University of Groningen
Eco-evolutionary routes towards animal sociality
Ma, Long
DOI:
10.33612/diss.160350920
IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to cite from it. Please check the document version below.
Document Version
Publisher's PDF, also known as Version of record
Publication date: 2021
Link to publication in University of Groningen/UMCG research database
Citation for published version (APA):
Ma, L. (2021). Eco-evolutionary routes towards animal sociality: Ecology, behaviour and communication in communal breeding of burying beetles. University of Groningen. https://doi.org/10.33612/diss.160350920
Copyright
Other than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the author(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons).
Take-down policy
If you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediately and investigate your claim.
Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): http://www.rug.nl/research/portal. For technical reasons the number of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum.
Samenvatting
214
De evolutie van sociaal gedrag in dieren is een biologisch mysterie dat ecologen en biologen al eeuwen verbluft. Om de evolutie van sociaal gedrag te begrijpen, is het belangrijk om vragen te stellen over hoe ecologische, sociale en genetische factoren samen de biologische processen van diersamenlevingen en het mechanisme achter sociaal gedrag in dieren (bijv. het groepsleven en gezamenlijke reproductie) bepalen. In systemen met gezamenlijke reproductie (cooperatieve reproductie) leven individuen tijdelijk of permanent bij elkaar en reproduceren ze gezamenlijk. Fitnessvoordelen van groepleven worden beïnvloed door verwantschap, ecologische beperkingen en andere aspecten geassocieerd met samen leven. Vergeleken met sommige zeer geavanceerde samenlevingen (zoals die van Hymenoptera soorten), lijken systemen met cooperatieve reproductie voorstadia van deze diersamenlevingen. Het ontravelen van de ecologie en het gedrag van systemen met cooperatieve reproductie zal onze kennis over sociale evolutie in dieren en mensen verder brengen. In dit proefschrift heb ik drie evolutionaire hoofdvragen beantwoord, met het gebruik van de gewone doodgraver (Nicrophorus vespilloides): (i) het ecologische proces dat de formatie van groepen bepaald en de onderliggende factoren die het gedrag van individuen beinvloeden in dit proces, (ii) de kosten en baten geassocieerd met groepsleven en reproductie en het evolutionaire mechanisme achter groepsleven en gezamenlijke reproductie, en (iii) hoe groepsinteracties georganiseerd zijn en hoe groepsleden met elkaar communiceren. Doodgravers gebruiken karkassen om te reproduceren, als voedselbron voor hun nakomenlingen en henzelf, en geven uitgebreide zorg aan hun ontwikkelende nakomelingen op het begraven karkas. Deze kevers broeden altijd in paren en kunnen ook groepen vormen door een enkel karkas te delen met andere paren (in de rest van deze samenvatting gedefinieerd als communal reproductie). Deze biologische en gedragskenmerken maken deze kever een klassiek model om de evolutie van sociaal gedrag in dieren te bestuderen.In dieren kunnen individuen van dezelfde soort groepen vormen door het delen van nesten of gezamenlijke (voedsel)bronnen.
Dit kan evolutionair gehandhaafd blijven zowel door baten van groepsleven, zoals reproductie en gezamenlijke verdediging, als door kosten geassocieerd met het niet leven in een groep. In hoofdstuk 2, heb ik de onderliggende ecologische processen onderzocht die de formatie van groepen in doodgravers vormen. Dit heb ik gedaan door experimenteel de invloed van bepaalde ecologische en intrinsieke factoren op de formatie van groepen te onderzoeken en de peciese fitness kosten en baten te bepalen voor groepen en de groepsleden. Ik heb ontdekt dat groepsleven vaker voorkomt op grotere karkassen. Tijdens het proces van groepsformatie was de kans dat een individu in een groep bleef postief beïnvloed door zowel de karkas grootte als de aanwezigheid van vliegen maden, en was die kans negatief beïnvloed door de grootte van het individu zelf en zijn relatieve grootte ten opzichte van anderen. Reproduceren in groepen resulteerde in een hogere reproductieve output, gemeten op het moment dat de larven zich verspreiden (het broedsel was groter en zwaarder), in vergelijking met reproduceren niet in groepen (zowel solitair als in een paar zorgen voor de nakomelingen), terwijl andere aspecten van het reproductieve succes hetzelfde waren. Echter, het aantal geproduceerde larven per capita was lager voor individuen die in groepen leefden in vergelijken met individuen die samen of alleen voor de nakomelingen zorgden. Dit suggereert reproductieve kosten die geassocieerd zijn met groepsreproductie. Deze resultaten laten zien dat grote karkassen en het delen van (voedsel)bronnen het plaatsvinden van groepsleven positief beïnvloeden, terwijl groepsleven misschien geen verbeterde reproductieve baten oplevert. Deze resultaten benadrukken de ecologische processen die groepsformatie promoten en het belang van zowel ecologische als intrinsieke factoren die overwogen worden bij groepslidmaatschapskeuzes voor sociaal gedrag. Bovendien geven deze resultaten inzichten voor een compleet begrip van de ecologisch gedreven processen achter groepsleven en de evolutie van sociaal gedrag in dieren.
