geo.'. deIta-.,ra - . — (,t-ijr. Uriroti.f.l

- ————-— _.___ .l! til,

- --- — —----———— Caiici.ruc. nUr..O _________

— ——— (-4ypitns.. 'no iuf.Ore

________________

—— -

—- -_- — )pc.çjeb.& anna

- —-- Upogoba pusiIa

-- . —________ — Jpy.b.. t 'S

—— Ueigoba ar,-,bOfle,5.m

-

___________________

— )p_tg'.h.a ep-aruu}ata

U1. ogetta CutletS Upogebta synagelas?

________________

—- Ucagebla Jet'aora _____________

— Up,geba puSliltI

_______________________

— Upogebia Steliata

Up.mgrloa syr gelS'? ___——— -- Cpogeta typctl

-—-—--

—

----

______________________—

Upogakas nac2ntleoru"

—- — UpogetAa mafor

________________

— t

^- Ian sea tflJI' ala —- — _. —— .Jpogebia pugetteflas

Flguur 2: 100 o conssus van de 70 O, analyse (links)i Van de analyse mdalle sood (rethls). Dc sooctat binrnsi het ijze kad,.r'a oi-d,si hesdiouwdals , groq. sooit,i binnu s iidabcok, grijs kad als suhgroq.

Axius serrus calocafls macandreae Callianassakraussi Callianassabiformis CallianassaguassEtinga

fl

^1— Callianassa

Callithirus islagrande

— r Upogebla africans Upogebiam.cgInII.orum

jj

^{upogebiamajor}

L_____ Upogebia carinicauda

I- Caiiianassajamaicens.

Callianassa major Thalassina anomala N.axius ap.

Calllanaua acatihochirus

96 Jax.. noduma

56 Calilanassa suenanea

Callianassa porlica Callichirus laurae Callianassa Iliholi Callianassatyrrhena Callisnassa bouvierl

56

—

Cilianassa affinis

— Upog.bia pugdt.nsis

96 Upogebia amboin.nsis Upogebia opercuIa

— :

^L____ upog.biasynagslas

71: Upog.bla delIma

•

________:

Upogebla pusitla

—

Upog.bla typic.

Upogebia delaura UpogebiaaThnis Jaxea noCtUrna

• Cailianassa califomisnsis

L_

Callianaus japonica Caflianassa gigas Cailisnass. gu.dr.cLEa macandreae

2 r— Cailianassa longiv.rris

j

Callianassa rhbunae

—

GIyurus metupor.

CaUianassa tuciceta Callianassatruncita

Calhichirus armus

Figuur3:50 % consensus bomen van de 70 % analyse (links) en de analyse met alle soorten (rechts). De getallen bij de takken geven aan in hoeveelvan de bomen de betreffende ink voorkomt. Dc kaders met nuinmeting geven de verschillende groepen weer.

Beschrijving van de 50 % consensus bomen (figuur 3)

In de analyse waarbij van de meegenomen soorten 70 % van de kenmerken bekend was, waren er twee groepen gevormd (hierna genoemd groep I en 2, zoals in figuur 3a) en twee soorten die daar buiten vielen. In de analyse waarbij alle soorten werden meegenomen, werden drie groepen gevormd (hierna genoemd groep 1, 2 en 3, zoals in figuur 3b) en een soort die buiten alle groepen valt.

CaIianasa bouvofl AxiOpsis wrIfrons

ljpogebia puSlia

UpDqeha cie taura

po9eb a seIata

62

Jr-ogeb a operuIata

ipoqbi synagelas ₁

2

— —

Ca lianassa subterranea

I

3

Groep 2 had nog een onderverdeling met drie subgroepen en drie soorten die buiten deze subgroepen vielen. De soorten die bij de 70 % analyse buiten de twee groepen vielen, vielen in de analyse met alle soorten we! in een groep. Callianassabouvieri zat daar in groep 2 en Callianassatruncata zat in groep 3. De soorten in groep 1 en in groep 2 in de 70 % analyse zaten ook in de analyse met alle soorten in respectievelijk groep 1 en groep 2.

Groep 1 bestond in beide analyses voor het groetste dee! uit Upogebia, met enkele Callianassidae.

Groep 2 bestond in de 70 % analyse uit drie geslachten. In de analyse met a!le soorten zaten in groep 2 acht geslachten, met een meerderheid van Callianassidae.

Groep 3 werd al!een in de analyse met alle soorten gevormd en bevatte Callianassa truncata die in de

70 % analyse buiten de gevormde groepen viel. In deze groep zaten drie ges!achten, met een

meerderheid van Callianassidae.

Kenmerkentracering

In de 70 % analyse is er een indeling in twee groepen. De kenmerken waarbij van meer dan tachtig procent van de soorten een waarde bekend is, die een pasvorm hebben van meer dan zeventig procent en waarbij van meer dan tachtig procent van de soorten een waarde bekend is uit de literatuur zijn burcht stabiliteit, burchttype, gemiddeld aantal openingen, aan- of afwezigheid van een ophoping, aan- of afwezigheid van een trechtervormige opening, aan- of awezigheid van een vernauwde opening, burchtvolume en de lengte van de oppervlakte schacht.

