Ernstig hersentrauma bij kinderen en de gevolgen voor het intellectuele vermogen T. Conijn
Universiteit van Amsterdam
Bachelorscriptie Pedagogische Wetenschappen Studentnummer: 10204547
Begeleider: dr. T.L. Van Zuijen Aantal woorden: 5493
Inhoudsopgave
Abstract p. 3
Hersentrauma bij kinderen en de gevolgen voor het intellectuele vermogen p. 4 Gevolgen van hersentrauma bij kinderen in de vroege kindertijd p. 7 Gevolgen van hersentrauma bij kinderen in de schoolleeftijd p. 10
Vergelijking van leeftijdscategorieën p. 13
Conclusies en Discussie p. 17
Abstract
In dit literatuuroverzicht wordt besproken wat de gevolgen zijn van ernstig hersentrauma voor het intellectuele vermogen bij kinderen, afhankelijk van de leeftijd tijdens het trauma. Er is gebleken dat ernstig hersentrauma een negatief gevolg heeft voor het intellectuele vermogen bij zowel kinderen in de vroege kindertijd als bij kinderen in de schoolleeftijd. De kinderen scoren significant lager op het intellectuele vermogen dan een controlegroep. Hierbij is het performale IQ (PIQ) het meest aangetast. Geconcludeerd kan worden dat kinderen in de vroege kindertijd in het speciaal gevoelig zijn voor de gevolgen van ernstig hersentrauma en minder herstel vertonen. Gezien de negatieve gevolgen van ernstig hersentrauma voor het intellectuele functioneren, is het belangrijk dat ondersteuning en monitoring plaatsvindt op de lange termijn.
Hersentrauma bij kinderen en de gevolgen voor het intellectuele vermogen Hersentrauma is de meest voorkomende oorzaak van hersenbeschadiging en is bij kinderen jonger dan 8 jaar de belangrijkste doodsoorzaak (El Hindy et al., 2014). Op de 100.000 kinderen krijgen 219 à 345 kinderen in hun leven te maken met hersentrauma. Hersentrauma wordt in de meeste gevallen veroorzaakt door een verkeersongeluk of een val (Anderson, Godfrey, Rosenfeld, & Catroppa, 2012b). In vergelijking tot 30 jaar geleden zijn er steeds meer kinderen die hersentrauma overleven. Dit heeft ertoe geleid dat steeds meer kinderen terugkeren naar huis en school, waardoor het van belang is dat er meer aandacht wordt besteed aan de neuropsychologische gevolgen van hersentrauma (Horton, Soper, & Reynolds, 2010).
Bij hersentrauma kan onderscheid worden gemaakt in primaire verwondingen en secundaire verwondingen (Morton & Pearson, 2010). Primaire verwondingen zijn een direct resultaat van het trauma en bestaan uit hersenbloedingen, schedelfracturen,
hersenschuddingen en hersenkneuzingen. Secundaire verwondingen treden op als gevolg van de primaire verwondingen en kunnen bestaan uit hersenzwelling, oedeem, hypotensie, insulten en verhoogde craniale druk (Adelson, Srinivas, Chang, Bell, & Kochanek, 2011; Anderson, Northam, Hendy, & Wrennall, 2001). Bij 10% van de kinderen met hersentrauma is er sprake van een open hoofdverwonding, waarbij er beschadiging optreedt van de schedel (Anderson et al., 2001). Dit literatuuroverzicht zal zich enkel richten op kinderen waarbij sprake is van een gesloten hoofdverwonding, omdat dit de meest voorkomende vorm is van hersentrauma bij kinderen (Anderson et al., 2001; Morrow & Pearson, 2010).
De gesloten hoofdverwonding ontstaat door biomechanische krachten, waarbij de hersenen heen en weer bewegen in de schedel (Anderson et al., 2001). Dit kan komen door een bewegend object dat het hoofd raakt of doordat het hoofd beweegt en een stilstaand object raakt. Dit kan ertoe leiden dat bloedvaten en weefsel scheuren of kneuzen. Tevens kan er door
een roterende beweging van het hoofd diffuse axonale schade optreden. Dit kan ertoe leiden dat zenuwcellen die de hersenstam verbinden met corticale gebieden beschadigd raken en dat diep in cerebrale structuren neurale schade optreedt. Deze neurale schade vindt met name plaats in gebieden waar de witte en grijze stof samenkomen, inclusief het gebied rondom de basale ganglia, de hypothalamus, het cerebellum, de hersenstam, corpus callosum en de frontale en temporale kwab (Anderson et al., 2001; Arfanakis et al., 2002). De gevolgen van traumatisch hersenletsel zijn afhankelijk van de ernst van de verwonding.
Om de ernst van de verwonding in kaart te brengen wordt veelal gebruik gemaakt van de Glasgow Comascale (Teasdale & Jennet, 1974). Deze schaal bepaalt de mate van
bewustzijn direct na het trauma aan de hand van drie criteria, namelijk het openen van de ogen, motorische respons en de verbale respons op een schaal van 3 tot 15. Lichte
verwonding correspondeert met een score van 13 tot 15 en milde verwonding correspondeert met een score van 9 tot 12. Dit indiceert dat sprake is van alertheid bij de patiënt, dat sprake is van het openen van de ogen en dat sprake is van verbale responsen variërend van verward tot georiënteerd. Score 3 tot en met 8 correspondeert met een ernstige verwonding resulterend in een coma waarbij de ogen niet worden geopend, onvermogen optreedt om commando’s op te volgen en waarbij sprake is van het uiten van niet herkenbare woorden (Babikian & Asarnow, 2009; Cobbs, Barnes, & Fletcher, 2003). Hoe lager de score op de GCS, hoe ernstiger de gevolgen zijn op de lange termijn voor het neurocognitieve functioneren (Anderson,
Catroppa, Morse, Haritou, & Rosenfeld, 2005; Tavano et al., 2014). Dit literatuuroverzicht zal zich enkel richten op kinderen waarbij sprake is van ernstig hersentrauma.