effect van individuele intrinsieke condities (zoals reproductie ervaring en dominantie status) op de kosten en baten van groepsleven te testen, bestudeerde ik in hoofdstuk 3 of en hoe individuen hun gedrag en reproductieve functioneren aanpassen afhankelijk van hun eerdere reproductieve ervaring en de dominantie status van henzelf en de andere groepsleden in een communal reproducerende groep van doodgravers. In zulke groepen heeft het grotere (dominante) paar altijd een monopoly op het gebruik van het karkas, terwijl de kleinere (subordinate) individuen soms maar beperkte toegang hebben. Ik heb ontdekt dat zowel voor dominante als voor subordinate indivduen eerdere reproductie ervaring geen invloed had op hun agressiviteit (het aantal verwondingen toegebracht aan anderen) en de tijd die ze spenderen op het karkas. Echter, zowel dominante als subordinate indivuen met ervaring verloren meer gewicht tijdens de reproductieve periode in vergelijking met individuen zonder ervaring. Daarnaast hadden dominanten, onafhankelijk van hun eigen reproductieve ervaring, die een groep deelden met ervaren subordinaten minder verwondingen en nam hun gewicht minder toe dan wanneer ze samen leefden met onervaren subordinaten. Dit beïnvloedde echter niet de overleving van de kevers of de tijd die ze spendeerden op het karkas. Omgekeerd was er geen effect van de ervaring van de dominante individuen op het aantal verwondingen van de subordinaten. Groepen met ervaren subordinaten produceerden grotere broedsels (groter op het moment dat de larven zich verspreiden) in vergelijking met groepen met onervaren subordinaten. Deze resultaten suggereren dat ervaren individuen waarschijnlijk beter in staat zijn om escalatie van agressieve interacties te voorkomen door hun toegang tot het karkas te verminderen. Daarnaast kunnen dominanten meer voordelen verkrijgen, of minder kosten betalen, als ze samenleven met ervaren subordinaten, vooral in groepen waar individuen concurreren om bronnen voor reproductie. Deze resultaten laten zien dat de rol van reproductieve ervaring van een individu en de ervaring van andere groepsleden belangrijk zijn in het bemiddelen bij sociale interacties in groepen.