Bij de 70 % analyse zijn er kenmerken die een hogere waarde dan zeventig procent hebben voor de pasvorm, maar die voor de vullmg en/of een waarde bekend een lagere waarde hebben dan tachtig procent. Dit zijn de verhouding tussen de diameter van de aanvoer en afvoer schachten, de verhoudmg tussen het aanta! aanvoer en afvoer schachten, textuur van de vloer en textuur van de wand.

Dc rest van de kenmerken hebben een pasvorm met een waarde lager dan zeventig procent.

labella: samenvattingkenmerkentracering van de 70 % analyse. *^{= waarde}toegekend door MacClade

*

rulhng(°o) ^{10(1 141(1 10(1 100} 20

pasrorm(.) ^{- - - - 1440}

waardebekend(°.) ^{80 100 80} 60 100

60 100 90 70 10(4

80 ⁹⁴ 90 90 1440 89 1(4) 1(3 70 8') 1(6 70

c

^{100 67 100 66 29 100}

(pogehia iJ1i

Upogebia sh//cJt I pogehia pusilla Upogehia deltau ra ( iI/jo no.'.'u cal,forniensis

*

*

A

[

80 89 50

label ib: legendasamenvatting kenmerkentracering vande 70 % analyse.

Itiiirrk

_d r _irs

#(çe1wen >4 >1-3

bwãqe(a,

>50 0-50

bwpc

ovig U/Y

bkrdWvokuie (au3) >200 <200

kw,5 ja

n

Lengte opp.cchatht (cm) >30-50 0-20

opJsopà ja

i

r,tio# >1 0-1

rioø

>1-3 ¹

seámwtype kuiml/sjxiis b/slibbig rand

abid

n

^ja

te*1oer gind ruw

t11,

^{fUW glad}

b-ed Wer ja

n

sioW(c4nd'dag) 0-10 >30-50

wg ⁿ

^ja

swtdbekkth, ja

srtertIqWe (m) >30 0-30

zeqr

n

^ja

In de analyse met alle soorten is er een indelmg in drie groepen. Dc kenmerken waarbij van meer dan tachtig procent van de soorten een waarde bekend is, die een pasvorm hebben van meer dan zeventig procent en waarbij van meer dan tachtig procent van de soorten cen waarde bekend is uit de literatuur zijn burchttype, waterdiepte, gemiddeld aantal openingen en aan- of afwezigheid van een ophoping.

Bij de analyse waarbij alle soorten gebruikt zijn, zijn er kenmerken die een hogere waarde dan

zeventig procent hebben voor de pasvorm, maar die voor de vulling en/of een waarde bekend een lagere waarde hebben dan tachtig procent. Dit zijn de verhouding tussen de diameter van de aanvoer en afvoer schachten, sediment ^uitstoot,

aan- of afwezigheid van een gangbekledin aan- of

afwezigheid van kamers.

De rest van de kenmerken hebben een pasvorm met een waarde lager dan zeventig procent.

9

Tabel 2:samenvatting kenmerkentz-acering van de analysemetalle soorten. * =waarde toegekend door MacClade.

Axiopsis serratifrons lxxusserratus Calocaris macandreae Callianassa kraussi Callianassabiformis Upogehiaafricana pogebia macginitieorum Upogebia major L'vogebia cannicauda Calizanassa louisianensis Callianassa guassetinga Cathch;rus islagrande Callianassa jamaicense Cathanassamaji.'!

Thalassinaanomala Neczr,ussp.

('aIl,anassa acanthochinis Jaxeanocturna Callianassa suhierranea Callianassa pontica Callichinis laurae Caihanassafliholi Calhanass,a tyrrhena ('illianassa houvieri Callianassa affinis Upogehia pugettensis Upogebiaamboinens,s Upogehia operculata

(]j,ogebia

t'ti,Jci Upogehia

tiia

Upogebiadeltaura Upogehiaaffinis Caihanassacaliforniensis Callianassajaponica

*

*

*

*

*

*

*

*

*

*

*

*

*

S

*

*

*

*

*

*

*

S

*

*

*

*

*

*

S

*

S

*

*

*

*

S

S

*

*

*

:: ::

^{* * *}

• * *

* *

* * *

* * $

* * *

*

*

*

*

S

*

S

*

S

*

S

*

*

*

S

*

*

*

*

S

*

*

S

*

*

* *

* *

* *

*

.*

S

*

S

*

*

*

*

* *

* *

:: ::

*

_— :'D'1

*

:

_____

*

:II:

^{: $}

.

^{. :}

*

*

*

*

*

S

*

S

*

*

('allianassa1o,' ^*

('allianassa rathr ^* ilpturusinotupe ^*

Caihanassa truncata *

Callichirusarmatus ^* * * *

* S *

* S * S * S

* * * * * *

• * * * *

* * *

* *

:

vulling(°o) 98 91 81 98 i" 100 86 86 93 67 93 95 98 93 84 98

pasvorm(0) ^{60 -} - 69 1 ^{70 79 79 98 100 70 83 93 - 63 86 98 - -}

,vaardebekend('o) ^{67 46 86 81} 93 91 88 42 16 49 40 21 3 66 67 23 19 26

Tabel 2b: legenda samenvatting kenmerkentracering van de analyse met alle soorten.

