een systematisch literatuuronderzoek
Bacheloropleiding Voeding & Diëtetiek
Fleur van der Steen & Jeanette van Es (2020103) Hogeschool van Amsterdam
Lectoraat Voeding en Beweging: ProIntens 6 januari 2020
1 AFSTUDEERPROJECT
ECHOGRAFIE VAN SPIERKARAKTERISTIEKEN BIJ OUDEREN:
EEN SYSTEMATISCH LITERATUURONDERZOEK
Titel: Echografie van spierkarakteristieken bij ouderen: een systematisch literatuuronderzoek
Auteurs: Fleur van der Steen (500711845)
Fleur.van.der.steen@hva.nl Jeanette van Es (500752464) Jeanette.van.es@hva.nl
Hogeschool van Amsterdam Voeding & Diëtetiek Klas: FBSV_VOE42
Afstudeerproject
Periode: 2 september 2019 t/m 31 januari 2020 Nummer afstudeerproject: 2020103
Opdrachtgever: Hogeschool van Amsterdam lectoraat Voeding en Beweging Project: ProIntens
Praktijkbegeleider: J.J.J. Verstappen (Juul Verstappen)
Docentbegeleider: Dhr. Dr. Ir. C.A.B. Tieland (Michael Tieland)
Datum: 6 januari 2020
2
VOORWOORD
Deze scriptie ‘Echografie van spierkarakteristieken bij ouderen: een systematisch
literatuuronderzoek’ is geschreven in het kader van onze afstudeeropdracht voor de opleiding Voeding & Diëtetiek aan de Hogeschool van Amsterdam. Dit onderzoek is uitgevoerd in opdracht van het project ProIntens dat tot het lectoraat Voeding en Beweging behoort. ProIntens heeft als doel om het fysiek functioneren en de eiwitinname van oudere ziekenhuispatiënten te optimaliseren. Bovendien bevat deze scriptie aanbevelingen voor de verdere implementatie van echografie. Graag willen wij onze praktijk-, docentbegeleider en alle overige betrokkenen bedanken voor de begeleiding, feedback en samenwerking. Mede door hun steun is deze scriptie daadwerkelijk tot stand gekomen.
Wij hebben met veel enthousiasme, aandacht en interesse aan onze scriptie gewerkt. Jeanette van Es & Fleur van der Steen
3
SAMENVATTING
Inleiding: gedurende het verouderingsproces verandert de lichaamssamenstelling. Afname in spiermassa en spierkracht leiden tot verminderd fysiek functioneren. Meetmethoden als DEXA, CT, MRI en BIA zijn echter in de dagelijkse praktijk niet altijd bruikbaar om deze veranderingen waar te nemen. Daarentegen neemt de belangstelling voor echografie toe. Onderzoeken geven aan dat echografie een betrouwbare en valide meetmethode is voor het beoordelen van uitkomstmaten, zoals spiermassa, bij ouderen. Echter, de validiteit van formules voor zulke uitkomstmaten is nog niet vastgesteld. Er bestaat nog geen Standard Operating Procedure (SOP) voor echografie en relevante factoren die de validiteit beïnvloeden, zijn nog onbekend.
Doel: systematisch literatuuronderzoek naar relevante factoren die invloed hebben op de validiteit van echografie. Onderzoek betreft het meten van spierkarakteristieken (spiermassa, spiervolume, spiergrootte, spierdikte, spierkracht en spierkwaliteit) bij ouderen ≥65 jaar.
Methode: een systematische review die is uitgevoerd volgens de PRISMA-checklist voor
systematische reviews. In de databank PubMed is middels drie searchstrings naar geschikte literatuur gezocht. Het aantal resultaten is gescreend aan de hand van in- en exclusiecriteria: eerst zijn de titels en abstracts gescreend, daarna de gehele tekst. Met behulp van de “Effective Public Health Practice Project (EPHPP) Quality Assessment Tool for Quantitative Studies” is de methodologische kwaliteit bepaald.
Resultaten: in totaal zijn 56 onderzoeken geïncludeerd, waarvan zes onderzoeken omtrent
echografie specifiek betrekking hadden op ouderen ≥65 jaar. Vrijwel alle onderzoeken betroffen 2D echografie. Echografie van het bovenbeen is het frequentst uitgevoerd (n= 29) en van de
spierkarakteristieken was voornamelijk de spierdikte gemeten (n=45). Verschillende factoren hebben invloed op de validiteit van echografie tijdens het meten van de spierkarakteristieken. Echografie blijkt geschikt te zijn voor mensen met een ziekte en voor gezonde personen. Zeven onderzoeken benoemden een formule die de factoren leeftijd, geslacht en/of lichaamslengte incorporeert. Conclusie: echografie is een betrouwbare en valide meetmethode voor het meten van
spierkarakteristieken. De lichaamshouding van een persoon en welke (ervaren) onderzoeker de metingen uitvoert, zijn de belangrijkste factoren die mogelijk de validiteit beïnvloeden. Echter, zowel bij ouderen (≥65 jaar) als bij formules moeten de betrouwbaarheid en validiteit nog worden
vastgesteld.