De neurocognitieve beperkingen als gevolg van ernstig hersentrauma komen tot uiting in verschillende gebieden van het functioneren zoals het geheugen, adaptief gedrag, aandacht, motorische vaardigheden, executief functioneren en het intellectuele vermogen (Jonsson, Horneman, & Emanuelson, 2004; Tavano et al., 2014). Huidig literatuuroverzicht zal zich
beperken tot de gevolgen van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen. Het is relevant om de gevolgen van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen te
onderzoeken, omdat het als predictor dient voor de mate van schoolse vaardigheden (Duval et al., 2008). Het intellectuele vermogen bestaat uit mentale capaciteiten afkomstig uit
verschillende cognitieve domeinen zoals de snelheid van informatieverwerking, ruimtelijk inzicht, aandacht en het werkgeheugen (Duval et al., 2008). Het wordt veelal gemeten met een intelligentietest waarbij niet alleen een totaal IQ (TIQ) wordt gegeven, maar waarbij ook onderscheid wordt gemaakt tussen het verbale IQ (VIQ) en het PIQ (Wechsler, 2005). Het VIQ betreft de capaciteiten op het gebied van verbaal redeneren, verbaal begrip, verbale respons en additief-verbale informatieverwerking. Het PIQ betreft de capaciteiten op het gebied van visueel ruimtelijke informatieverwerking, perceptuele organisatie en motorische respons (Wechsler, 2005). Het intellectuele vermogen is redelijk stabiel door de jaren heen, waardoor het gebruikt kan worden in dit literatuuroverzicht waarin het
ontwikkelingsperspectief centraal staat (Duval et al., 2008).
Vanuit het ontwikkelingsperspectief is zichtbaar dat gedurende de kindertijd het brein zich snel ontwikkelt (Crowe, Catroppa, Babl, Rosenfeld, & Anderson, 2012b). Tijdens deze ontwikkeling is het brein nog minder aangepast aan de omgeving dan het brein van een volwassene. Doordat het brein nog in ontwikkeling is, wordt verondersteld dat het brein in staat is om neurale verbindingen te veranderen en aan te passen aan nieuwe omstandigheden (Crowe et al., 2012b). Als gevolg hiervan zou gesteld kunnen worden dat het brein van jonge kinderen flexibeler is en zich beter herstelt na een hersentrauma. Deze theorie staat ook wel bekend als de ‘Plasticity Theory’ (Kennard, 1936; Kolb, Gib, & Gorny, 2000). Deze
plasticiteitstheorie wordt door een aantal onderzoeken in twijfel getrokken die stellen dat het jonge brein bij ernstig hersenletsel niet in staat is deze schade te compenseren (Donders & Warschausky, 2007; Crowe et al., 2012b). Deze theorie, ook wel de ‘Early Vulnerbility
Theory’ genoemd, stelt dat jonge kinderen in het speciaal gevoelig zijn voor hersenschade. Dit komt door een buigzame en dunne schedel en een groot en zwaar hoofd in verhouding tot de nekspieren. Er wordt tevens gesteld dat optreden van hersenschade gedurende een cruciale ontwikkelingsfase voor een risico zorgt omtrent het verstoren van de ontwikkeling en een slechter herstel tot gevolg heeft bij jonge kinderen (Crowe et al., 2012b). Op basis van deze tegenstelling in de literatuur kan afgevraagd worden in welke mate de gevolgen van
hersentrauma en het herstel hiervan verschillen per leeftijd.
In dit literatuuroverzicht staat de vraag centraal in hoeverre de gevolgen van ernstig hersentrauma bij kinderen op het intellectueel vermogen verschillen, afhankelijk van de leeftijd tijdens het trauma. Allereerst zal worden beschreven wat de gevolgen zijn van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen bij kinderen in de vroege kindertijd. Daarnaast zal beschreven worden wat de gevolgen zijn van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen bij kinderen in de schoolleeftijd. Vervolgens zal beschreven worden wat
onderzoeken opleveren die een empirische vergelijking hebben gemaakt tussen verschillende leeftijdscategorieën. Tot slot zal worden nagegaan of de onderzoeksresultaten steun verlenen aan de ‘Plasticity Theory’ of dat zij beter aansluiten bij de ‘Early Vulnerbility Theory’.
Gevolgen van ernstig hersentrauma bij kinderen in de vroege kindertijd Kinderen in de vroege kindertijd hebben nog minder cognitieve vaardigheden
ontwikkeld en zijn net begonnen met het consolideren van vaardigheden en kennis (Babikian & Asarnow, 2009). Er is in de literatuur niet altijd sprake van dezelfde leeftijdscategorie die wordt gehanteerd bij de vroege kindertijd, waardoor de grens arbitrair is. In deze paragraaf zal de leeftijdscategorie van 0 tot 7 jaar worden aangehouden. In deze paragraaf staat dan ook de vraag centraal wat de gevolgen zijn van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen bij kinderen in de vroege kindertijd.
gevolgen van hersentrauma voor het intellectuele vermogen bij kinderen van 0 tot 3 jaar. Dit onderzoek bestond uit 53 kinderen, waarvan bij zeven kinderen sprake was van ernstig hersentrauma. In dit onderzoek werden zij vergeleken met een gezonde controlegroep. De meting van het onderzoek vond gemiddeld 40 maanden plaats na het daadwerkelijke trauma. Met behulp van The Wechsler Preschool and Primary School Intelligence Scale-Third Edition (WPPSI-III, Wechsler, 2002) is gebleken dat kinderen met ernstig hersentrauma voor zowel het VIQ, PIQ en het TIQ significant lager scoren op de intelligentietest dan de controlegroep. Er scoren daarbij meer kinderen dan verwacht beneden gemiddeld op het PIQ. Uit deze resultaten kan worden afgeleid dat kinderen die in de eerste drie levensjaren hersentrauma hebben meegemaakt een aanzienlijk risico kennen omtrent het toekomstig intellectueel functioneren. Tegen de verwachting van de onderzoekers in bestond er geen significant verschil in de verwerkingssnelheid. Crowe et al. (2012a) veronderstellen dat de
verwerkingssnelheid in de eerste drie levensjaren mogelijk nog niet genoeg ontwikkeld is om een onderscheid te kunnen maken tussen een normale score en een afwijkende score.