Innrk

^geel l.ars hww

#openu'en 1-2 >2

burda'ãej*e (an) >100-200 >0400

burt*w)Iwne (3) _{>200 <200}

burdVtpe

cig

^U'Y

kamers nec ja

1efeopp.sdPa*(cm) 0-10 >10-50

ja nec

mo# ^0-1 >1-2

,yxtjoø >1-3 ¹

semeipe

^zarwJ thbbg sail ovaig

1abid ja

14oe,- ^glad ruw

te*iwrmd glal ruw

t,rthter ja nec

uioo

(g(m&&zg) 0-50 >100

wmamô nec ja

wI,ekkth

^{ja nec}

iteithqrven) >5-30 0-5 >30

eefras nec ia

11

Discussie & conclusies

Consensus bomen

In beide analyses bestaan de groepen voor het merendeel uit één geslacht. Groep 1 bestaat in de 70 % analyse en in de analyse met alle soorten voor respectievelijk 86 en 69 procent uit Upogebiidae. In beide analyses bestaat de rest van de groep uit Callianassidae. Groep 2 bestaat in de 70 % analyse uit een mengeling van drie geslachten. In de analyse met alle soorten bestaat deze groep voor een kleine meerderheid van 48 procent uit Calhanassidae. 17 Procent van groep 2 bestaat uit Upogebiidae en nog eens 30 procent bestaat uit zes andere genussen, namelijk Axius, Calocaris, Callichirus, Thalassina, Neaxius en Jaxea. De buitenstaander Callianassa truncata in de 70 % analyse valt in de analyse met alle soorten in groep 3. Deze bestaat voor 67 procent uit Callianassidae en voor 33 procent uit een mengeling van twee andere genussen, namelijk (3lypturus en Callichirus.

Hieruit is af te leiden dat Callianassa soorten onderling en dat ook Upogebia soorten onderling veel overeenkomsten hebben in hun burchtkenmerken.

Kenmerkentracering

Van uit de kenmerkentracering volgt dat groep 1 grotendeels burchten hebben met een U/Y vorm, waar weinig aan verandert na voltooimg, met een klein volume, meer dan twee openmgen tot het opperviak, zonder ophoping en trechtervormige opening, met een vernauwde opening en een korte schacht naar het oppervlak.

Groep 2 heeft dan burchten met een andere vorm dan een enkelvoudige U/Y burcht, die veranderlijk van vorm is, met een groot volume, minder dan twee openingen, met en zonder een ophoping en een trechtervormige opening, zonder een vemauwde opening en een lange schacht naar de oppervlakte.

Groep 3 heeft dan burchten met een U/Y vonn, waar weinig aan verandert na voftooiing, met een klein volume, één tot vijf openingen, een ophoping en trechtervormige opening, zonder vemauwde opening en met een lange oppervlakte schacht.

De invloed van de kenmerken die voor de vulling en/of een waarde bekend een percentage lager dan 80 procent hebben en die voor de pasvorm wel een waarde hoger dan zeventig procent hebben zullen minder bepalend geweest zijn voor het tot stand komen van de indeling. Conclusies aan de hand van deze kenmerken moeten dan ook voorzichtiger gedaan worden.

Volgend uit de verdeling van deze konmerken kan dan gezegd worden dat groep 1 ook een gelijk aantal aanvoer en afvoer schachten heefi met een gehjke diameter, een hoge sediment uitstoot en gladde muren, ruwe vloeren en zonder kainers.

Groep 2 heeft ook meer aanvoer dan afvoer schachten waarbij de aanvoer schachten een grotere diameter hadden, een lage sediment uitstoot en ruwe wanden, gladde vloeren en kamers.

Groep 3 heeft dan een gelijk aantal aanvoer en afvoer openingen, nauwere afvoer dan aanvoer

schachten, een hoge sediment uitstoot, gangbekleding en kamers.

De kenmerken die het beste de indeling, voortkomend uit dit onderzoek, verkiaren, zijn die kenmerken waarvan het meest bekend is en die de mdelmg het beste volgen. Kenmerken die bet meest aan deze specificatie voldeden zijn burchttype, gemiddeld aantal openingen en aan- of afwezigheid van een ophoping. Bij beide analyses is voor deze kenmerken van minimaal tachtig procent van de soorten een waarde bekend, volgen ze de indeling in groepen voor minimaal zeventig procent en hebben ze eon vulling van minimaal tachtig procent. Andere kenmerken hadden wel hun invloed op de indeling maar van deze kenmerken was dan van niet zo veel soorten wat bekend of ze volgden de indeling in de groepen niet zo sterk.

Vergelijking met andere indelmgen

Vergeleken met het model en de daaruit voortvloeiende mdelmg m groepen van soorten van Griffis &

Suchanek (1991) zijn er in de parsimonie analyse vier soorten die Griffis & Suchanek niet benoemen.