Het bepalen van de korte- en langetermijn fitness voordelen van groepsleven voor de groep en die voor de individuen die in een groep reproduceren dragen bij aan ons begrip van het mechanisme achter groepsformatie in dieren. Voor hoofdstuk 4 deed ik een experiment om de implicaties van communal reproductie te onderzoeken op kortetermijn fitness voordelen (bijvoorbeeld reproductief succes en het reproductieve resultaat tijdens communal reproductie in vergelijking met het in paren reproduceren), en ook op de langetermijneffecten op toekomstige fitness. Mijn resultaten suggereren dat niet alleen kortetermijn voordelen communal reproductie promoten, maar dat er ook carry-over effecten zijn op fitness die een rol spelen. Daarnaast heb ik sekse verschillen gevonden in deze carry-over effecten op fitness, en deze verschillen kunnen een sekse conflict over investeringen in nakomelingen opleveren in sociale dieren. In deze studie hadden individuen die communal reproduceerden niet meer reproductieve voordelen dan de individuen die in paren reproduceerden. Deze resultaten geven aan dat communal reproductie nog steeds kosten had voor alle individuen die reproduceerden, ondanks het feit dat er mutualistische voordelen zijn van communal reproductie, zoals een verbeterde, gezamenlijke verdediging van een groot karkas tegen indringers van andere soorten. Tevens vond ik dat er experimenteel bewijs is dat de carry-over effecten van communal reproductie sterker waren voor mannetjes dan voor vrouwtjes. Dit suggereert dat deze effecten geassocieerd zijn met sekse verschillen in de toedeling van ouderlijke investeringen in hun nakomelingen tussen huidige en toekomstige reproductie. In conclusie, deze studie aan doodgravers geeft een nieuw perspectief aan ons begrip van communal reproductie en laat zien dat er bewijs is voor carry-over effecten van communal reproductie op fitness en dat er een sekse verschil is tussen deze carry-over effecten. Toekomstig onderzoek zou het belang van deze carry-over effecten op cooperatieve en
Samenvatting
216
communal reproductie moeten nagaan, inclusief het sekse verschil in deze carry-over effecten, om onze kennis over de evolutie van sociaal gedrag in dieren te verbeteren.
In sommige groepen is er een soort touwtrekcompetitie om (voedsel)bronnen en reproductie, aangezien geen enkel groepslid in staat is om de anderen volledig te kunnen controleren, zoals bijvoorbeeld in de communal reproductieve groepen van doodgravers. Daarnaast verkrijgen zowel dominanten als subordinate individuen die kunnen reproduceren vaak verhoogde fitness voordelen als ze veronderstelde tolerantie hebben in hun interacties. Om het onderliggende mechanisme achter zulke wederzijdse tolerantie tussen individuen in zo’n soort touwtrekcompetitie te begrijpen, onderzoek ik, met behulp van communal reproducerende doodgravers in groepen, in hoofdstuk 5 twee hoofdvragen: of individuen (de subordinaten) ‘betalen’ door te helpen om in de groep te mogen blijven en daardoor hun reproductieve succes te kunnen verhogen (‘pay-to-stay’), en of individuen (de dominanten) kosten betalen omdat er andere groepsleden blijven (‘pay-from-staying’). Mijn bevindingen ondersteunen de ‘pay-to-stay’ hypothese en laten zien dat cooperatieve subordinaten betaalden door het helpen van de dominanten met de begraving van het karkas en daarom getolereerd werden op het karkas, maar ze kregen geen verhoogd reproductief success door te helpen. Als de partners van dominanten aanwezig waren, konden de dominanten makkelijk de toegang van de subordinaten tot het karkas controleren, terwijl dit niet helemaal de kosten van het hebben van subordinaten kon compenseren. Daarnaast was het zo dat als er maar één individu van het dominante paar over bleef (dus in de afwezigheid van zijn dominante partner), dat dominante individu meer kosten betaalde van het hebben van subordinaten, deels omdat het een slechtere controle had over de subordinaten en omdat er een sekse verschil was in de reactie op het verliezen van een partner. In conclusie laten deze resultaten zien dat subordinaten betalen om in een groep te mogen blijven (‘pay-to-stay’), terwijl dominanten kosten hebben van het hebben van subordinaten in een communal reproducerende groep. Bovendien liet deze studie zien dat een wederzijdse tolerantie is in een touwtrekachtige competitie betrokken is bij de oplossing van conflicten in samenlevingen van dieren.