Daarnaast is uit longitudinaal onderzoek van Anderson, Catroppa, Morse, Haritou en Rosenfeld (2009) en Anderson, Morse, Catroppa, Haritou en Rosenfeld (2004) gebleken dat kinderen in de vroege kindertijd een verhoogd risico hebben op blijvende tekorten in het intellectuele vermogen. Beide onderzoeken hebben zich gericht op kinderen waarbij het hersentrauma heeft plaatsgevonden tussen het tweede en het zevende levensjaar. Bij kinderen jonger dan 30 maanden werd gebruik gemaakt van de Bayley Scales of Infant Development (BSID, Bayley, 1969), bij kinderen tussen 30 maanden en 6.5 jaar van de Wechsler Preschool and Primary Scale of intelligence Revised (WPPSI-R, Wechsler, 1989) en voor kinderen ouder dan 6.5 jaar van de Wechsler Intelligence Scale for Children-3rd Edition (WISC-III, Wechsler, 1991). Uit beide onderzoeken is naar voren gekomen dat kinderen met ernstig hersentrauma significant lager scoren dan de controlegroep op het PIQ, VIQ en TIQ. Uit het
onderzoek van Anderson et al. (2009) is tevens gebleken dat zij significant lager scoren op de indexscores verwerkingssnelheid, verbaal begrip en perceptuele organisatie. Ook is uit de onderzoeksresultaten naar voren gekomen dat het PIQ de laagste score laat zien ten opzichte van de controlegroep. In beide onderzoeken is de eerste 30 maanden na het trauma geen verbetering zichtbaar van het intellectuele vermogen, wat een periode van gevoeligheid suggereert bij jonge kinderen. Ondanks dat in het onderzoek van Anderson et al. (2009) tussen 30 maanden en vijf jaar een stabilisatie lijkt op te treden van het intellectuele vermogen, is na vijf jaar nog steeds een achterstand zichtbaar ten opzichte van leeftijdsgenoten.
Verder hebben Catroppa, Anderson, Morse, Haritou en Rosenfeld (2008) onderzoek verricht naar de gevolgen van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen bij kinderen tussen 2 en 6 jaar. Kinderen met ernstig hersentrauma (n = 15) werden getest op het algehele intellectuele vermogen in vergelijking met een gezonde controlegroep. Het intellectuele vermogen werd afhankelijk van de leeftijd gemeten met de WPPSI-R en de WISC-III.
Gedurende de vijf jaar follow up was er bij kinderen met ernstig hersentrauma sprake van een significant lagere IQ-score in vergelijking met de controlegroep. Dit toont aan dat kinderen met ernstig hersentrauma in de vroege jeugd een risico lopen op beperkingen in het
intellectuele vermogen op de lange termijn. Ander onderzoek van Anderson et al. (2012b) met eenzelfde onderzoeksmethode heeft gebruik gemaakt van een follow up van 10 jaar. Het hersentrauma vond bij deze onderzoeksgroep plaats tussen 2 en 7 jaar (n = 13). Zowel acuut, na 12 maanden, na 30 maanden en na 10 jaar scoorden kinderen na ernstig hersentrauma op het PIQ, VIQ en TIQ significant lager dan een gezonde controlegroep. Ook voor de
indexscores verbaal begrip, perceptuele organisatie en verwerkingssnelheid werd een
significant verschil gevonden, waarbij de kinderen met ernstig hersentrauma aan de lage kant van het gemiddelde of beneden gemiddeld scoorden. Tijdens de metingen was minimaal tot
geen verbetering zichtbaar van het IQ. Uit deze resultaten kan worden afgeleid dat ernstig hersentrauma in de vroege kindertijd resulteert in globale en persisterende beperkingen in het intellectuele vermogen.
Hetzelfde resultaat is zichtbaar in onderzoek van Ewing-Cobbs et al. (2006). Zij onderzochten 23 kinderen die ernstig hersentrauma hebben opgelopen door een ongeluk of dat was toegebracht. Het hersentrauma vond bij deze groep kinderen plaats voor een leeftijd van 6 jaar. Gedurende de vijf jaar follow up werd longitudinaal het IQ getest met behulp van de BSID en de Stanford-Binet Intelligence Scale (Thorndike, Hagen, & Sattler, 1986), waarbij geen verbetering van het intellectuele vermogen zichtbaar werd. Kinderen met ernstig hersentrauma scoorden significant lager op de intelligentietests dan de controlegroep waarbij bijna de helft van de kinderen met ernstig hersentrauma een beneden gemiddelde score had. Geconcludeerd kan worden dat ernstig hersentrauma opgelopen in de vroege kindertijd een significant en persisterende consequentie heeft voor de ontwikkeling van intellectuele functies.
Uit bovenstaande onderzoeken kan worden afgeleid dat ernstig hersentrauma in de vroege kindertijd een negatief gevolg heeft voor het intellectuele vermogen. In alle
onderzoeken scoren kinderen met ernstig hersentrauma significant lager dan een gezonde controlegroep. Na zowel 5 als 10 jaar is er minimaal tot geen verbetering zichtbaar van het intellectuele vermogen na ernstig hersentrauma. Daarnaast is naar voren gekomen dat bij ernstig hersentrauma in de vroege kindertijd het PIQ meer is aangetast dan het VIQ.
Gevolgen van ernstig hersentrauma bij kinderen in de schoolleeftijd
Naast de onderzoeken die zich richten op kinderen in de vroege kindertijd, is er ook onderzoek verricht naar de gevolgen van ernstig hersentrauma bij kinderen in de
schoolleeftijd. In dit literatuuroverzicht zal bij de schoolleeftijd een leeftijd worden aangehouden van 6 tot 16 jaar. Deze groep kinderen heeft al een basis aan
neuropsychologische vaardigheden ontwikkeld, in tegenstelling tot kinderen in de vroege kindertijd (Babikian & Asarnow, 2009). In deze paragraaf staat de vraag centraal wat de gevolgen zijn van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen bij kinderen in de schoolleeftijd.
Recla et al. (2013) hebben onderzoek verricht naar het cognitieve profiel bij kinderen die ernstig hersentrauma hebben opgelopen tussen 6 en 16 jaar. Het was bij 77 kinderen mogelijk om de WISC-III volledig af te ronden binnen een jaar nadat het trauma plaatsvond. In het onderzoek was geen sprake van een controlegroep. Uit de resultaten van de WISC-III is gebleken dat de kinderen een beneden gemiddeld intellectueel niveau laten zien, waarbij een hogere score wordt gevonden voor het VIQ dan voor het PIQ. Daarnaast was er sprake van een lage verwerkingssnelheid. Betere resultaten werden gevonden op verbale testen waarin het lange termijn geheugen werd gebruikt.
Verder heeft onderzoek van Hawley, Ward, Magnay en Myschalkiw (2004) zich gericht op de terugkomst naar school van kinderen na een hersentrauma. De kinderen hebben het hersentrauma opgelopen tussen 5 en 15 jaar. Van de 67 kinderen was bij 19 kinderen sprake van ernstig hersentrauma. Het intellectuele vermogen van deze kinderen werd
gemiddeld twee jaar na het trauma getest met behulp van de WISC-III in vergelijking met een gezonde controlegroep. De kinderen met ernstig hersentrauma scoorden significant lager op het TIQ en de verwerkingssnelheid in verhouding tot de controle groep. Geconcludeerd wordt dat het van belang is dat kinderen met ernstig hersentrauma passende ondersteuning krijgen in het onderwijs wanneer zij terugkeren naar school (Hawley et al., 2004).