Van de soorten die in de 70 % analyse in groep I vallen benoemen Griffls & Suchanek eenenzeventig procent als "filter/suspension feeder" (tabel 2). De soorten die vallen in groep 2 benoemen zij allemaal als "deposit/detritus feeder". In de analyse met alle soorten benoemen zij de soorten die in groep I vallen voor zevenenzeventig procent "filter/suspension feeder" en voor drieentwintig procent als

"deposit/detritus feeder". De soorten die vallen in groep 2 benoemen zij voor achtenveertig procent

"deposit /detritus feeder", voor vijfendertig procent "filter/suspension feeder" en voor negen procent

"seagrass/algae feeder". De soorten in groep 3 benoemen zij voor zevenenzestig procent

"deposit/detritus feeder" en voor zeventien procent "seagrass/algae feeder".

Indien de soorten ult deze analyse door het model van Nickell & Atkinson gevoerd worden, dan komt tweeënveertig procent, bijna de helft, van de soorten gebruikt in de parsimonie analyse terecht bij

meerdere trofische niveaus. De rest van de soorten komen uit bij de drie trofische niveaus die Nickell

& Atkinson benoemen. Van de soorten die in de 70 % analyse in groep 1 vallen benoemen Nickell &

Atkinson vijfenzeventig procent als "suspension feeder" en vijftwintig procent als "omnivorous scavenger" (tabel 2). De soorten in groep 2 benoemen zij voor honderd procent tot "deposit feeder". In de analyse met alle soorten benoemen zij de soorten die in groep 1 vallen voor eenenzeventig procent

"suspension feeder", voor veertien procan als "deposit feeder" en voor veertien procent "onmivorous scavenger". De soorten die vallen in groep 2 benoemen zij voor vierenvijftig procent "deposit feeder", voor achtendertig procent "suspension feeder" en voor acht procent omnivorous scavenger". De soorten in groep 3 benoemen zij voor honderd procent "deposit feeder".

In een cluster analyse uitgevoerd door K. Troost (niet gepubliceerd) werden er twee clusters gevormd.

Zesentachtig procent van de soorten die in de 70 % analyse in groep 1 vallen, vallen in de cluster

analyse in cluster 2 en veertien procent komt terecht in cluster

¹

(tabel 2). Van groep 2 komt

zevenenzestig procent in cluster 1 en konit drieendertig procent in cluster 2 terecht. In de analyse met alle soorten valt zevenenzeventig procent van groep 1 in cluster 1 en drieentwintig procent in cluster 2.

Van groep 2 valt achtenveertig procent in cluster 1 en tweeenvijftig procent in cluster 2. Van groep 3 komt drieentachtig procent in cluster I en zeventien procent in cluster 2 terecht. Groep I lijkt sterk overeen te komen met cluster 2. Groep 2 lijkt daarentegen gelijk verdeeld te zijn over beide clusters.

Groep 3 heeft een grote overeenkomst met cluster 1. Helemaal op elkaar aansluitend zijn de cluster analyse en de parsimony analyse echter niet.

Tabel 3: vergelijkingmet mdelrngen vanandere onderzoekers.

cIaancaIie ^Gruepen

Overeenknn (%) 70% analy!e

CreepI Groep2

ABe uurten anal3ne

Creep I Croep2 Croep3

(is & Suchek depceiffeedrng .ruspenswnfee&ng

drift caiching

17 100

3 0

o o

25 75

0

52

3)(

10

)

0

20

Nickdll & Aj&iinon drpositfeethng fikerfeeding o,nn,voroitsscavenging

o 1(3)

75 0

25 o

14 71

14

54

38

8

100

0

0

(1eeZctvsc cluster! ^{14 67 25}

i

^g

cluster2 33 ^' 52 17

In tegenstelling tot mdelingen van anderen is er bij de parsimonie analyse sprake van drie groepen en athoewel er met geen van de hierboven genoemde indelingen honderd procent overeenkomst is, komt groep 1 grotendeels wel overeen met respectievelijk filter feeders (75 %), suspension feeders (71 %) en cluster 2 (86 %). Groep 3 komt grotendeels overeen met deposit feeders (67 en 100 %) en cluster I (83 %). Groep 2 heeft in alledrie de gevallen evenveel overeenkomsten met zowel filter/suspension

13

feeder en deposit feeder (38 en 38% en 52 en 54 %), als ook met cluster 2 en 1 (48 en 52 %). Uit de parsimonie analyse komen dus twee groepen (groep I en 3) die overeenkomen met wat door anderen suspension feeder en deposit feeder genoemd zijn. Ook is er een gemengde groep (2) die bestaat uit zowel suspension feeder en deposit feeder alsook omnivorous scavengers. Mogelijk zijn de soorten die in groep 2 vallen grensgevallen die meerdere voedingsmechanismen kunnen gebruiken, waardoor ze burchtkenmerken kunnen hebben van beide soorten voedselverwervers. In het geval dat deze soorten in de praktijk niet van meerdere voedingsmechanismen gebruik maken dan zou het niet mogelijk zijn om deze soorten alleen op basis van hun burchtkenmerken in te delen in de verschillende trofische niveaus waar ze volgens anderen toe zouden behoren, aangezien ze in geen van beide groepen terecht komen. In

dit geval zouden trofische niveaus toegewezen aan Thallassinidea aan de hand van

burchtkenmerken geen zin hebben.