4
INHOUDSOPGAVE
VOORWOORD ... 2 SAMENVATTING ... 3 INHOUDSOPGAVE ... 4 1. INLEIDING ... 5 2. METHODE ... 7 3. RESULTATEN ... 10 4. DISCUSSIE ... 17 5. CONCLUSIE ... 21 6. AANBEVELINGEN ... 22 LITERATUUR ... 24 BIJLAGEN ... 31Bijlage I Overzicht afkortingen ... 31
Bijlage II PRISMA ... 33
Bijlage III Kenmerken van de geïncludeerde onderzoeken ... 36
Bijlage IV Factoren ... 42
Bijlage V Effective Public Health Practice Project (EPHPP)... 48
5
1. INLEIDING
Wereldwijd neemt het aantal ouderen toe en in 2050 wordt geschat dat circa 400 miljoen mensen 80 jaar of ouder zijn (1). Gedurende het verouderingsproces verandert de lichaamssamenstelling. Afname in spiermassa en spierkracht leiden tot verminderd fysiek functioneren. Hierdoor neemt het risico op vallen en fracturen toe, waarbij tevens de kwaliteit van het leven daalt. Een adequate eiwitinname en lichaamsbeweging zijn belangrijk om spiermassa en spierkracht te behouden, dit geldt met name bij ouderen gedurende ziekenhuisopnames. Ondervoeding, sarcopenie, cachexie en kwetsbaarheid (‘frailty’) komen frequent voor. Deze syndromen worden allen gekenmerkt door verlies aan spiermassa en/of vetmassa (1-4).
Veranderingen in lichaamssamenstelling kunnen middels dual energy X-ray absorptiometry (DEXA), computed tomography (CT), magnetic resonance imaging (MRI), bioelectrical impedance analysis (BIA) en echografie worden gemeten. De gouden standaard voor het meten van spiermassa is MRI of CT. Een MRI-scan maakt gebruik van radiogolven in combinatie met een (sterk) magnetisch veld en bij een CT-scan wordt ioniserende straling (röntgenstraling) toegepast. De DEXA-scanner gebruikt eveneens röntgenstraling, maar deze straling is laag gedoseerd. Een BIA-meting berekent de vetvrije massa met behulp van wisselstroom. Toch is een BIA-meting, DEXA-meting, CT-scan of een MRI-scan niet altijd bruikbaar in de dagelijkse praktijk. Hoewel MRI-, CT- en DEXA-scans in ziekenhuizen worden toegepast, dient daarbij rekening te worden gehouden met hoge kosten en
fysieke/cognitieve beperkingen bij ouderen (1,5-8).
Een geschikt alternatief voor eerdergenoemde meetmethoden is echografie (1,3). Deze beeldvormende onderzoekstechniek bestaat sinds de jaren 60 van de vorige eeuw en wordt toegepast binnen de gezondheidszorg. Echografie vormt beelden met behulp van ultrageluid dat bestaat uit geluidsgolven met een zeer hoge frequentie (niet waarneembaar voor het menselijk gehoor). Vanuit een echograaf worden hoogfrequente geluidsgolven middels een transducer het lichaam ingezonden, weerkaatst en opgevangen. Ieder soort weefsel kaatst de geluidsgolven op een eigen wijze terug, waarbij de geleiding hiervan door het aanbrengen van gel op de huid goed verloopt. Vervolgens worden deze opgevangen geluidsgolven door de computer in een echobeeld omgezet (9-14).
De belangstelling voor echografie neemt toe en heeft zich verder ontwikkeld: M-mode, A-mode, B-mode (2D-echografie), 3D- echografie en 4D-echografie (10,15,16). Ook het project ProIntens wil zich verdiepen in echografie en vormt zo de aanleiding voor verder wetenschappelijk onderzoek. Het project maakt onderdeel uit van het lectoraat Voeding en Beweging aan de Hogeschool van Amsterdam. De doelgroep is oudere ziekenhuispatiënten (≥65 jaar) die ondervoed zijn, dit is een erkend zorgprobleem. Onderzoekers van dit project ontwikkelen daarom het Zorgpad Intensieve Diëtetiek (ZID) om het fysiek functioneren en de eiwitinname van oudere ziekenhuispatiënten te verbeteren. Hierbij ontstaat vanuit ProIntens de vraag om wetenschappelijk onderzoek te verrichten naar de toepasbaarheid van echografie binnen de beroepspraktijk.
Bekend is dat echografie mogelijk meer geschikt is voor het bepalen van de hoeveelheid spiermassa en/of het spiermassaverlies dan een BIA-meting, MRI-, CT- en DEXA-scan (1,8). Wellicht kan
echografie daarom belangrijk zijn bij het diagnosticeren van sarcopenie (1,8). Onderzoeken geven aan dat echografie de volgende voordelen heeft: eenvoudig, eenduidig, gemakkelijk (verplaatsbaar), goedkoop, snel, geen gebruik van ioniserende straling, reproduceerbaar/herhaalbaar en non-invasief. Bovendien is er geen risico en kan deze onderzoekstechniek zowel binnen als buiten ziekenhuizen worden toegepast. Echografie kan zo mogelijk als objectief screeningsinstrument worden ingezet om fysieke achteruitgang tijdens ziekenhuisopnames te monitoren of te voorkomen. Verder toont onderzoek aan dat echografie een valide en betrouwbare onderzoekstechniek is om de spiermassa en spiergrootte bij ouderen (in ziekenhuizen) te meten. De validiteit van formules om zulke uitkomstmaten te berekenen, is echter nog niet vastgesteld (1,3,8,15).
6 Ondanks genoemde voordelen van echografie is er, bij voorkeur op de langere termijn, meer
behoefte aan (evidence-based) onderzoek. Bovendien zijn conclusies met betrekking tot de
betrouwbaarheid op grotere spiergroepen gebaseerd, zoals de musculus quadriceps. Aannames voor kleinere spiergroepen vergen verder onderzoek (1,3,15). Factoren als houding en geslacht spelen wellicht een rol tijdens echografie, maar momenteel is het grootste probleem dat er nog geen Standard Operating Procedure (SOP) bestaat (1,3,8,17). Met name informatie over de scanpositie en het markeren van meetpunten ontbreekt. De validiteit en betrouwbaarheid van een Standard Operating Procedure voor echografie, ofwel een protocol hiervoor, is dan ook onbekend (1,8,15). Toch omschrijft één onderzoek, van Ticinesi et al., een protocol omtrent echografie met betrekking tot de vastus lateralis. Verder onderzoek naar (de validiteit van) dit protocol is echter gewenst (3,8,18).