Daarnaast is uit longitudinaal onderzoek gebleken dat kinderen met ernstig
hersentrauma opgelopen tussen 8 en 14 jaar nog steeds restverschijnselen ondervinden van het trauma op het intellectuele vermogen in de volwassenheid (Cattelani, Lombardi, Brainti, & Mazzucchi, 1998). Het niveau van intellectueel functioneren werd acuut na het trauma
gemeten met de Wechsler Intelligence Scale for Children (WISC, Wechsler, 1949) en na de leeftijd van 18 jaar met de Wechsler Adult Intelligence Scale (WAIS, Wechsler, 1955). Gebleken is dat de ontwikkeling van het intellectuele vermogen aangetast is door het hersentrauma. De scores op de WAIS lagen op de lage grenzen van het gemiddelde. Er werden geen significante veranderingen gevonden tussen de score op de WISC en de WAIS, waardoor Cattelani et al. (1998) concluderen dat er omtrent het intellectuele vermogen geen verbetering verwacht hoeft te worden in de volwassenheid. Daarnaast zijn in onderzoek van Taylor et al. (1999) kinderen met ernstig hersentrauma vergeleken met een controle groep met orthopedische verwondingen. Er is voor een controlegroep met orthopedische verwondingen gekozen zodat deze kinderen een vergelijkbare tijd in het ziekenhuis hebben gelegen. De kinderen in het onderzoek hebben het hersentrauma opgelopen tussen een leeftijd van 6 tot 12 jaar. Gedurende de 6 en 12 maanden follow up was minimaal tot geen herstel aanwezig van het intellectuele vermogen. Kinderen met ernstig hersentrauma scoorden beneden gemiddeld op het TIQ en scoorden significant slechter ten opzichte van de controlegroep met
orthopedische verwondingen.
In tegenstelling tot deze bevinding is uit onderzoek van Catroppa en Anderson (2004) gebleken dat er bij kinderen met ernstig hersentrauma duidelijk herstel zichtbaar is in het TIQ gedurende een twee jaar follow up. Het onderzoek bestond uit kinderen waarbij het
hersentrauma is opgelopen tussen 6 en 12 jaar. Kinderen met ernstig hersentrauma (n = 11) lieten na twee jaar een significant hogere score zien ten opzichte van de meting acuut na het hersentrauma. Verder hebben Jaffe, Polissar, Fay en Liao (1995) een cohort onderzoek verricht naar het driejarig herstel van ernstig hersentrauma bij kinderen tussen de 6 en 15 jaar (n = 15). In dit onderzoek werd ieder kind individueel gekoppeld aan een controle kind. De kinderen kwamen met elkaar overeen wat betreft schoolprestaties, leeftijd, geslacht en gedrag, beoordeeld door een leraar vooraf aan het trauma. Na een periode van 3 weken, een jaar en
drie jaar nadat het hersentrauma plaats heeft gevonden zijn de kinderen getest. Hierbij werd afhankelijk van de leeftijd gebruik gemaakt van de Wechsler Intelligence Scale for Children-Revised (WISC-R, Wechsler, 1974) of de Wechsler Intelligence Scale for Adults-Children-Revised (WAIS-R, Wechsler, 1974). Geconcludeerd kan worden dat de beperkingen in het
intellectuele vermogen door het hersentrauma chronisch zijn. Het eerste jaar na het trauma is een duidelijke verbetering zichtbaar van het VIQ en het PIQ. Het tweede en derde jaar is echter geen verandering meer zichtbaar. Bij het PIQ is de grootste stagnering zichtbaar van het herstelproces. Jaffe et al. (1995) spreken hierbij van een ‘plateau effect’ waarbij na een jaar tijd de intellectuele vermogens van de kinderen met ernstig hersentrauma onder dat van de controlegroep blijven.
Naar voren is gekomen dat ernstig hersentrauma in de schoolleeftijd negatieve gevolgen kent voor het intellectuele vermogen. In alle onderzoeken scoren kinderen met ernstig hersentrauma significant lager dan de controlegroep. Hierbij blijkt het PIQ meer aangetast te zijn dan het VIQ. Ondanks dat er in enkele onderzoeken enig herstel zichtbaar is in de eerste paar jaar na ernstig hersentrauma, zijn de gevolgen hiervan op het intellectuele vermogen zichtbaar tot in de volwassenheid.
Vergelijking van leeftijdscategorieën
Naast de onderzoeken die zich enkel richten op de vroege kindertijd of enkel op kinderen in de schoolleeftijd, zijn er ook onderzoeken verricht waarin verschillende
leeftijdscategorieën empirisch met elkaar vergeleken worden. In deze paragraaf staat dan ook de vraag centraal wat de gevolgen zijn van ernstig hersentrauma op het intellectuele
vermogen bij jonge kinderen in vergelijking met oudere kinderen.
Prospectief en longitudinaal onderzoek van Anderson et al. (2000) heeft zich op deze vraag gericht waarbij het herstel van het intellectuele vermogen is vergeleken bij jonge kinderen van 3 tot 7 jaar (n = 56) en oudere kinderen van 8 tot 12 jaar (n = 64). Acuut en 12
maanden na het hersentrauma is bij deze kinderen het intellectuele vermogen getest met behulp van de WPPIS-R en de WISC-III. Ernstig hersentrauma werd geassocieerd met het functioneren van het intellectuele vermogen beneden het gemiddelde. Kinderen ouder dan 8 jaar lieten in een jaar tijd het meeste herstel zien, wat vergelijkbaar is met beschrijvingen van het herstel bij volwassenen. Dit in tegenstelling tot de kinderen van 3 tot 7 jaar, waarbij minimale verbetering zichtbaar was na een jaar. Hieruit blijkt dat kinderen die hersentrauma hebben opgelopen in de vroege kindertijd in het bijzonder een gevoelige groep vormen wat betreft de gevolgen hiervan op het intellectueel vermogen (Anderson, Catroppa, Morse, Haritou, & Rosenfeld, 2000). Tavano et al. (2014) hebben vergelijkbaar onderzoek verricht waarin zij dezelfde conclusie trekken. Daarnaast stellen zij dat bij een jongere leeftijd tijdens het hersentrauma er met name minder herstel zichtbaar is voor complexe visuele taken.