Groep 3 lijkt qua soorten overeen te komen met wat anderen deposit feeders noemen. Maar de soorten in groep 3 graven stabiele, kleine burchten. Deze kenmerken zijn juist typisch zijn voor filter feeders en komen niet overeen met wat gebruikelijk is voor deposit feeders (Atkinson & Nash, 1985). De kenmerken die de burchten van groep I hebben komen daarentegen wel overeen met wat de typische kenmerken zijn voor filter feeders, namelijk een U/Y vorm en stabiele vorm (Suchanek, 1985). Qua burchtmorfologie lijken de burchten van groep 2 meer op de burchten die als konmerkend worden gezien voor deposit feeders,

namelijk met ingewikkelde vonnen burchten en met eon vaak

veranderende vorm (Suchanek, 1985).

Drie kenmerken leken het meest van belang voor hot komen tot de indeling die voortvloeide uit de parsimonie analyse. Dit waren het burchttype, het gemiddeld aantal openingen aan het opperviak en aan- of afwezigheid van een ophoping.

Bij Griffis & Suchanek was de aan- of afwezigheid van een ophoping het belangnjkste kenmerk om tot een mdeling te komen. Een kenmerk wat ock bij parsimonie analyse een belangrijk kenmerk is voor hot komen tot een indelmg. Het door Griffis & Suchanek gebruikte aan- of afwezigheid van zeegras leek in de parsimonie analyse niet van doorsiaggevend belang.

Nickell & Atkinson gebruikten twaalf verschillende burchtkenmerken

in hun model. De drie

kenmerken die in deze analyse hot meest van belang waren komen ook in hun model terug in de vorm van een 'tight layered lattice" en een "U or Y shape" als burchttype, "deep burrows" als maximale burchtdiepte en "many burrow openings" als gemiddeld aantal openingen aan hot oppervlak. Ook de rest van de door hun gebruikte kenmerken, op "subcircular tunnel cross section" en "circular tunnel cross section" na, zijn in de "parsimonie analyse gebruikt. De laatste kenmerken hadden echter niet zoveel invloed als de eerder genoemde drie kenmerken.

Uit de analyse uitgevoerd door Troost kwamen ook drie kenmerkai naar voren als de belangrijkste kenmerken die voor een indeling zorgen van Thallassinidae aan de hand van burchtkenmerken. Dit waren hot burchttype, hot gemiddeld aantal openingen aan bet oppervlak en aan- of afwezigheid van een ophoping. Dit zijn dezelfde drie kenmerken die ook in hot hier gepresenteerde onderzoek naar voren komen.

Uit zowel bet onderzoek van Griffis en Suchanek, hot onderzoek van Troost alsook uit de parsimonie analyse komt bij alledrie aan- of afwezigheid van een ophoping naar voren als eon belangrijk kenmerk om tot eon mdeling te komen van Thallassinidea.

Parsimonie analyse

De kracht van deze parsimonie analyse is echter beperkt aangezien er bij zowel de 70 % analyse als de analyse met alle soorten nog veel (66) tot heel veel (>10.000) bomen mogelijk waren. Ook waren in de

100 % consensus (strict) bomen geen groepen te onderscheiden. De groepen die hier besproken zijn, waren alleen aanwezig in de 50 % consensus bomen.

Literatuurlijst

1. Astall, C.M., A.C. Taylor & R.J.A. Atkinson, 1997: "Behavioural and physiological implications of a burrow-dwelling lifestyle for two species of Upogebiid mud-shrimp (Crustacea: Thalassinidea)." Estuarine, Coastal and Shelf Science, 44: 155-168.

2. Atkinson, R.J.A. & C.J. Chapman, 1984: "Resin casting: a technique for investigating burrows in sublittoral sediments." Progr. Underwat. Sci., 10: 109-115.

3. Atkinson, RJA & RD.M. Nash, 1990: "Some preliminary observations on the burrows of Callianassa subterranea (Montagu) (Decapoda: Thalassinidea) from the west coast of Scotland." Journal of Natural History, 24: 403-413.

4. Atkinson, RJ.A., C. Froglia, E. Amen & B. Antolini, 1998: "Observations on the burrows and burrowing behaviour of Brachynotus gemmellari and on the burrows of several other species occurring on Squi i/a

grounds off Ancona, Central Adriatic." Sc! entia Marina, 62(1-2): 91-1 00.

5. Berkenbusch, K. & A.A. Rowden, 1999: "Factors influencing sediment turnover by the burrowing ghost shrimp Callianassafilholi (Decapoda: Thalassinidea)." Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 238: 283-292.

6. Biffar. TA.. 1971: "The genus Call! anassa (Crustacca, Decapoda, Thalassinidea) in South Florida, with keys to the western Atlantic species." Bulletin of Marine Science, 21(3): 63 7-715.

