Better together
Groenewoud, Frank
IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to cite from
it. Please check the document version below.
Document Version
Publisher's PDF, also known as Version of record
Publication date:
2018
Link to publication in University of Groningen/UMCG research database
Citation for published version (APA):
Groenewoud, F. (2018). Better together: Cooperative breeding under environmental heterogeneity.
University of Groningen.
Copyright
Other than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the author(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons).
Take-down policy
If you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediately and investigate your claim.
Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): http://www.rug.nl/research/portal. For technical reasons the number of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum.
INTRODUCTIE
Coöperatief broeden is een sociaal systeem waarbij meer dan twee individuen zorg dra-gen voor de nakomelindra-gen. Dit systeem komt veelvuldig voor bij vogels, zoogdieren, vissen en insecten. Het ontstaan van coöperatief broeden wordt vaak toegeschreven aan een combinatie van omgevingsfactoren die het verlaten van het ouderlijk territo-rium (“dispersie”) belemmeren. Vaak blijven nakomelingen door een gebrek aan vol-doende geschikte broedgelegenheid (“habitat saturation”), ook nadat zij reproductief volwassen zijn geworden, bij hun ouders in het territorium (“uitgestelde dispersie”). Dit stelt deze individuen vervolgens in staat om zorg te dragen voor de jongen van een volgende voortplantingspoging van de ouders (die in deze context vaak “dominanten” worden genoemd). Dit gebeurd bijvoorbeeld door het brengen van voedsel, of het be-schermen van de jongen tegen predatoren. Deze individuen worden vaak helpers of “subordinaten” genoemd. Er zijn meerdere hypotheses voorgesteld om te verklaren waarom subordinaten anderen helpen in plaats van zelf te reproduceren. Eén van de belangrijkste theorieën rust op de observatie dat subordinaten vaak verwant zijn aan de individuen die zij helpen en hierdoor dus indirecte baten ontvangen, omdat zij genen delen met deze individuen. Toch zijn er veel soorten die jongen coöperatief grootbrengen waar samenwerking vooral lijkt plaats te vinden tussen niet-verwante individuen en waarbij belemmeringen op dispersie geen rol lijken te spelen. Dit sug-gereert dat er – voor deze gevallen – alternatieve verklaringen voor groepsvorming en coöperatief gedrag gezocht moeten worden.
Ondanks vele voordelen, brengt groepsleven ook verschillende kosten met zich mee. Een van de meest voorkomende kosten van groepsleven is de competitie die groeps-leden onderling aan moeten gaan om voldoende voedsel te bemachtigen en zelf te kunnen reproduceren. Dergelijke competitie leidt vaak tot sociale conflicten waarin individuen, door middel van agressie en ten koste van anderen, een zo groot mogelijk deel van deze middelen proberen te verkrijgen. Door dit soort conflicten kunnen de kosten van het leven in een groep uiteindelijk de baten overstijgen, waardoor groepen uit elkaar kunnen vallen. De factoren die sociale conflicten onderdrukken zijn dus be-langrijk om de stabiliteit van het leven in groepen te begrijpen. Groepsvorming, help-gedrag door subordinaten en groepsstabiliteit vormen samen drie essentiële compo-nenten van transities naar, en het behoud van, coöperatief broeden.
In mijn proefschrift onderzoek ik de invloed van variatie in omgevingsfactoren op deze drie componenten van coöperatief broeden. In het specifiek onderzoek ik hoe voedsel-beschikbaarheid en het risico op predatie invloed hebben op groepsvorming,
helpge-drag en groepsstabiliteit in twee verschillende sociale systemen: de Seychellenrietzan-ger (hierna “SeychellenzanSeychellenrietzan-ger”; Acrocephalus sechellensis) en Neolamprologus pulcher.