Naar aanleiding van bovenstaande probleemstelling en de vraag vanuit ProIntens betreft de onderzoeksvraag voor deze systematische review:
“Welke factoren zijn relevant voor het meten van spierkarakteristieken (spiermassa, spiervolume, spiergrootte, spierdikte, spierkracht en spierkwaliteit) middels echografie bij ouderen (≥65 jaar) die bijdragen aan valide meetresultaten?”
Deelvragen ter ondersteuning van bovenstaande onderzoeksvraag zijn:
• Welke invloed heeft de factor lichaamshouding op de uitkomstmaten van echografie bij ouderen (≥65 jaar)?
• Welke factoren zijn van invloed op de variabiliteit van echografie bij ouderen (≥65 jaar) wanneer deze wordt uitgevoerd door verschillende onderzoekers?
• Welke overige factoren hebben invloed op de uitkomstmaten van echografie bij ouderen (≥65 jaar)?
• Welke formule kan voor echografie bij ouderen (≥65 jaar) worden gebruikt die de factoren leeftijd, geslacht en lichaamslengte incorporeert?
Het doel is om middels deze systematische review data te verzamelen voor de ontwikkeling van een Standard Operating Procedure (SOP) betreffende echografie voor ouderen (≥65 jaar) die toepasbaar is op het gehele werkveld binnen de gezondheidszorg. Verandering betreft lichaamssamenstelling kunnen zo eenduidig worden vastgesteld, waardoor (fysieke) achteruitgang vroegtijdig wordt voorkomen of erkend. Hierdoor kunnen passende voedings- en beweeginterventies, zowel tijdens ziekenhuisopnames als bij ontslag, worden verwezenlijkt. De Standard Operating Procedure en systematische review zijn aldus relevant voor verdere implementatie van echografie ter aanvulling op bestaande meetmethoden (3,8,15,18).
7
2. METHODE
Type onderzoekDe onderzoeksvraag is beantwoord door middel van een systematisch literatuuronderzoek. Het betrof daarom kwantitatief onderzoek. Deze vorm van onderzoek is gekozen om een systematische review te kunnen schrijven. Voor deze systematische review is de handleiding van Prisma gevolgd en deze onderzoeksmethode staat hoog in de ‘level of evidence’ lijst (19,20). Zie Bijlage II voor de uitwerking van PRISMA. Alleen wetenschappelijke literatuur is gebruikt/geraadpleegd. Deze literatuur is van 26 oktober 2019 t/m 5 november 2019 verzameld door in de databank PubMed te zoeken.
Zoekstrategie
Zowel Boleaanse operatoren (AND/OR/NOT) als trefwoorden zijn gebruikt om searchs strings te vormen. De operator ‘AND’ is met name gebruikt om zoekresultaten te verfijnen. Er zijn drie searchstrings gebruikt (Tabel 2) en twee filters toegepast: “Ages: Aged: 65+ years” en “Species: Humans”
Tabel 2 Search strings
Searchstring nummer Searchstring Aantal resultaten
Searchstring 1 (spiergroepen) (Ultrasound OR Ultrasonography) AND (elderly OR older*) AND (muscle mass OR muscle volume OR muscle size OR muscle thickness OR muscle quality) AND (validity OR reliability OR feasibility) AND
(quadriceps muscle OR rectus femoris OR vastus lateralis OR gastrocnemius medialis OR tibialis anterior OR upper arm OR biceps brachii OR forearm OR under arm OR triceps brachii)
157
Searchstring 2 (formule) (Ultrasound OR Ultrasonography) AND (elderly OR older*) AND (muscle mass OR muscle volume OR muscle size OR muscle thickness OR muscle quality) AND (validity OR reliability OR feasibility) AND (formula OR equation OR comparison)
46
Searchstring 3 (validiteit) (Ultrasound OR Ultrasonography) AND (elderly OR older*) AND (muscle mass OR muscle volume OR muscle size OR muscle thickness OR muscle quality) AND (validity OR reliability OR feasibility)
301
Identificatie en selectie van onderzoeken voor de literatuur betreft de systematische review Zie Figuur 1 voor het proces van in- en excluderen van wetenschappelijke artikelen. Via de referentielijsten van de geïncludeerde artikelen zijn nog twee wetenschappelijke artikelen, ofwel onderzoeken, gevonden en geïncludeerd.
Schrijven van de systematische review
In een stroomdiagram is per fase beschreven welke wetenschappelijke artikelen om welke redenen zijn geëxcludeerd. Alle onderzoeken die zijn geïncludeerd, staan in Bijlage III (Tabel 3) vermeld. In deze tabel zijn per artikel de belangrijkste gegevens genoteerd, ofwel de algemene kenmerken. Tabel 4, Bijlage IV, toont de bijbehorende factoren. Aan de hand van deze twee tabellen zijn de deelvragen gedeeltelijk beantwoord.