7. Braithwaite, C.J.R. & M.R Talbot, 1972: "Crustacean burrows in the Seychelles, Indian (ean."

Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology, 11: 265-285.

.

^Branch, G.M. & A. Pringle, 1987: "The impact of the sand prawn Callianassa kraussi Stebbing on sediment turnover and on bacteria, meiofauna, and benthic microflora." Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 107: 2/9-235.

9. Cohn, P.L., T.H. Suchanek & G. McMurty. 1986: Water pumping and particulate resuspension by Callianassids (Crustacea: Thalassinidea) at Enewetak and Bikini Atolls. Marshall Islands." Bulletin of .'tIarine Science, 38(l): 19-24.

10. Devine, CE.. 1966: "Ecology of Callianassafllholi Mime-Edwards 1878 (Crustacea. Thalassinidea)."

Trans. R. Soc. N. Z., Zool., 8: 93-110.

/1. Dworschak, P.C.. 1981: "The pumping rates of the burrowing shrimp Upogebia pusilla (Petagna) (Decapoda: Thalassinidea)." Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 52: 25-35.

12. Dworschak, P.C., 1983: "The biology of Upogebiapusilla (Petagna) (Decapoda, Thalassinidea) - I.The burrows." Marine Ecology, 4(1): 19-43.

13. Dworschak, P.C., l987a: "Feeding behaviour of Upogebia pusilla and Callianassa tyrrhena (Crustacea, Decapoda, Thalassinidea)." mv. Pesq., 51(1): 42/-429.

14. Dworschak, P.C.. 198Th: "Burrows of Mediterranean decapoda." Invest! gacion Pesquera, 51(1): 264.

15. Dworschak, P.C. & P. Pervesler, 1988: "Burrows of Callianassa bouvieri Nobili 1904 from Safaga (Egypt, Red Sea) with some remarks on the biology of the species." Senckenbergiana Maritima, 20(1-2): 1-7.

/6. Farrow, G.E., 1971: "Back-reef and lagoonal environments of Aldabra Atoll distinguished by their crustacean burrows." Symp. Zoo!. Soc., London, 28: 455-500.

17. Felder, D.L.. J.L. Staton, & RB. Griflis, 1990: "Relationships of burrow morphology to population structure in the estuarine ghost shrimp Lepidothaimus loulsianensis (Decapoda, Thalassinidea)." Am. Zoo!., 30(4): 137A.

18. Forbes, A.T.. 1973: "An unusual abbreviated larval life in the estuamine burrowing prawn Ca/li anassa kraussi (Crustacea: Decapoda: Thalassinidea)." Marine Biology, 22: 361-365.

19. Frey. RW. & J.D. Howard, 1975: "Endobenthic adaptations ofjuvenile thalassimdean shrimp." Bull. Geol.

Soc. Den., 24: 283-29 7.

20. Griffis. RB., 1988: "Behavioral interactions between burrowing shrimp: effects on distribution of sympatric thalassinids."Am. ZooL, 28(4): 179A.

21. Gniffis. RB. & F.L. Chavez. 1988: "Effects of sediment type on burrows of Callianassa cahforniensis Dana and C. gigas Dana." Journal of Expert mental Marine Biology and Ecology, 117: 239-253.

22. Gniffis. RB. & T.H. Suchanek, 1991: "A model of burrow architecture and trophic modes in thalassinidean shrimp (Decapoda: Thalassinidea)." Marine Ecology Progress Series, 79: 171-183.

23. Hertweck, G., 1972: "Georgia coastal region, Sapelo Island, U.S.A.: Sedimentology and biology. V.

Distribution and environmental significance of Lebensspuren and in-situ skeletal remains."

Senckenbergiana maritima, 4: 1 25-167.

24. Hill, B.J. & B.R Allanson, 1971: Temperature tolerance of the estuarine prawn Upogebia africana (Anomura, Crustacea)." Marine Biology, 11: 33 7-343.

25. Hill, B.J., 1971: "Osmoregulation by an estuarineanda marine species of Upogebia(Anomura. Crustacea)."

Zool. Afr., 6(2): 229-236.

15

26. Howard, J.D. & R.W. Frey, 1975: "Estuaries of the Georgia Coast. U.S.A.: Sedimentology and biology II.

Regional animal-sediment characteristics of Georgia estuaries." Senckenbergianamaritima, 7: 33-103.

27. Kensley, B., 1980: "Notes on Axiopsis (Axiopsis) serrahfrons(A. Mime Edwards) (Crustacea. Decapoda.

Thalassinidea)." Proc. Biol. Soc. Wash., 93(4): 1253-1263.

28. Kleemann, K.K., 1984: "Lebensspuren von Upogebia operculata (Crustacea, Decapoda) in karibischen Steinkorallen (Madreporaria, Anthozoa)." Beitr. Palaeontol. Osierr., 11: 35-57.

29. Koike. I. & H. Mukai, 1983: "Oxygen and inorganic nitrogen contents and fluxes in burrows of the shrimps Callianassajaponica^and Upogebia major." Mar. EcoL Prog. Ser., 12: 185-190.