Sociale organisatie is geassocieerd met en is afhankelijk van geavanceerde communicatie systemen, zoals bijvoorbeeld chemische signalen. Een goed gecoödineerde organisatie in gedrag van individuen is voorgesteld als een belangrijk onderdeel bij de oplossing van conflicten over (voedsel)bronnen en reproductie in groepen. In hoofdstuk 6 heb ik chemische signalen uitgebreid geanalyseerd en heb ik hun potentiele rol in het bepalen van agressie en ouderschapsgedrag van individuen getest, waarbij ik gebruik heb gemaakt van gewone doodgravers. Daarnaast heb ik naar genexpressie bij genen geassocieerd met gedrag gekeken en heb ik het onderliggende mechanisme van bemiddeling in groepsinteracties onderzocht, wat potentieel gebeurt door wederzijdse tolerantie tussen individuen. Mijn resultaten laten zien dat wanneer individuen communal reproduceren, zij niet alleen hun broedstatus, maar ook hun dominantie status aan elkaar kunnen vertellen via chemische signalen, bijvoorbeeld met koolwaterstoffen (cuticular hydrocarbons of afgekort CHCs) en methyl geranate. Ook vond ik dat vergelijkbare CHCs en methyl geranate tijdens de ei-fase present waren in individuen. Deze stoffen kunnen dus verband houden met de bemiddeling van het agressieniveau tussen dominanten en subordinaten en daarmee een wederzijdse tolerantie promoten in zulke groepen. Samen met de expressieanalyses van genen die verwacht worden invloed te hebben op sommige gedragseigenschappen, suggereren deze resultaten dat zulke verhoogde tolerantie interacties geëvolueerd zijn door het synchroniseren van sommige gedrags-/reproductieve eigenschappen, waaronder geen verchil in fertiliteit tussen individuen, een verlaagd agressieniveau en een gereduceerde motivatie om op of in het karkas te blijven (en dus meer (voedsel)bronnen te bewaren voor de nakomelingen). Dus, deze studie naar het onderliggende mechanisme van bemiddeling van sociale interacties via chemische signalen draagt bij aan een beter begrip van de evolutie van complexiteit in communicatie van diersamenlevingen.
hebben ze een mate van flexibiliteit nodig die misschien niet haalbaar is door fenotypische plasticiteit. Sociaal gedrag is waarschijnlijk een zeer belangrijke, maar vaak over het hoofd geziene factor die het potentieel voor fenotypische plasticiteit laat groeien in plaats van limiteert. In hoofdstuk 7 heb ik de huidige vooruitgang in studies aan cooperatieve broeders gereviewd om toe te lichten hoe ecologie en sociaal gedrag samen het aanpassingsvermogen van dieren vormen in een snel en extreem veranderende omgeving. Geobserveerde aanpassingen in sociaal gedrag en life-history keuzes kunnen strategisch zijn en zouden uiteindelijk de lange termijn overleving en fitness kunnen verbeteren. Om individuele en groepsresultaten te kunnen vertalen in het aanpassingsvermogen van de groep, populatie en soort, is het belangrijk om ook de langetermijneffecten op demografie en de levensvatbaarheid van een populatie te onderzoeken. We hebben er vertrouwen in dat toekomstig onderzoek naar ecologie en sociale dynamiek nieuwe wegen zal onthullen voor het aanpassingsvermogen van coöperatieve broeders en andere sociale soorten.
De evolutie van sociaal gedrag in dieren wordt beschouwd als een fundamenteel en kernprobleem in de evolutionaire biologie. In dit proefschrift heb ik de ecologische processen bestudeerd die de formatie van groepen vormen en heb ik de geassocieerde kosten en baten wat betreft reproductie en andere aspecten onderzocht. Hiervoor heb ik gebruik gemaakt van communal reproducerende gewone doodgravers als het belangrijkste studie model. Ook heb ik onderzocht hoe individuen in een groep zo goed gecoördineerd zijn in hun gedrag en reproductie en heb ik naar de rol van ingewikkelde chemische communicatie systemen gekeken in zulke groepsorganisatie. Mijn studies aan doodgraversamenlevingen hebben laten zien hoe individuen die in groepen leven aangepast zijn aan veranderende omgevingen en aan sociale interacties, wat ons begrip zal vergroten van de eco-evolutionaire routes naar een diersamenleving en de evolutie van sociaal gedrag. Daarnaast presenteert het communal reproductieve systeem van de gewone doodgravers zich potentieel als een ecologisch en evolutionair model dat gebruikt kan worden voor vele andere sociale diersystemen.
Samenvatting