Studiesystemen
De Seychellenzanger
De Seychellenzanger is een sociale zangvogel die voorkomt op vijf verschillende ei-landen van de Seychellenarchipel in de Indische oceaan. De meeste Seychellenzangers op het eiland Cousin – waar de studies uit dit proefschrift zijn gedaan – broeden in paartjes, maar ongeveer 40% van alle territoria hebben een of meerdere mannelijke of vrouwelijke subordinaten. Al het beschikbare habitat wordt bezet door Seychellenzan-gers en er zijn ongeveer 110 territoria, die het gehele jaar worden verdedigd. Geschikte broedplekken komen vaak dus alleen vrij als er een dominante vogel op een territori-um komt te overlijden. Seychellenzangers op Cousin produceren normaal gesproken een enkel ei per legsel, maar ongeveer 13% van alle vogels legt 2-3 eieren. De jongen zijn afhankelijk van hun ouders voor een periode van drie maanden, wat erg lang is voor een zangvogel. Er is geen migratie van of naar het eiland en gezien de grootte van het eiland (29 hectare) worden bijna alle nog levende vogels elk jaar gezien. Boven-dien zijn bijna alle vogels individueel herkenbaar door het gebruik van (kleur)ringen). Deze combinatie van factoren maakt de Seychellenzanger erg geschikt om onderzoek te doen naar dispersie vanaf de geboorteplek tot de plek waar vogels voor het eerst zelf broeden (“natal dispersal”). Het dieet van Seychellenzangers bestaat bijna volledig uit ongewervelden (voornamelijk insecten) en hiervoor zijn ze afhankelijk van twee pieken in voedselbeschikbaarheid die plaatsvinden na moessonregens. Gedetailleerde metingen van voedselaanbod zijn verzameld sinds het begin van het onderzoek en een eerdere studie heeft laten zien dat nakomelingen eerder geneigd zijn om als subordi-naat bij hun ouders in het territorium te blijven als dat territorium van hoge kwaliteit is. Er zijn echter ook grote verschillen in voedselbeschikbaarheid tussen jaren. De effec-ten van deze variatie op dispersie en de mate waarin individuen samenwerken bij het grootbrengen van de jongen waren hiervoor nog onbekend, maar zijn nu onderzocht in dit proefschrift.
Volwassen Seychellenzangers hebben geen natuurlijke vijanden, maar nestpredatie van eieren door een endemische wevervogel, de Seychellenwever (Foudia sechellarum) komt veel voor. Seychellenzangers proberen het risico op nestpredatie op verschillen-de manieren te verkleinen. Ten eerste bewaken dominante mannetjes het nest tijverschillen-dens de incubatieperiode als hun vrouwen het incuberen tijdelijk onderbreken om op zoek te gaan naar eten. Deze strategie is erg effectief, omdat predatie alleen plaatsvind op onbewaakte nesten. Ten tweede helpen vrouwelijke subordinaten bij het incuberen
161
van de eieren. Hierdoor worden de eieren minder lang en minder vaak onbeschermd achter gelaten, wat het risico op predatie verder verkleint. Ook leggen deze vrouwelijke subordinaten vaak samen met de dominante vrouw uit het territorium een ei in het-zelfde nest. De mate waarin het risico op nestpredatie een rol speelt bij de dispersie van subordinaten uit het ouderlijk territorium, incubatiegedrag door subordinate vrou-wen en de kans dat zij een ei leggen in hetzelfde nest was nog niet bekend.
Neolamprologus pulcher
Neolamprologus pulcher is een coöperatief broedende cichlide die endemisch is voor het Tanganyika-meer, in zuidelijk Afrika. De soort komt hier vrijwel overal voor in de su-blitorale zone vanaf 2 tot 40 meter diepte. Territoria bestaan uit een dominant paar en tot ongeveer 25 subordinaten van verschillende grootten en seksen, die meestal enkele rotsen en stenen gebruiken als vaste schuil- en broedplaats. Subordinaten in N. pulcher hebben verschillende soorten helpgedrag. Zo verwijderen ze zand om schuilplaatsen te creëren, verdedigen ze het territorium tegen o.a. predatoren en verzorgen ze de eie-ren door deze van extra zuurstof te voorzien. De taken die de subordinaten uitvoeeie-ren zijn grootte-afhankelijk: kleinere, onvolwassen subordinaten houden zich voorname-lijk bezig met het onderhoud van het territorium en de verdediging tegen kleinere predatoren, terwijl grotere, volwassen subordinaten het territorium verdedigen tegen gevaarlijke predatoren. De territoria van N. pulcher zijn geaggregeerd in populaties die tientallen tot honderden territoria kunnen omvatten.
Een van de grootste obstakels voor dispersie door subordinaten in N. pulcher is het risi-co op predatie door grotere roofvissen zoals Lepidiolamprologus elongatus en L. attenu-atus. Deze roofvissen jagen vaak in kleine (gemengde) groepen naar N. pulcher. Hierbij lopen vooral vissen die niet beschermd worden door een groep een verhoogd risico op predatie. Verschillende studies hebben laten zien dat een verhoogd predatie risi-co leidt tot uitgestelde dispersie door volwassen subordinaten. Doordat dominanten in een territorium relatief vaak vervangen worden (als gevolg van sterfte of dispersie) zijn grotere subordinaten zijn vaak niet verwant aan de dominanten in het territorium waar zij verblijven en wie zij helpen. Deze grotere subordinaten brengen echter wel kosten met zich mee voor de dominanten omdat zij concurreren voor de dominante positie en reproductie. Deze subordinaten moeten dus huur betalen in de vorm van helpgedrag om te compenseren voor deze kosten (“pay to stay”).