30. MacGinitie, G.E. & N. MacGinitie, 1968: "Natural History of marine animals" 2nded., McGraw-Hill, New York, 473pp.

31. Maddison, W. P. and D.R. Maddison, 1992. MacClade: Analyse of phylogeny and character evolution.

Version 3.0. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts.

32. Manning, RB., 1975: "Two methods for collecting decapods in shallow water." Crustaceana, 29: 317-319.

33. Manning, R.B., 1987: "Notes on Western Atlantic Callianassidae (Crustacea; Decapoda; Thalassinidea)."

Proc. Biol. Soc. Wash., 100(2): 386-401.

34. Mukai, H. & I. Koike, 1984a: "Behavior and respiration of the burrowing shrimps Upogebia major (Dc Haan) and Callianassajaponica (Dc Haan)." Journal of Crustacean Biology, 4(2): 191-200.

35. Mukai, H. & I. Koike. 1 984b: "Pumping rates of the mud shrimp Callianassajaponica." Journal of the OceanographicalSociety of Japan, 40: 243-246.

36. Nash, R.D.M., C.J. Chapman, RJ.A. Atkinson & P.J. Morgan, 1984: "Observations on the burrows and burrowing behaviour of Calocaris macandreae (Crustacea: Decapoda: Thalassinoidea)." Journal of Zoology London, 202: 425-439.

37. Nickell. L.A. & RJ.A. Atkinson, 1995: "Functional morphology of burrows and trophic modes of three thalassinidean shrimp species, and a new approach to the classification of thalassinidean burrow morphology." Marine Ecology Progress Series, 128: 181-19 7.

38. Ohshima.K., 1967: "Burrows of Japanese Thalassimdea." Chikyu Kagaku, 21(1): 11-18.

39. Ott, J.A.. B. Fuchs, R. Fuchs & A. Malasek, 1976: "Observations on the biology of Callianassa^stebbingi Borrodaille and Upogebia litoralis Risso and their effect upon the sediment." SenckenbergianaMaritima, 8(1-3): 61-79.

40. Pearse. A. S.. 1945: "Notes and comment - Ecologyof Upogebia affinis (Say)" Ecology, 26(3): 303-305.

41. Pemberton, G.S., M.J. Risk & D.E. Buckley, 1976: "Supershrimp: deep bioturbation in the Strait of Canso.

Nova Scotia." Science, 192: 790-791.

42. Pervesler, P. & P.C. Dworschak, 1985: "Burrows of Jaxea^nocturna Nardo in the Gulf of Trieste."

Senckenbergiana Maritima, 17(1-3):33-53.

43. Peterson, C.H., 1977: "Competitive organization of the soft-bottom macrobenthic communities of southern California lagoons." Marine Biology, 43: 343-359.

44. Phillips. P.J.. 1971: Observations on the biology of mud-shrimps of the genus Callianassa (Anomura:

Thalassinidea) in Mississippi Sound." Gulf Res. Reps., 3: 1 65-196.

45. Pohi. ME.. 1946: "Ecological observations on Callianassa major Say at Beaufort, North Carolina."

Ecology, 2 7(1): 71-80.

46. Poore, G.C.B. & T.H. Suchanek, 1988: "Glypturus motupore, a new callianassid shrimp (Crustacea;

Decapoda) from Papua New Guinea with notes on its ecology." Rec. Aut. Mus., 40. 197-204.

47. Rice, A.L. & C.J. Chapman, 1971: "Observations on the burrows and burrowing behavior of the mud- dwelling crustaceans, Nephrops norvegicus and Goneplax rhomboides." Afar. Biol., 10: 330-342.

48. Roberts. R.R, T.H. Suchanek & W.J. Wiseman, 1982: "Lagoon sediment transport: the significant effect of Callianas.sabioturbation."Proc. 4" mt. Coral Reefs Symp., Manila.

49. Rodrigues, S. do A., 1966: "Estudos sôbre Callianassa. Sistemàtica, biologia e anatomia." Dissertation, University of São Paulo, Brazil, 168 pp.

50. Rodrigues. S. de A., 1971: "Mud shrimps of the genus Callianassa Leach from the Brazilian coast (Crustacea. Decapoda)." Arq. Zool., Sãopaulo, 20(3): 191-223.

51. Rowden,A.A. & M.B. Jones, 1995: "The burrow structure of the mud shrimp Callianassasubterranea (Decapoda: Thalassinidea) from the North Sea." Journal of Natural History, 29: 1155-1165.

52. Rowden, A.A., MB. Jones & A.W. Morris, 1998: "The role of Callianassa subterranea (Montagu) (Thalassinidea) in sediment resuspension in the North Sea." Cont. Shelf Res., 18: 1365-1380.

53. Sankolli, K.N., 1962: "On the occurence of Thalassina anomala (Herbst), a burrowing crustacean in Bombay waters, and its burrowing methods. .J. Bombay. Nat. Hist. Soc., 60(3): 671-682.

54. Scott, P.J.B., H.M. Reiswig & B.M. Marcotle, 1987: "Ecology, functional morphology, behaviour, and feeding in coral- and sponge-boring species of Upogebia (Crustacea: Decapoda: Thalassinidea)." Canadian Journal of Zoology, 66: 483-495.