8 Figuur 1 In- en excluderen van wetenschappelijke artikelen
Artikelen gevonden met search strings in databanken
(n = 504)
Artikelen die over zijn nadat duplicaten zijn verwijderd (n = 301)
Overgebleven artikelen na scannen van titels en
abstract n = 76
Overgebleven artikelen na lezen hele tekst n = 54zen hele tekst n = 62
Geëxcludeerd (n = 225)
- Meetmethode anders dan echografie (n = 127) - Behandeling van ziekten (n = 51)
- Echografie anders gebruikt dan het meten voor de spierkarakteristieken (n = 22)
- Specifiek gericht op het ziektebeeld of de aandoening (n = 14)
- Niet gerelateerd aan ondervoeding en fysiek functioneren (n = 7)
- Alleen kadavers (n = 4)
Geëxcludeerd (n = 22)
- Echografie anders gebruikt dan het meten voor de spierkarakteristieken (n = 15)
- Specifiek gericht op het ziektebeeld of de aandoening (n = 4)
- Meetmethode anders dan echografie (n = 1) - Niet gerelateerd aan ondervoeding en fysiek
functioneren (n = 1)
- Mogelijke factoren niet vermeld (n = 1)
Artikelen gevonden via andere
informatiebronnen n = 2
9 Potentiële studies zijn gevonden door te zoeken in de database PubMed. Deze database is voor het laatst bezocht op 5 november 2019. De titels en abstracts van alle gevonden artikelen zijn gelezen. Deze titels en abstracts zijn aan de hand van de volgende in- en exclusiecriteria beoordeeld (Tabel 5): Tabel 5 Inclusie- en exclusiecriteria
Selectiecriteria Inclusiecriteria Exclusiecriteria
Populatie Ouderen ≥65 jaar Dierenstudies
Alle voedingsstatussen (goed gevoed of ondervoed)
Ontwikkelingslanden Alle settings, zoals ziekenhuis
en thuis
Overige Engels of Nederlands
geschreven
Talen anders dan Engels of Nederlands
Echografie
Alle artikelen zijn in één van de volgende drie groepen geplaatst: includeren, excluderen of twijfel. Dit is gedaan door twee auteurs die dat onafhankelijk van elkaar hebben beoordeeld. Eén op de tien van deze artikelen is door allebei de auteurs beoordeeld om zo te kunnen zien of de in- en
exclusiecriteria duidelijk zijn. Het is belangrijk om te cross checken, want dit zorgt voor een kleinere kans op interpretatiefouten (21). De artikelen die in de ‘twijfel lijst’ staan, zijn nog een keer
beoordeeld door de andere auteur.
Alle artikelen die in de groep includeren staan, zijn door één van de twee auteurs in zijn geheel gelezen. Aan de hand van de gehele tekst is toen nogmaals besloten of het artikel geïncludeerd of geëxcludeerd moest worden. De overgebleven artikelen zijn voor de systematische review gebruikt. Aanvullend op deze methode is,bij geïncludeerde artikelen, in de referentielijst naar artikelen gekeken. Deze twee artikelen zijn ook beoordeeld aan de hand van de in- en exclusiecriteria en eventueel toegevoegd aan de literatuur die voor de systematische review wordt gebruikt.
Kwaliteitsbeoordeling
Om de kwaliteit van de artikelen te beoordelen, is gebruik gemaakt van de volgende checklist: Effective Public Health Practice Project (EPHPP) Quality Assessment Tool for Quantitative Studies. De artikelen zijn beoordeeld op selectie bias, de onderzoeksmethode, confounders, ‘’blinding’’,
verzamelingsmethoden data, terugtrekking/uitval van de deelnemers, interventie en analyse. Er zijn drie mogelijke uitkomsten: score 1 (sterk), 2 (matig), 3 (zwak). Zie verder Bijlage V en Tabel 6 voor de uitwerking van de EPHPP-checklist.
10
3. RESULTATEN
Figuur 1 toont het proces van in- en excluderen van de wetenschappelijke artikelen. Na het screenen van de titels en abstracts zijn er 76 artikelen overgebleven, waarvan de gehele tekst is beoordeeld. Van dit aantal zijn er uiteindelijk 54 artikelen overgebleven die zijn meegenomen in deze
systematische review. Twee artikelen zijn via andere informatiebronnen gevonden, waardoor in het totaal 56 onderzoeken zijn geïncludeerd.
Kenmerken geïncludeerde onderzoeken
In Bijlage III staan de kenmerken van de geïncludeerde onderzoeken vermeld. De geïncludeerde onderzoeken zijn gepubliceerd tussen 1996 en 2019. Het aantal deelnemers varieerde van 6 tot 311. Verder gingen zes onderzoeken specifiek over ouderen ≥65 jaar (22-27). Vrijwel alle onderzoeken betroffen 2D echografie, waarbij deze tevens waren ingedeeld in shear Wave Elastography (SWE) (28-31), sonoelastography (32) en acoustic radiation force impulse shear wave velocity (ARFI-SWV)/texture analysis (33). Slechts drie onderzoeken gingen over of verwezen naar 3D echografie (1,25,34). In 23 onderzoeken werd (2D) echografie vergeleken met één of meerdere van de volgende meetmethoden: DEXA (1,35-40), MRI (1,24,25,28,29,34,39,41-44), CT (1,27,39,41,45-47), BIA (45,48), MyotonPRO (49), handknijpkrachtmeter (50) of andere vormen dan 2D echografie (25).