Uitgestelde dispersie
Uitgestelde dispersie door individuen in coöperatief broedende soorten wordt voor-namelijk toegeschreven aan een tekort aan geschikte broedgelegenheid en de baten
die kunnen worden verkregen door in het ouderlijk territorium te blijven. Hierbij zorgen (temporeel) stabiele omgevingen voor lage sterfte onder broedpaartjes en dus voor een verzadiging van geschikte broedgelegenheid. Ruimtelijke verschillen in habi-tatkwaliteit zorgen er uiteindelijk voor dat het voor subordinaten loont om dispersie uit te stellen, en te wachten in het ouderlijk territorium tot ze elders een beter terri-torium kunnen krijgen. Recente studies laten echter zien dat coöperatief broeden in zoogdieren en vogels vaker voorkomt in gebieden waar condities het meest variabel zijn. De mate waarin dit patroon afhankelijk is van veranderingen in dispersie en de neiging tot groepsvorming, of de baten van helpen door subordinaten onder slechte omstandigheden is onduidelijk. In hoofdstuk 3 laat ik zien dat, in de Seychellenzanger, uitgestelde dispersie en groepsvorming geassocieerd zijn met variatie in voedselbe-schikbaarheid. Nakomelingen zijn eerder geneigd om te vertrekken uit het ouderlijk territorium in jaren dat voedselbeschikbaarheid hoog is, en de kosten van dispersie en broeden lager.
Het risico op predatie heeft weinig aandacht gekregen als aanjager groepsvorming en coöperatief broeden. Predatie heeft echter belangrijke effecten op de kosten van dis-persie, de baten van het leven in groepen op overleving en de noodzaak van samen-werking voor reproductie, die allemaal een rol kunnen spelen in uitgestelde dispersie. In hoofdstuk 2 van dit proefschrift laat ik de gevolgen zien van natuurlijke variatie in predatie-risico tussen verschillende populaties van N. pulcher voor socialiteit. Ik laat zien dat groepen in populaties waar het risico op predatie hoger is meer grote subor-dinaten hebben, die belangrijk zijn voor de verdediging tegen predatoren. Deze be-vinding wordt ondersteund door eerder experimenteel werk dat een relatie laat zien tussen predatierisico en uitgestelde dispersie. Predatie speelt ook een belangrijke rol in de Seychellenzanger, waar nestpredatie de belangrijkste oorzaak van reproductief falen is. In hoofdstuk 6 laat ik zien dat alleen dominante mannen bij de Seychellenzan-ger reaSeychellenzan-geren op korte termijn veranderingen in predatie risico en dat hun investering lager is als zij hulp hebben van een vrouwelijke subordinaat. Nestpredatie vindt alleen plaats als nesten onbewaakt zijn. Hulp bij incubatie door vrouwelijke subordinaten kan dus ook een effectieve strategie zijn om het risico op nestpredatie te verminderen. In box A laat ik zien dat ruimtelijke variatie in dichtheden van Seychellenwevers – en dus het risico op nestpredatie – leidt tot uitgestelde dispersie van vrouwelijke subor-dinaten, een hogere kans dat deze subordinaten een ei leggen in hetzelfde nest als de dominant en vaker helpen bij incubatie.
De baten van coöperatief broeden
De directe baten van helpgedrag voor subordinaten kunnen voldoende zijn om
samen-163
werking in stand te houden. Dit soort directe baten zijn bijvoorbeeld het verhogen van de groepsgrootte (“group augmentation”) – als het hebben van een grotere groep voor-delen met zich meebrengt – of verhoogd reproductief succes van alle groepsleden als gevolg van samenwerking (“mutualisme”). Ook indirecte baten – door het helpen van verwanten – vormen een belangrijke verklaring voor altruïstisch helpgedrag in coöpe-ratief broedende soorten. De directe en indirecte baten van samenwerking zijn vaak afhankelijk van omgevingsfactoren. Zo kunnen de baten van helpgedrag bijvoorbeeld alleen zichtbaar worden bij een lage voedselbeschikbaarheid, of hoge predatiedruk, waarbij subordinaten nodig zijn om succesvol jongen groot te brengen. Het kwanti-ficeren van de kosten en baten van samenwerking in relatie tot dit soort omgevings-factoren is dus belangrijk om het behoud en de evolutie van coöperatief broeden te begrijpen.