55. Shinn, E.A., 1968: "Burrowing in recent lime sediments of Florida and the Bahamas." I. PaleontoL, 42'4).

8 79-894.

56. Slamhuis, E.J., C.E. Schreurs & J.J. Videler, 1997: "Burrow architecture and turbative activity of the thalassinid shrimp Callianassa subterranea from the central North Sea." Marine Ecology Progress Series, 151: 155-163.

57. Stevens, B.A.. 1929: "Ecological observations on Callianassidae of Puget Sound." Ecology, 10(4): 399-405.

58. Suchanek, T.H., 1983: "Control of scagrass communities and sediment distribution by Callianassa (Crustacea, Thalassinidea) bioturbation." Journal of Marine Research, 41: 281-298.

59. Suchanek, T., 1985: "Thalassinid shrimp burrows: ecological significance of species-specific architecture."

Proceedings of the

fth

International Coral Reef Congress, Tahiti, vol. 5.

60. Swinbanks, D.D. & J.L. Luternauer, 1987: "Burrow distribution of thalassinidean shrimp on a Fraser delta tidal flat, British Columbia." J. Paleont., 61(2): 3 15-332.

61. Swofford, D.L., 1993. PAUP: Philogenetic Analysis Using Parsymony. Version 3.1. Computer program distributed by the Illinois History Survey, Champaign, Illinois

62. Tamaki, A., 1988: "Effects of the bioturbating activity of the ghost shrimp Ca/li anassajaponica Ortmann on migration of a mobile polychaete." Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 120: 81-95.

63. Tamaki, A., B. Ingole, K. Ikebe, K. Muraniatsu, M. Taka & M. Tanaka, 1997: "Life history of the ghost shrimp. Ca/li anassa japonica Ortmann (Decapoda: Thalassinidea), on an intertidal sandflat in western Kyushu, Japan." Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 210: 223-250.

64. Thompson, RG. & A.W. Pritchard, 1969: "Respiratory adaptations of two burrowing crustaceans,

Callianassa calforniensis and Upogebiapugertensis (Decapoda, Thalassinidea)." Biol. Bull., 136: 2 74-28 7.

65. Tudhope, A.W. & T.P. Scoffin, 1984: "The effects of Callianassa bioturbation on the preservation of carbonate grains in Davies Reef Lagoon, Great Bather Reef. Australia." Journal of Sedimentary Petrology,

54(4): 1091-1096.

66. Vaugelas, J. de, B. Delesalle & C. Mother, 1986: "Aspects of the biology of Cal/i chi rus armatus, A. Milne Edward 1870 (Crustacea, Thalassinidea) from French Polynesia." Crustaceana, 50: 204-216.

67. Vaugelas, J. de, 1990a: "Sediment reworking by Callianassid mud-shrimp in tropical lagoons: A review with perspectives." Proc. 5k" mt. Coral Reef Congress, Tahiti, vol. 6.

68. Vaugelas, J.V. de. 1990b: "Ecologic des callianasses (Crustacea, Decapoda, Thalassinidea) et milieu récifal Indo-Pacifique. Consequences dii remaniement sédimentaire sur Ia distribution des matieres humiques, de métaux trace Cl desradionucléides." Mémoire présenté a 1 'Université de Nice, p 1-269.

69. Vaugelas, J. de & M. de Saint Laurent, 1984: "Premieres donnécs sur l'écologie de Callichirus Iaurae (do Saint Laurent), sp. nov.. (Crustacea, Thalassinidea): son action bioturbatrice sur les formations

sédimentaires dii Golfe d'Aqaba (Mer Rouge)." C.r. Acad. Sd., Paris 1.298, ser. 111, 6: 147-152.

70. Vaugelas, J. de & B.. Buscail, 1990: "Organic matter distribution in burrows of the thalassinid crustacean Callichirus laurae, Gulf of Aqaba (Red Sea)." Hvdrobiologia. 207: 269-277.

" Westinga, E. & P.C. Hoetjes, 1981: "The intrasponge fauna of Spheciospongia vesparia (Porifera, Demospongiae) at Curacao and Bonaire." Mar. Biol., 62: 139-150.

72. Weimer. R.J. & J.H. Hoyt, 1964: "Burrows of Cal/i anassa major Say, geologic indicators of littoral and shallow neritic environments." Journal of Paleontology, 38(4): 761-76 7.

73. Williams, A.B., 1986: "Mudshrimps, Upogebia, from the eastern Pacific (Thalassinoidea: Upogebiidae)."

Society of Natural History San Diego, Memoir 14.

74. Witbaard, R. & G.C.A. Duineveld, 1989: "Some aspects of the biology and ecology of the burrowing shrimp Calliana.ssa subterranea (Montagu) (Thalassimdea) from the southern North Sea." Sarsia, 74: 209-219.

75. Ziebis, W., S. Forster. M. Huettel & B.B. Jorgensen, 1996: "Complex burrows of the mud shrimp Ca/li anassa truncata and their geochemical impact in the sea bed." Nature, 382: 619-622.

17