Spieren en spiergroepen
Van de 56 onderzoeken zijn in 29 onderzoeken de spieren en spiergroepen gemeten die tot het bovenbeen behoorden. Voor wat betreft de m. quadriceps femoris waren de m. vastus lateralis (n=8) (1,18,23,24,49,51-53) en de m. rectus femoris (n= 16) (1,25-27,34,42,45-49,51,53-56) het meest gemeten. In zeven onderzoeken werden geen specifieke spieren en/of spiergroepen benoemd of stond slechts ‘(anterior/posterior) bovenbeen’ vermeld (37,38,40,41,57-59). Verder gingen veertien onderzoeken over het onderbeen (1,30,32,37,38,40,41,49,50,52,58,60-62), negen onderzoeken over de bovenarm (1,31,37,38,57,58,61,63,64) en acht onderzoeken over de onderarm(1,35-38,41,57,58). Er waren 23 onderzoeken die de spieren en spiergroepen hadden gemeten van ‘overige’
lichaamsdelen. Hieronder vielen de abdomen, lumbar multifidus (MF), rotator cuff, voet, romp, musculus temporalis, gluteus medius/minimus, gezichtsspieren en het middenrif
(1,22,28,29,33,37,38,43,44,50,57,58,61,62,65-73). Spierkarakteristieken
Van de spierkarakteristieken is voornamelijk de spierdikte gemeten (n=45). De spierdikte ‘muscle thickness’ (MT) werd in onderzoeken gedefinieerd als de afstand tussen de diepe en oppervlakkige aponeurose (18,23). Afbeelding 1 geeft aan hoe de spierdikte (MT), fascicle length (FL), en pennation angle (PA) bij de vastus lateralis worden gemeten. In elf onderzoeken waren, eventueel inclusief de spierdikte, andere spierkarakteristieken gemeten: twee onderzoeken gingen over spierkracht (25,56), drie over spiergrootte (1,25,69), vier over spiermassa (1,23,39,58), zes over spiervolume
(1,25,34,41,42,45) en zes over spierkwaliteit (28-30,33,39,47). Tot de overige uitkomstmaten behoorden de volgende parameters (n=35): diameter van de spier, cross-sectional area (CSA), pennation angle (PA), fascicle length (FL), appendicular lean soft tissue mass (aLM), total muscle mass (TMM), lean soft tissue mass (LM), aLM-minus-FFATappendicular (aLM zonder fat-free adipose tissue), lean tissue mass (LTM), muscle shear modulus (MSM), elastic modulus (E), echo intensity (EI), shear wave velocity (SWV), ‘fatty degeneration’ (vervetting van de spieren) en shear (elastic)
modulus (µ). Hiervan zijn CSA (n= 15) (1,24,25,27,41,43,45,53,55,56,65,72-75) en PA (n = 8) (23,30,32,52,54,55,60,74) het meest gemeten.
11 Afbeelding 1 Echografie van de vastus lateralis (lineaire transducer 3.5-5 MHz): spierdikte (MT), fascicle length (FL), pennation angle (PA) (18)
Betrouwbaarheid en validiteit
In onderzoeken waren verschillende maten gebruikt voor het beoordelen van de betrouwbaarheid en validiteit. Voor de betrouwbaarheid was de intraclass correlation coefficient (in Bijlage III: ‘ICC (intra)’)hetmeestgebruikt (n=40). Tien onderzoeken gaven aan hoe de ICC werd geïnterpreteerd, waarbij de interpretatie over het algemeen als volgt was: < 0.00-0.40 slecht/onbetrouwbaar, 0.41-0.60 lage betrouwbaarheid/matig, 0.61-0.90 goed, > 0.9 excellent (26,30,43,50,51,55,60,61,65,68). Slechts zeven onderzoeken benoemden eveneens het bijbehorende 95% confidence interval (CI) (22,26,29,46,51,63,67). Verder benoemden achttien onderzoeken de inter-rater correlation coefficient (in Bijlage III: ‘ICC (inter)’) (1,26,29,34,48-51,53,55,60,61,63,64,67,70,71,73) en twaalf onderzoeken de standard error of measurement (SEM) (26,30,31,35-38,55,61,65,68,73). In drie onderzoeken werd de coefficient of variation (CV) benoemd (22,30,32), waarbij in één van de onderzoeken stond aangegeven dat een bovengrens van 10% acceptabel was (30).
De validiteit was voornamelijk aangegeven middels de r (correlatiecoëfficiënt) (1,22,25,35-38,40,42) en R2 (r2, determinatiecoëfficiënt) (35-38,40,42). Met behulp van de Bland-Altman plot werd onder andere aangegeven of er sprake was van een systematische fout (bias). In vijf onderzoeken waren de betrouwbaarheid en validiteit niet onderzocht of onbekend (23,39,45,62,74).
Methodologische kwaliteit
Vijftig onderzoeken waren middels de “Effective Public Health Practice Project (EPHPP) Quality Assessment Tool for Quantitative Studies” beoordeeld (Bijlage V) (76,77). Van zes onderzoeken is de kwaliteit niet beoordeeld: systematische review (n = 2)(1,41), review (n=3) (39,45,75),
paper/protocol (n=1) (74). Alle onderzoeken zijn met een totaalscore van ‘3 (zwak)’ beoordeeld. Slechts één onderzoek had een totaalscore van ‘2 (matig)’.
Factoren
Lichaamshouding
In de meeste onderzoeken over echografie moesten de deelnemers liggen (n=33): met name in de ‘supine position’/rugligging (n= 26)(23,24,26,27,30,33,34,44,46,49,50,52,53,55,56,58-60,63,64,67,71-74,78) en de ‘prone position’/buikligging(n=9) (30,32,43,52,65,68-70,73). Vier onderzoeken
rapporteerden een (half) zittende houding (29,48,53,61) en zeven onderzoeken een staande houding (35-38,40,42,47). In twaalf onderzoeken werd de houding, met betrekking tot enkele of alle
lichaamsdelen, niet benoemd (1,25,28,39,41,45,57,62,65,66,69,75). Verder dienden de deelnemers zich in 21 onderzoeken te ontspannen en/of bleven zij rustig liggen, zitten of staan tijdens de meting (23,24,26,27,29,31,36-38,40,42,46,47,49,55,56,59,60,70,72,74). In vijf onderzoeken werd specifiek benoemd dat de positie niet mocht wijzigen of dat de deelnemer niet mocht bewegen tijdens de meting (51,63,64,68,74).
12 Doordat het onderzoek van English CK et al. werd uitgevoerd bij patiënten in het ziekenhuis was ervoor gekozen om de metingen liggend op bed te doen. Wanneer patiënten deze houding konden aannemen, ging de voorkeur uit naar een zo veel mogelijk gestandaardiseerde houding (58). Bij een ander onderzoek moesten de geteste personen minimaal 20 minuten op de rug liggen voordat de metingen werden uitgevoerd. Dit is gedaan, omdat de onderzoekers ervoor wilden zorgen dat de vochtverdeling in het lichaam zo optimaal mogelijk was (24). Bovendien is de mate van ontspanning een belangrijke factor die de betrouwbaarheid van metingen mogelijk vermindert. Deze factor kan eveneens per dag variëren (31).