Verder hebben Verger et al. (2000) twee groepen kinderen vergeleken die ernstig hersentrauma hebben opgelopen voor een leeftijd van 8 jaar (n = 14) en na een leeftijd van 8 jaar (n = 15), ten minste 6 jaar nadat het trauma plaatsvond. De steekproef bestond uit kinderen in de leeftijd van 0 tot 16 jaar. Er werd afhankelijk van de leeftijd gebruik gemaakt van de WISC-R of de WAIS. Bij de onderzoeksresultaten was er een significant verschil aanwezig voor het VIQ en het TIQ tussen de totale steekproef en de controle groep, waarbij alle kinderen met ernstig hersentrauma lager scoorden. Echter, nadat de steekproef werd opgedeeld naar leeftijd tijdens het trauma bestond dit significante effect enkel nog bij kinderen jonger dan 8 jaar. Uit de resultaten kan worden afgeleid dat er een effect bestaat voor de leeftijd tijdens het hersentrauma, waarbij jongere kinderen een grotere beperking vertonen in het intellectuele vermogen dan oudere kinderen.
Prospectief en longitudinaal onderzoek van Anderson, Catroppa, Godfrey, & Rosenfeld (2012a) en Anderson et al. (2005) vinden in hun onderzoek eveneens een effect voor leeftijd. Beide onderzoeken hebben twee groepen kinderen van 2 tot 7 jaar en van 8 tot
12 jaar vergeleken. Afhankelijk van de leeftijd is gebruik gemaakt van de BSID, WISC-III of de WPPSI-R. In beide onderzoeken scoorden de jonge groep kinderen significant lager op zowel het VIQ, PIQ als het TIQ. Daarnaast presteerden in beide onderzoeken de jongere kinderen significant slechter op de indexscores verwerkingssnelheid, verbaal begrip en perceptuele organisatie. Anderson et al. (2005) stellen dat problemen met de
verwerkingssnelheid een impact heeft op het verwerven van nieuwe cognitieve vaardigheden, wat kan leiden tot een cumulatieve beperking. Tevens is uit zowel de follow up van 30
maanden (Anderson et al., 2012a) als 10 jaar (Anderson et al., 2005) gebleken dat er bij de jonge groep kinderen sprake is van minder herstel in vergelijking met de oudere kinderen. De eerste 12 maanden was voor beide groepen enig herstel zichtbaar, maar vanaf 12 maanden was dit groter voor de oudere kinderen. Naar voren is gekomen dat de groep jonge kinderen een groter risico liepen op een beperkt PIQ. Anderson et al. (2012a) stelt dat de leeftijd tijdens het trauma mogelijk het meest geassocieerd wordt met de meer ‘fluid cognitive skills’, zoals performale taken en werkgeheugen. Aansluitend hierop is in het onderzoek van Anderson et al. (2005) zichtbaar dat de jongere kinderen in de loop van de tijd het minst verbetering laten zien op de performale domeinen. Er bestond in het onderzoek van Anderson et al. (2005) nog een extra groep kinderen met ernstig hersentrauma opgelopen voor het derde levensjaar (n = 27). In tegenstelling tot de kinderen ouder dan 3 jaar, was bij kinderen jonger dan 3 jaar geen verbetering zichtbaar in het intellectuele vermogen gedurende de eerste 12 maanden.
Geconcludeerd wordt dat deze resultaten ondanks een kleine steekproef suggereren dat ernstig hersentrauma bij kinderen jonger dan 3 jaar schadelijker is voor de verdere ontwikkeling dan het geval is voor kleuters en schoolgaande kinderen (Anderson et al., 2005).
Onderzoek van Crowe et al. (2012b) toont daarentegen aan dat ernstig hersentrauma het meest negatieve gevolg heeft voor het intellectuele vermogen bij kinderen in de midden kindertijd. In dit onderzoek werden vier leeftijdscategorieën met elkaar vergeleken. Namelijk
kinderen van 0 tot 2 jaar, 3 tot 6 jaar, 7 tot 9 jaar en 10 tot 12 jaar. Met behulp van de WPSSI-R en de WISC-III zijn het VIQ, PIQ, TIQ en de verwerkingssnelheid gemeten, waarbij voor iedere IQ-variabele een significant verschil bestond tussen de groepen. Betreft het VIQ en het TIQ had de groep van 7 tot 9 jaar de laagste score van alle groepen. Voor het PIQ scoorden de kinderen van 0 tot 2 jaar, 3 tot 6 jaar en 7 tot 9 jaar significant lager dan de kinderen van 10 tot 12 jaar. De verwerkingssnelheid was het laagst bij de kinderen van 3 tot 6 jaar en 7 tot 9 jaar. Bij kinderen van 0 tot 2 jaar werd geen verschil gevonden in de verwerkingssnelheid, wat overeenkomt met de onderzoeksbevindingen van ander onderzoek van Crowe et al. (2012a) waarin gesteld wordt dat bij deze leeftijdsgroep de vaardigheid mogelijk nog niet voldoende ontwikkeld is. Een onverwachte bevinding in het onderzoek is dat de kinderen van 7 tot 9 jaar een gevoelige groep in het bijzonder vormen. Een mogelijke verklaring die
hiervoor wordt gegeven is dat de midden kindertijd gekenmerkt wordt door een piek in de myelenisatie (Lebel, Walker, Leemans, Philips, & Beaulieu, 2008). Daarnaast wordt deze periode gekenmerkt door een snelle ontwikkeling van meer ‘dynamische’ vaardigheden zoals selectieve aandacht, inhibitie en zelf-monitoring. Crowe et al. (2012b) impliceren dat een hersentrauma gedurende deze periode tot een beperking in deze vaardigheden kan leiden en daarmee ook van invloed is op het algehele cognitieve functioneren.
Geconcludeerd kan worden dat ernstig hersentrauma voor zowel jonge kinderen als oudere kinderen een negatief gevolg heeft voor het intellectuele vermogen, waarbij de performale capaciteiten meer zijn aangetast dan de verbale capaciteiten. Wanneer wordt gekeken naar het verschil in schade en herstel, komt uit het grotendeel van de onderzoeken naar voren dat kinderen in de vroege kindertijd zich minder herstellen dan oudere kinderen. Ook is gebleken dat kinderen in de vroege kindertijd een lager niveau van intellectueel functioneren kennen na ernstig hersentrauma dan oudere kinderen. Als aanvulling op deze
bevinding is ook naar voren gekomen dat de midden kindertijd een gevoelige groep in het bijzonder vormt.