In hoofdstuk 3 en 4 laat ik zien dat de baten van samen broeden door vrouwen in de Sey-chellenzanger waarschijnlijk mutualistisch zijn. Het per capita reproductief succes van individuen in groepen met enkel vrouwelijke subordinaten is niet verschillend van dat van paren. Verder is het zo dat deze groepen een lagere variatie in reproductief succes vertonen, wat een belangrijk onderdeel van fitness (een relatieve maat voor hoe succes-vol individuen genen doorgeven naar toekomstige generaties) kan zijn, vooral onder de condities waar coöperatief broedende dieren vaak in leven. In hoeverre de mate van variatie in reproductief succes bijdraagt aan fitness in de Seychellenzanger, is nog on-bekend. Het schatten van fitness in fluctuerende omgevingen is moeilijk, maar er zijn recent technieken ontwikkeld die dit in de toekomst mogelijk maken. Onze studie laat zien dat samen broeden mogelijk fitnessbaten met zich meebrengt voor vrouwelijke Seychellenzangers, onafhankelijk van beperkingen op dispersie en de mogelijkheid om alleen te broeden. Deze conclusie wordt deels ondersteund door hoofdstuk 3, waar ik laat zien dat voornamelijk vrouwelijke subordinaten in sommige gevallen toegela-ten worden tot andere groepen.
Recente studies suggereren dat coöperatief broeden vaker voorkomt in gebieden met hoge temporele variabiliteit in omgevingsomstandigheden. Zulke patronen worden voornamelijk uitgelegd door te stellen dat subordinaten reproductie mogelijk maken onder slechte omstandigheden. In hoofdstuk 3 laat ik echter zien dat jaarlijkse repro-ductie onafhankelijk is van voedselbeschikbaarheid, maar dat groepen met vrouwe-lijke subordinaten een hoger reproductief succes hebben dan groepen met een ande-re samenstelling. Het gegeven dat ande-reproductief succes onafhankelijk lijkt te zijn van voedselbeschikbaarheid suggereert dat voedselbeschikbaarheid nooit onder een ni-veau komt waar reproductie hieronder lijdt, of dat vogels dit opvangen door zelf extra
(lange termijn) kosten op te lopen. Dit laatste zou kunnen betekenen dat hulp door su-bordinaten belangrijker is voor de overleving van dominanten, dan voor reproductief succes. Een eerdere studie laat echter zien dat de overleving van vogels omlaag gaat in grotere groepen. Dit tegenstrijdige resultaat zou deels verklaard kunnen worden door een voorlopige analyse die laat zien dat subordinate vrouwen vaker helpen in jaren met hoge voedselbeschikbaarheid. Dit suggereert dat de kosten van hulp hoger zijn als er weinig voedsel beschikbaar is, en dat hulp dus conditie-afhankelijk is.
In hoofdstuk 5 laat ik zien dat de baten van hulp door subordinaten in N. pulcher pas duidelijk worden onder verhoogd predatierisico. Territoria in populaties met veel predatoren laten een positieve relatie zien tussen reproductief succes en het aantal subordinaten. In populaties met een laag predatierisico is het reproductief succes ge-middeld hoger, maar onafhankelijk van het aantal subordinaten in de groep. Dit is in overeenstemming met eerder werk aan N. pulcher, en laat zien dat het hebben van su-bordinaten belangrijk is voor de bescherming en overleving van juveniele vissen.
GROEPSSTABILITEIT
Individuen die in groepen leven zijn vaak met elkaar in conflict omdat ze concurreren om beperkte middelen. Dit soort conflict kan de fitnessbaten van groepsleven of sa-menwerking verminderen of zelfs ongedaan maken en daarmee dus de evolutie van socialiteit in de weg staan. Individuen worden echter geacht om meer te investeren in samenwerking als de baten van samenwerking (of de kosten van competitie) hoger zijn. In N. pulcher kan conflict plaatsvinden op meerdere organisatieniveaus: individu-en in groepindividu-en concurrerindividu-en om status individu-en reproductie, individu-en tussindividu-en groepindividu-en is er compe-titie om ruimte en schuilplekken die nodig zijn voor reproductie. Het leven in hogere dichtheden (grotere groepen of groepen dichter op elkaar) levert echter ook voordelen op in de vorm van een betere bescherming tegen predatoren. In hoofdstuk 5 laat ik zien dat een verhoogd predatierisico agressie tussen individuen binnen groepen vermin-dert: dominanten zijn minder agressief naar subordinaten en subordinaten tonen ook minder agressie naar elkaar. Agressie tussen naburige groepen is echter onafhankelijk van het risico op predatie. Dit is, voor zover ik weet de eerste studie die verminderd sociaal conflict laat zien als gevolg van een verhoogd predatierisico. Agressie in N. pul-cher kent ten minste twee verschillende functies: als aansporing voor subordinaten om meer te helpen, en als manier om reproductie door subordinaten te onderdrukken. Als agressie voornamelijk dient om reproductie te onderdrukken, zouden subordinaten in groepen onder hoge predatiedruk een groter aandeel van de totale groepsreproductie
165
moeten hebben. Er zijn echter nog geen studies die deze hypothese kunnen bevestigen of ontkrachten. Toekomstige studies die de link tussen predatierisico, sociaal conflict en subordinate reproductie onderzoeken, zouden in staat zijn om de rol van predatie op groepsvorming in N. pulcher te achterhalen.