Als er een spier in de arm werd gemeten, moest de onderzochte persoon soms staan (35-38) of liggen (58,63,64). Bij onderzoeken van het bovenbeen zijn er verschillende posities gebruikt,
waaronder de rugligging (23,24,26,27,34,42,46,49,50,52,53,55,56,59,74,78), staand (37,38,40,47) en (half)zittend (48,53). De spieren in het onderbeen zijn in de rugligging (30,60) en buikligging (30,32) gemeten. Verder was de lumbale musculus multifidus (MF) bij de deelnemers in een liggende houding gemeten (65,68-70,73). Wel werd aangegeven dat de ‘prone position/buikligging’ wellicht een moeilijke positie of houding voor ouderen is (73). Tevens was benoemd dat de buikligging kon leiden tot contractie van de m. triceps surae en op die manier mogelijk de betrouwbaarheid van de meting (shear elastic modulus (μ)) heeft beïnvloed (30).
Vergelijkbaar kon de shear elastic modulus in de rugligging met betrekking tot de m. tibialis anterior variëren: patiënten met spasticiteit konden hun spieren moeilijk blijven ontspannen wanneer hun voeten ‘vrij/los’ op tafel lagen (30). Bovendien stond vermeld dat de shear elastic modulus van de m. gastrocnemius medialis exponentieel toeneemt bij het positioneren van de enkel in een hoek. Dit verklaart mogelijk waarom een klein verschil van enkele graden in deze hoek tot een grote variatie van de shear elastic modulus kan leiden (30).
De variabiliteit van echografie bij verschillende onderzoekers Onderzoekers
In achttien artikelen staat beschreven hoeveel onderzoekers de metingen hebben uitgevoerd. In zes onderzoeken heeft één ervaren onderzoeker alle metingen gedaan (26,28,34,46,47,58). In vier onderzoeken waren de onderzoekers getraind om de metingen uit te kunnen voeren (44,69,70,73). In twee onderzoeken is één onderzoeker getraind om alle metingen te doen (50,59). Twee
onderzoeken beschrijven dat er twee onderzoekers waren die gemeten hebben (52,53). Eén
onderzoek beschreef dat vijf onderzoekers metingen hebben gedaan: een ervaren onderzoeker, een minder ervaren en drie onervaren onderzoekers. Volgens de onderzoekers was de intra observer reliability erg hoog, omdat de waardes tussen de 0.996 en 0.998 lagen (64). Eén onderzoek beschreef dat één ervaren onderzoeker de andere onervaren onderzoeker heeft getraind (67). Een ander onderzoek beschreef ook een ervaren en een onervaren onderzoeker, de onervaren onderzoeker had één maand training gehad voor het onderzoek begon (61). Ten slotte beschreef één onderzoek dat zes verschillende onderzoekers de metingen hebben uitgevoerd (24).
Druk
In 32 artikelen is beschreven dat de hoeveelheid druk die op de transducer wordt uitgeoefend, invloed heeft op de uitkomst van metingen. 25 artikelen beschrijven dat er minimale druk is uitgeoefend (22,24,25,27,28,31-33,35-38,42,46,50,54-62,72). In het artikel van Patak S et al. staat beschreven dat de druk werd geminimaliseerd om op die manier vervormde metingen en
onderschatting van de spierdikte te voorkomen (61). In één artikel staat dat er lichte druk werd uitgeoefend (70). Twee artikelen omschreven de hoeveelheid druk als ‘voldoende’ (63,64). Eén onderzoek beschreef dat er maximale druk werd uitgeoefend om een onderschatting van de hoeveelheid spiermassaverlies te voorkomen dat gerelateerd is aan oedeem (51).
13 Verder werd in één artikel omschreven dat overmatige druk werd voorkomen door een royale hoeveelheid gel te gebruiken (74). Twee artikelen beschreven dat de factor druk van invloed is op de uitkomstmaten, maar er werd niet gespecificeerd hoeveel druk er was toegepast in die onderzoeken (39,68).
Plaatsing transducer
In 31 artikelen was de plaatsing van de transducer tijdens het onderzoek beschreven. Van dit aantal werd de transducer in 24 artikelen loodrecht op de huid geplaatst
(1,23-25,27,29,42,46-48,50,51,56,57,59,60,62-64,66,72-74). In zeven artikelen is beschreven dat de transducer
transversaal (dwars op de lengte richting) op de huid was geplaatst (22,25,27,32,65,67). In het artikel van Pathak S et al. werd beschreven dat bij het meten van de tibialis anterior de transducer loodrecht op de huid was geplaatst. Bij het meten van het hemidiafragma werd de transducer sagittaal (in de lengte richting) op de huid geplaatst (61). In het onderzoek van Silva CRS werd de transducer transversaal geplaatst bij het meten van de spierdikte en de CSA. Om de Pennation Angle (PA) te meten was de transducer longitudinaal geplaatst (55). Verder werd de transducer volgens twee onderzoeken in een kleine hoek gehouden (54,69). In het onderzoek van Ema R et al. zijn de spieren in het bovenbeen gemeten, terwijl bij het onderzoek van Sions JM et al. de rugspier werd gemeten. Overige factoren
Intramusculair vet
Intramusculair vet kan niet met echografie worden gemeten (26). De echo intensity (EI) is wel geschikt om intramusculair vet te kunnen bepalen. Intramusculair vet is dus van invloed op de waardes die gemeten worden met de EI (18,47). Bij het meten van de cross-sectional area (CSA) moet er wel rekening gehouden worden met het feit dat spiermassa en intramusculair vet gezamenlijk zijn gemeten (70).