Conclusies en discussie
In dit literatuuroverzicht is getracht een antwoord te vinden op de vraag in hoeverre de gevolgen van ernstig hersentrauma bij kinderen op het intellectuele vermogen verschillen, afhankelijk van de leeftijd tijdens het trauma. Allereerst is naar voren gekomen dat kinderen in de vroege kindertijd na ernstig hersentrauma significant lager scoren op het intellectuele vermogen dan een gezonde controlegroep. In de jaren na het ernstige hersentrauma is minimaal tot geen verbetering zichtbaar. Tevens is naar voren gekomen dat kinderen in de schoolleeftijd significant lager scoren wat betreft het intellectuele vermogen in vergelijking met zowel een gezonde controlegroep als een controlegroep met orthopedische
verwondingen. In tegenstelling tot kinderen in de vroege kindertijd, wordt bij kinderen in de schoolleeftijd bij enkele onderzoeken wel enige verbetering zichtbaar na ernstig
hersentrauma. Onderzoeken waarin verschillende leeftijdscategorieën empirisch met elkaar worden vergeleken, sluiten aan bij de bovenstaande bevindingen. Geconcludeerd kan worden dat er een verschil bestaat in de gevolgen van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen afhankelijk van de leeftijd tijdens het trauma, waarbij kinderen in de vroege kindertijd in het bijzonder een gevoelige groep vormen.
Bovenstaande onderzoeksbevindingen sluiten aan bij de ‘Early Vulnerbility Theory’ waarin gesteld wordt dat jonge kinderen in het speciaal gevoelig zijn voor hersenschade en het jonge brein bij ernstig letsel niet in staat is de schade hiervan te compenseren. Hierdoor vindt een verstoring in de ontwikkeling plaats (Donders & Warschausky, 2007; Crowe et al., 2012b). Dit sluit aan bij de onderzoeksbevindingen waaruit is gebleken dat kinderen in de vroege kindertijd minimaal tot geen herstel laten zien na ernstig hersentrauma, terwijl bij kinderen in de schoolleeftijd wel herstel zichtbaar is. Daarmee verlenen de
onderzoeksresultaten geen steun aan de ‘Plasticity Theory’, waarin gesteld wordt dat het jonge brein van kinderen flexibeler is en zich beter herstelt na een hersentrauma (Kennard, 1936; Kolb et al., 2000).
Een opvallend resultaat is dat zowel bij kinderen in de vroege kindertijd als bij kinderen in de schoolleeftijd de performale capaciteiten meer aangetast zijn dan de verbale capaciteiten. Een mogelijke verklaring voor deze bevinding kan gevonden worden in onderzoek van Gray, Chabris en Braver (2003), waarin wordt gesteld dat individuele
verschillen in ‘fluid intelligence’ mogelijk kunnen worden toegeschreven aan de verschillen in effectieve verbindingen tussen verschillende delen van het brein, met name de prefrontale en pariëtale delen. Dit zou gekoppeld kunnen worden aan de diffuse axonale schade bij ernstig hersentrauma waarbij onder andere verbindingen met de frontale cortex worden verstoord. Wellicht kan dit als hypothese dienen voor vervolgonderzoek waarin nader onderzoek verricht kan worden naar de mechanismen die ten grondslag liggen aan het verschil in PIQ en VIQ na ernstig hersentrauma. Bawden, Knights en Winogron (1985) stellen daarnaast de hypothese dat verstoring van de hersenstam kan leiden tot een vertraagde verwerkingssnelheid. Een ander opvallend resultaat is dat uit onderzoek van Crowe et al. (2012b) is gebleken dat kinderen in de midden kindertijd in het bijzonder een gevoelige groep vormen voor de gevolgen van ernstig hersentrauma op het intellectuele vermogen. Crowe et al. (2012b) maken in tegenstelling tot de andere onderzoeken gebruik van minder brede leeftijdscategorieën. Mogelijk kan deze bevinding als hypothese dienen in replicatie onderzoek waarbij nogmaals bekeken wordt of dit onverwachte resultaat wordt gevonden.
Hoewel uit het literatuuroverzicht is gebleken dat ernstig hersentrauma op jongere leeftijd een grotere impact heeft op het intellectuele vermogen, zijn er een aantal beperkingen aanwezig die ervoor zorgen dat de resultaten voorzichtig geïnterpreteerd dienen te worden. Zo wordt in de onderzoeken naar ernstig hersentrauma veelal gebruik gemaakt van een kleine
steekproef (Zie bijvoorbeeld Crowe et al., 2012; Catroppa et al., 2008; Jaffe et al.,1995; Verger et al., 2000). In het onderzoek van Crowe et al. (2012a) is om deze reden de groep kinderen met ernstig hersentrauma in de analyse samengevoegd bij de groep met mild hersentrauma. Daarnaast is in vrijwel alle onderzoeken enkel gebruik gemaakt van de GCS om de ernst van het hersentrauma vast te stellen. Uit onderzoek van zowel Tavano et al. (2014) als Recla et al. (2013) is gebleken dat de lengte van het coma een sterke negatieve voorspeller is voor de uitkomst op het neurocognitieve functioneren. Zij veronderstellen dat de score op de CGS met name het niveau bepaalt acuut na het trauma, terwijl de lengte van het coma sterk correleert met cognitieve uitkomsten op de lange termijn bij kinderen. Een implicatie voor vervolgonderzoek is dan ook om de ernst van het hersentrauma bij kinderen eveneens te bepalen met de lengte van het coma.
Verder bestond in onderzoek van Ewing-Cobbs et al. (2006) de steekproef voor een deel uit kinderen die ernstig hersentrauma hebben opgelopen door toegebracht letsel. Het includeren van deze groep kinderen kan leiden tot verschillen binnen de steekproef wat betreft het type letsel en de omgeving van het kind zowel voor als na het trauma (Ennis & Henry, 2004). Ondanks dat er binnen de andere onderzoeken enkel gebruik wordt gemaakt van kinderen die hersentrauma hebben opgelopen door een ongeluk, blijft het een gevarieerde doelgroep waarbij het letsel per individu verschilt (Anderson et al., 2010). Tevens is bij de besproken onderzoeken geen consistent gebruik geweest van controlegroepen. Bij sommigen was sprake van geen controlegroep (Racla et al., 2013; Cattelani et al., 1998) terwijl bij anderen sprake was van een controlegroep met orthopedische verwondingen (Taylor et al., 1998). De onderzoeksresultaten kunnen beter met elkaar worden vergeleken wanneer de proefpersonen voor het trauma zoveel mogelijk gematcht zijn, zoals in onderzoek van Jaffe et al. (1995). Ondanks de verschillen in methodiek wijzen de resultaten van de onderzoeken wel dezelfde richting op.