Groepen Seychellenzangers zijn vaak stabiel over meerdere jaren en agressieve interac-ties tussen groepsleden zijn zeldzaam. Toch is er sterk bewijs dat individuen regelma-tig uit een groep gezet worden, voornamelijk nadat een mannelijke dominant in een groep wordt vervangen. In hoofdstuk 3 laat ik zien dat subordinaten minder geneigd zijn te vertrekken uit een groep in jaren dat de voedselbeschikbaarheid laag is. Om-dat reproductief succes onafhankelijk lijkt te zijn van voedselbeschikbaarheid, wordt dit resultaat waarschijnlijk het beste verklaard door lagere kosten van dispersie en het zoeken van geschikt habitat om te broeden. In box A laat ik tevens zien dat er door nest predatie waarschijnlijk mutualistische baten ontstaan voor het gemeenschappelijk grootbrengen van jongen. Nestpredatierisico is daardoor een belangrijke factor voor groepsvorming in de Seychellenzanger.
CONCLUSIE
Als conclusie van mijn proefschrift wil ik graag drie belangrijke observaties maken. Ten eerste denk ik dat het risico op predatie ondergewaardeerd is als factor die leidt tot coöperatief broeden en transities naar complexe socialiteit. Bovenop de bekende effec-ten van predatie op groepsvorming, kan predatie ook effeceffec-ten hebben op de koseffec-ten en baten van uitgestelde dispersie, de verdeling van taken binnen groepen en samenwer-king bij het grootbrengen van jongen. Dit zijn allemaal belangrijke aspecten in transi-ties naar complexe socialiteit en deze aspecten spelen tevens een belangrijke rol in de evolutie en het in stand houden van coöperatief broeden. Ten tweede, verschillende studies wekken de suggestie dat coöperatief broeden een vorm van risicospreiding is (“bet-hedging”). Een van de bewijzen die hiervoor wordt geleverd is dat coöperatief broeden vaker voorkomt in omgevingen die erg variabel zijn. Ik denk dat deze conclu-sie voorbarig is. In hoofdstuk 3 laat ik zien dat uitgestelde disperconclu-sie plaatsvind in jaren van lage voedselbeschikbaarheid, maar dat subordinaten niet dienen als buffer om lage reproductie te voorkomen in dit soort slechte jaren. Temporele omgevingsvaria-tie kan dus de transiomgevingsvaria-tie naar coöperaomgevingsvaria-tief broeden hebben gefaciliteerd door te leiden tot groepsvorming, maar niet doordat het leidt tot specifieke baten van helpgedrag. Ten derde, waar meerdere studies hebben geconcludeerd dat subordinaten het beste proberen te maken van slechte omstandigheden, zou ik willen stellen dat deze
con-clusies kunnen veranderen als rekening gehouden wordt met de omgevingsfactoren waar individuen reproduceren. Vrouwelijke subordinaten in Seychellenzangers heb-ben waarschijnlijk een hogere fitness door samen te broeden met een dominant in het territorium, maar meer gedetailleerde studies van individuele fitness en reproductie-ve variantie zijn nodig om hier definitiereproductie-ve uitspraken oreproductie-ver te doen. In N. pulcher zijn grote groepen nodig voor succesvolle voortplanting onder verhoogd predatierisico, en de mate waarin reproductie gedeeld wordt door individuen binnen een groep bepaalt uiteindelijk of zij hierdoor beter af zijn. Deze resultaten laten het belang zien van de ecologische omstandigheden waarin individuen leven voor de kosten en baten van co-operatief broeden.
167