Mogelijke doelgroep
Echografie blijkt geschikt te zijn voor zowel zieke mensen (met bijvoorbeeld hartproblemen, COPD of na een beroerte) als gezonde mensen. Het kan wel uitdagender zijn om echografie in een klinische setting toe te passen, omdat botten en spieren minder goed te definiëren zijn. Grote spieren zijn gemakkelijker te meten dan kleine spieren, waardoor de ICC bij kleinere spieren vaak lager is. Dit komt mogelijk door een lagere resolutie (1). Verder kan de aanwezigheid van spasticiteit de resultaten, van een meting met betrekking tot de spierdikte, beïnvloeden. Spasticiteit kan namelijk de pennation angle (PA) van spiervezels veranderen (78). Voor wat betreft onderzoek naar
echografie bij patiënten met ALS is gebleken dat bepaalde referentiepunten moeilijker te visualiseren zijn (bijvoorbeeld de biceps brachialis), vanwege een verhoogde echogeniciteit en het verlies van heterogeniteit bij echografie (61).
Gel
In vijftien wetenschappelijke artikelen staat beschreven hoe er met gel is gewerkt. In 8 onderzoeken stond beschreven dat er een royale hoeveelheid gel was gebruikt (27,30,31,46,48,56,59,74). Dit is gedaan om de hoeveelheid druk van de transducer zo veel mogelijk te minimaliseren,
beeldvervorming te beperken of om direct contact tussen de transducer en de huid te voorkomen (22,48,59). Eén onderzoek heeft beschreven dat er voldoende gel is gebruikt (22) en één onderzoek beschreef dat er een dunne laag gel werd aangebracht (50). In vijf onderzoeken is beschreven dat de gel op de transducer werd gedaan (36-38,42,47).
Samentrekking van de spieren
Er zijn meerdere factoren die invloed hebben op de verandering van de spierdikte en dus ook op het meten van de spierdikte. Wanneer een spier wordt aangespannen, heeft dit invloed op de spierdikte. De mate waarin dit gebeurt, kan voor verschillende meetresultaten zorgen (65).
14 Oedeem
Oedeem is een belangrijke factor, omdat deze invloed kan hebben op het interpreteren van de vetinfiltratie tijdens shear Wave Elastography (SWE) (29). Uit een ander onderzoek is gebleken dat de afname van de spierdikte vaak afhankelijk is van het spiermassavolume, de hoeveelheid
intramusculair vet of de aanwezigheid van oedeem (78). In het onderzoek van Pardo et al. zijn bij patiënten met nierfunctie vervangende therapie geen metingen uitgevoerd in verband met eventuele vocht verschuivingen (51).
Formules
In zeven onderzoeken werd een formule voor echografie benoemd die de factoren leeftijd, geslacht en/of lichaamslengte incorporeert (Tabel 7). Overige formules die deze factoren niet hadden meegenomen, maar wel waren gebruikt ter ondersteuning van de spierkarakteristieken, staan in Bijlage VI (Tabel 8) vermeld.
Tabel 7 Overzicht formules
Onderzoek Formule Abe T et al. (35-38) Leeftijd: 60-79 jaar (36) Leeftijd: 50-79 jaar (35) Leeftijd: 50-76 jaar (38) Leeftijd: 50–78 jaar (37)
aLM = 4.89 x MT-ulna (cm) x body height (m) – 9.15 Appendicular FFAT (kg) = 0.392 X AT-forearm (cm) + 0.472 X sex (men = 1, women = 2) + 0.077 X BMI (kg/m2) + 0.867 X Ht (m) – 3.01 TMM (kg) = 0.641 X 9 MT (cm) X Ht (m)- 12.087 (Men) TMM (kg) = 0.594 X 9 MT (cm) X Ht (m) - 11.320 (Women) Nakatani M et al. (42) leeftijd: 51-77 jaar QFMV (cm3) = (sex × 267.7) + (MT* × 249.3) + (thigh length* × 41.1) - 1663.7 (sex: man = 1, woman = 0) * ‘MT’ en ‘thigh length’ in cm.
Nijholt W et al. (1)
Leeftijd (gemiddelde ± standaarddeviatie): 62.1 ± 8.6 jaar (mannen), 66.3 ± 5.9 jaar (vrouwen) Leeftijd (gemiddelde ± standaarddeviatie): 64.8 ± 7.2 jaar
Leeftijd (gemiddelde ± standaarddeviatie): 64.8 ± 7.2 jaar
Leg muscle mass = 0.01464 × (MTsum × length of segment) - 2.767)
Muscle mass = (sex (female = 0, male = 1) × 7.217) + (MTthigh anterior × 1.985) + (MTthigh posterior × 2.355) + (MTlower leg anterior × 3.633) + (MTlower leg posterior × 2.670) - 6.759
Muscle mass = (sex (female = 0,male = 1) × 5.233) + ((MT × LL)upper arm anterior × 0.006630) + ((MT × LL)thigh anterior × 0.05153) +((MT ×LL)thigh
posterior×0.05579) +((MT×LL)lower leg posterior × 0.07097) + 1.774)
Takai Y et al. (40) Leeftijd: 52-78 jaar
Leg LTM (kg) = 0.01464 × (MTSUM×L) (cm2) - 2.767 aLM = appendicular lean soft tissue mass, MT = spierdikte, Appendicular FFAT = appendicular fat-free adipose tissue, AT = (subcutaneous) adipose tissue thickness, BMI = body mass index, Ht = height, TMM = total muscle mass, QFMV= muscle volume of the quadriceps femoris, LL = limb length, LTM = lean tissue mass, L = length of the segment.