Daarnaast heeft huidig literatuuroverzicht zich enkel gericht op ernstig hersentrauma. Ondanks dat in alle onderzoeken naar voren is gekomen dat de vroege kindertijd een
gevoelige groep vormt in het bijzonder, is het niet vanzelfsprekend dat deze resultaten ook gelden bij een mildere vorm van hersentrauma. Gedurende een 10 jaar follow up van
Anderson et al. (2012b) is bijvoorbeeld gebleken dat het leeftijdseffect niet van toepassing is op een lichte vorm van hersentrauma. Mogelijk kan in vervolgonderzoek worden nagegaan in hoeverre de huidige onderzoeksresultaten overeenkomen met licht en mild hersentrauma.
Verder is binnen de onderzoeken naar de gevolgen van ernstig hersentrauma vaak sprake van een steekproef met een brede leeftijdscategorie. Zo bestaat de steekproef van kinderen in de vroege kindertijd veelal uit kinderen in de leeftijd 2 tot 7 jaar. In deze jaren vindt een snelle rijping plaats van het brein wat parallel loopt aan de cognitieve ontwikkeling (Gogtay et al., 2004). Hierdoor is binnen de steekproef mogelijk ook sprake van een
leeftijdseffect waardoor geen gegeneraliseerde uitspraak kan worden gedaan over de vroege kindertijd. Implicatie voor vervolgonderzoek is om gebruik te maken van kleinere
leeftijdscategorieën waardoor een specifieker beeld geschetst kan worden. Tot slot is het in longitudinaal onderzoek met een brede leeftijdscategorie een uitdaging om het IQ te meten op meerdere momenten. Het is lastig om meetinstrumenten te vinden die gedurende de hele leeftijdscategorie gebruikt kunnen worden. Ondanks dat correlaties tussen de verschillende intelligentiemetingen hoog zijn, blijft het lastig om subtiele effecten van deze variaties in metingen te bepalen (Crowe et al. 2012a).
Ondanks bovenstaande beperkingen heeft dit literatuuroverzicht inzicht geboden in de gevolgen van ernstig hersentrauma voor het intellectuele vermogen bij kinderen. Er is
gebleken dat ernstig hersentrauma een negatief gevolg heeft voor het intellectuele vermogen bij alle kinderen, waarbij kinderen in de vroege kindertijd in het bijzonder een gevoelig groep vormen. Hiermee kan worden aangesloten bij de ‘Early Vulnerbility Theory’. Bij alle
leeftijden was het PIQ veelal meer aangetast dan het TIQ. Deze bevindingen bieden implicaties voor de klinische praktijk, namelijk dat het van belang is dat ondersteuning en monitoring op de lange termijn plaatsvindt bij kinderen met ernstig hersentrauma. Het is van belang dat de gevolgen van ernstig hersentrauma bij kinderen niet worden onderschat, aangezien ernstig hersentrauma kan leiden tot een verstoring van de cognitieve ontwikkeling op zowel de korte als lange termijn.
Literatuurlijst
Adelson, P. D., Srinivas, R., Chang, Y., Bell, M., & Kochanek, P. M. (2011). Cerebrovascular response in children following severe traumatic brain injury. Child's Nervous System, 27, 1465-1476. doi:10.1007/s00381-011-1476-z
Anderson, V., Catroppa, C., Godfrey, C., & Rosenfeld, J. V. (2012a). Intellectual ability 10 years after traumatic brain injury in infancy and childhood: What predicts outcome? Journal of Neurotrauma, 29, 143-153. doi:10.1089/neu.2011.2012
Anderson, V., Catroppa, C., Morse, S., Haritou, F., & Rosenfeld, J. (2000). Recovery of intellectual ability following traumatic brain injury in childhood: Impact of injury severity and age at injury. Pediatric Neurosurgery, 32, 282-290. doi:10.1159/ 000028956
Anderson, V., Catroppa, C., Morse, S., Haritou, F., & Rosenfeld, J. (2005). Functional plasticity or vulnerability after early brain injury? Pediatrics, 116, 1374-1382. doi: 10.1542/peds.2004-1728
Anderson, V., Catroppa, C., Morse, S., Haritou, F., & Rosenfeld, J. V. (2009). Intellectual outcome from preschool traumatic brain injury: A 5-year prospective, longitudinal study. Pediatrics, 124, 1064-1071. doi:10.1542/peds.2009-0365
Anderson, V., Godfrey, C. Rosenfeld, J. V., & Catroppa, C. (2012b). Pedictors of cognitive function and recovery 10 years after traumatic brain injury in young children.
Pediatrics, 16, 759-772. doi:10.1080/02699050210127286
Anderson, V. A., Morse, S. A., Catroppa, C., Haritou, F., & Rosenfeld, J. V. (2004). Thirty month outcome from early childhood head injury: A prospective analysis of
neurobehavioural recovery. Brain, 127, 2608-2620. doi:10.1093/brain/awh320 Anderson, V., Northam, E., Hendy, J., & Wrennall, J. (2001). Developmental
Neuropsychology: a clinical approach. Sussex: Psychology Press.
Arfanakis, K., Haughton, V. M., Carew, J. D., Rogers, B. P., Dempsey, R. J., & Meyerand, M. E. (2002). Diffusion tensor MR imaging in diffuse axonal injury. American Journal of Neuroradiology, 23, 794-802. Opgehaald van
http://www.ajnr.org/content/23/5/794.short
Babikian, T. & Asarnow, R. (2009). Neurocognitive outcomes and recovery after pediatric TBI: Meta-analytic review of the literature. Neuropsychology, 23, 283-296.
doi:10.1037/a0015268
Bawden, H. N., Knights, R. M., & Winogron, H. W. (1985). Speeded performance following head injury in children. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 7, 39-54. doi:10.1080/01688638508401241
Catroppa, C., & Anderson, V. (2004). Recovery and predictors of language skills two years following pediatric traumatic brain injury. Brain and language, 88, 68-78.
doi:10.1016/S0093-934X(03)00159-7
Catroppa, C., Anderson, V. A., Morse, S. A., Haritou, F., & Rosenfeld, J. V. (2008). Outcome and predictors of functional recovery 5 years following pediatric traumatic brain injury (TBI). Journal of Pediatric Psychology, 33, 707-718. doi:10.1093/jpepsy/jsn006 Cattelani, R., Lombardi, F., Brianti, R., & Mazzucchi, A. (1998). Traumatic brain injury in
childhood: Intellectual, behavioural and social outcome into adulthood. Brain Injury, 12, 283-296. doi:10.1080/026990598122584
Crowe, L. M., Catroppa, C., Babl, F. E., & Anderson, V. (2012a). Intellectual, behavioral, and social outcomes of accidental traumatic brain injury in early childhood. Pediatrics, 129, 262-268. doi:10.1542/peds.2011-0438
Crowe, L. M., Catroppa, C., Babl, F. E., Rosenfeld, J. V., & Anderson, V. (2012b). Timing of traumatic brain injury in childhood and intellectual outcome. Journal of Pediatric Psychology, 37, 745-754. doi:10.1093/jpepsy/jss070
Donders, J., & Warschausky, S. (2007). Neurobehavioral outcomes after early versus late childhood traumatic brain injury. Journal of Head Trauma Rehabilitation, 22, 296 302. doi:10.1097/01.HTR.0000290974.01872.82
Duval, J., Braun, C. M., Montour-Proulx, I., Daigneault, S., Rouleau, I., & Bégin, J. (2008). Brain lesions and IQ: Recovery versus decline depends on age of onset. Journal of Child Neurology, 23, 663-668. doi:10.1177/0883073808314161
El Hindy, N., Stein, K. P., Hagel, V., Dammann, P., Sure, U., & Mueller, O. (2014). The role of decompressive craniectomy in children with severe traumatic brain injury.
European Journal of Trauma and Emergency Surgery, 40, 481-487. doi:10.1007/s00068-013-0337-8
Ennis, E., & Henry, M. (2004). A review of social factors in the investigation and assessment of non-accidental head injury to children. Developmental Neurorehabilitation, 7, 205-214. doi:10.1080/13638490410001703316
Ewing-Cobbs, L., Prasad, M. R., Kramer, L., Cox Jr, C. S., Baumgartner, J., Fletcher, S.,… Swank, P. (2006). Late intellectual and academic outcomes following traumatic brain injury sustained during early childhood. Journal of Neurosurgery, 105, 287-296. Opgehaald van http://thejns.org/doi/abs/10.3171/ped.2006.105.4.287
Gogtay, N., Giedd, J. N., Lusk, L., Hayashi, K. M., Greenstein, D., Vaituzis, A. C.,… Thompson, P. M. (2004). Dynamic mapping of human cortical development during
childhood trough early adulthood. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 101, 8174-8179. doi:0.1073/pnas.0402680101
Gray, J. R., Chabris, C. F., & Braver, T. S. (2003). Neural mechanisms of general fluid intelligence. Nature Neuroscience, 6, 316-322. doi:10.1038/nn1014
Hawley, C. A., Ward, A. B., Magnay, A. R., & Mychalkiw, W. (2004). Return to school after brain injury. Archives of Disease in Childhood, 89, 136-142.
doi:10.1136/adc.2002.025577
Horton, A. M., Soper, H. V., & Reynolds, C. R. (2010). Executive functions in children with traumatic brain injury. Applied Neuropsychology, 17, 99-103.
doi:10.1080/09084281003708944
Jaffe, K. M., Polissar, N. L., Fay, G. C., & Liao, S. (1995). Recovery trends over three years following pediatric traumatic brain injury. Archives of Physical Medicine and
Rehabilitation, 76, 17-26. doi:10.1016/S0003-9993(95)80037-9
Jonsson, C. A., Horneman, G., & Emanuelson, I. (2004). Neuropsychological progress during 14 years after severe traumatic brain injury in childhood and adolescence. Brain Injury, 18, 921-934. doi:10.1080/02699050410001671900
Kolb, B., Gibb, R., & Gorny, G. (2000). Cortical plasticity and the development of behavior after early frontal cortical injury. Developmental Neuropsychology, 18, 423-444. doi: 10.1207/S1532694208Kolb
Lebel, C., Walker, L., Leemans, A., Phillips, L., & Beaulieu, C. (2008). Microstructural maturation of the human brain from childhood to adulthood. Neuroimage, 40, 1044– 1055. doi:10.1016/j.neuroimage.2007.12.053
Morrow, S. E., & Pearson, M. (2010). Management strategies for severe closed head injuries in children. Seminars in Pediatric Surgery, 19, 279-285. doi:
Recla, M., Bardoni, A., Galbiati, S., Pastore, V., Dominici, C., Tavano, A.,... Strazzer, S. (2013). Cognitive and adaptive functioning after severe TBI in school-aged children. Brain injury, 27, 862-871. doi:10.3109/02699052.2013.775499
Tavano, A., Galbiati, S., Recla, M., Bardoni, A., Dominici, C., Pastore, V., & Strazzer, S. (2014). Cognitive recovery after severe traumatic brain injury in
children/adolescents and adults: Similar positive outcome but different underlying pathways. Brain injury, 28, 900-905. doi:10.3109/02699052.2014.890742
Taylor, H.G., Yeates, K.O., Wade, S.L., Drotar, D., Klein, S.K., & Stancin, T. (1999). Influences on first-year recovery from traumatic brain injury in children. Neuropsychology, 13, 76-89. doi:10.1037/0894-4105.13.1.76
Teasdale, G., & Jennett, B. (1974). Assessment of coma and impaired consciousness: A practical scale. The Lancet, 304, 81-84. doi:10.1016/S0140-6736(74)91639-0
Thorndike, R. L., Hagen, E. P., Sattler, J. M. (1986). Stanford-Binet Intelligence Scale, ed 4. Itasca: Riverside Publising.
Verger, K., Junqué, C., Jurado, M. A., Tresserras, P., Bartumeus, F., Nogues, P., & Poch, J. M. (2000). Age effects on long-term neuropsychological outcome in paediatric traumatic brain injury. Brain Injury, 14, 495-503. doi:10.1080/026990500120411 Wechsler, D. (2005). Handleiding en Verantwoording WISC-IIInl. Londen: Harcourt Test
Publishers.
Wechsler, D. (2002). Preschool and Primary School Scale of Intelligence. 3rd. ed. Australian stadardised edition. Sidney: Pearson psychological corporation.
Wechsler, D. (1991). WISC-III: Wechsler Intelligence Scale for Children – 3rd edition manual. San Antonio: The psychological Corporation.
Wechsler, D. (1989). WPPSI-R: Manual for the Preschool and Primary Intellicence Scale – Revised. New York: Psychological Corporation.
Wechsler, D. (1974). Manual for the Wechsler Intelligence Scale for Children-Revised. New York: Psychological Corporation.
Wechsler, D. (1974). WAIS-R Manual. New York: The Psychological Corporation. Wechsler, D. (1955). Manual for the Wechsler Adult Intelligence Scale. Oxford:
Psychological corporation.
Wechsler, D. (1949). Wechsler Intelligence Scale for Children. San Antonio: Psychological corporation.