15 In de onderzoeken van Abe T et al. was met behulp van een formule de appendicular lean soft tissue mass (aLM) berekend om leeftijdgerelateerdeveranderingen omtrent spiermassa(verlies) te
beoordelen (35-38). Om de werkelijke hoeveelheid aan spiermassa te bepalen, is eveneens rekening gehouden met ‘appendicular fat-free adipose tissue’ (appendicular FFAT). Deze component maakt namelijk voor 15% onderdeel uit van het totale vetweefsel en wordt meegerekend tijdens het meten van de aLM met behulp van de gouden standaard (dual energy X-ray absorptiometry): ‘aLM gemeten’ (35-38). De aLM is daarom berekend door deze te corrigeren voor fat-free adipose tissue (FFAT): aLM-minus-FFATappendiculair. Op deze manier is rekening gehouden met de hoeveelheid
lichaamsvet die per individu kan variëren (vooral essentieel bij individuen met veel lichaamsvet). De precisie van de formule voor het berekenen van de aLM was vastgesteld, inclusief de total error (total error = 1.38 kg) (35,36). Het significantieniveau () was overigens in alle onderzoeken 5% (P < 0.05) (35-38).
Middels echografie werd op negen plaatsen van het lichaam de ‘muscle thickness (MT)’ (spierdikte) bepaald (35-38). Significante correlaties werden waargenomen tussen de gemeten aLM met behulp van DEXA en de gemeten spierdikte middels echografie (p < 0.05). Hierbij was de sterkste correlatie gevonden tussen de aLM en echografie van de onderarm (ulna) (r = 0.936). Dit onderzoek benoemde daarom dat ‘ultrasound MT’ en ‘MT x height’ geschikt waren om de aLM te schatten (38). Verder was, in een ander onderzoek, de correlatie onderzocht tussen de gemeten aLM (DEXA) en de
geschatte ‘total skeletal muscle mass (TMM)’ (formule omtrent echografie) voor zowel mannen (R2 = 0.854, total error = 1.67) als vrouwen (R2 = 0.816, total error =1.98) (37). De Bland-Altman plot toonde geen bias aan bij Kaukasische volwassenen/ouderen (37,38).
De spierdikte van de onderarm (‘MT-ulna’) werd als volgt bepaald: 30% proximaal tussen de processus styloideus ulnae en de kop van de radius. Vervolgens was de MT-ulna gedefinieerd als de afstand tussen de grensvlakken ‘subcutaan vetweefsel-spier’ en ‘spier-bot’. Deze uitkomstmaat is in de formule voor aLM gecombineerd met de lichaamslengte: ‘aLM geschat’ (36). De resultaten voor ‘aLM geschat’ toonden bovendien geen verschil tussen mannen en vrouwen aan (38). Voor het bepalen van de validiteit zijn ‘aLM geschat’ en ‘aLM gemeten’ met elkaar vergeleken. Er was een sterke correlatie tussen de gemeten aLM (DEXA) en de geschatte aLM (echografie) (r 0.910, P<.001)(36). Volgens de Bland-Altman plot was er geen sprake van bias.
Voor het berekenen en schatten van de appendicular FFAT werd de dikte van het subcutane vetweefsel omtrent de onderarm eveneens middels echografie bepaald. Er was sprake van een significantie correlatie tussen de gemeten appendicular FFAT (DEXA) en de geschatte appendicular FFAT (echografie) (r 0.880, P<.001). Deze vergelijking bevatte wel een systematische fout (bias). Daarentegen gaf de Bland-Altman plot geen bias aan voor wat betreft het schatten van de aLM-minus-FFATappendicular. Er was geen significant verschil tussen de gemeten (DEXA: 15.18 [SD 3.79] kg) en geschatte (echografie: 15.95 [SD 3.83] kg) aLM-minus-FFATappendiculair. Er was sprake van een sterke correlatie tussen de gemeten en geschatte aLM-minus-FFATappendiculair (r = 0.935, P<.001) (36).
In het onderzoek van Takai Y et al. werd echografie van de onderste ledematen uitgevoerd voor het schatten van ‘leg skeletal muscle mass (SM)’. Hiervoor was de spierdikte op vier plaatsen gemeten (MTSUM: spierdikte van het bovenbeen (anterior en posterior) en onderbeen (anterior en posterior)) en werd de ‘bone-free lean tissue mass (LTM)’ van het rechterbeen bepaald. De LTM was een representatieve variabele voor het beoordelen van SM, waarbij DEXA als referentiemethode is gebruikt. Voor de formule omtrent LTM waren de R2 (0.958) en standard error of the estimate (SEE) (0.3 kg, %SEE = 4.3%) bepaald. Er was geen significant verschil tussen ‘LTM geschat’ (echografie) (7.0 ± 1.7 kg) en ‘LTM gemeten’ (DEXA) (7.0 ± 1.7 kg).
16 Significantie werd aangegeven met P< 0.05. De Bland-Altman plot toonde geen systematische fout aan. Volgens de resultaten van dit onderzoek waren de metingen (echografie) met betrekking tot de spierdikte daarom zeer geschikt voor het schatten van ‘leg SM’ (40).
Verder werden in de systematische review van Nijholt W et al. drie formules, afkomstig van twee onderzoeken, benoemd om de spiermassa te berekenen. De spiermassa werd voorspeld met behulp van de spierdikte die gemeten was middels echografie. Er was één formule die specifiek ging over het berekenen van de hoeveelheid spiermassa in het been. De validiteit was goed in vergelijking met DEXA (r2 = 0.96) (zie eerdergenoemde formule hierboven van Takai Y et al (40)). De overige twee formules die de hoeveelheid spiermassa berekenden, waren eveneens valide (r2 = 0.929, r2 = 0.955). Bovendien was de kwaliteit van alle formules als ‘goed’ beoordeeld, omdat in beide onderzoeken een goede steekproef (beiden n= 77) en passende statistische analyse is gebruikt. De referentiemethode (DEXA) voor het beoordelen van de spiermassa is als ‘acceptabel/redelijk’ beschouwd (1).
De ontwikkelde formule in het onderzoek van Nakatani M et al. was geschikt en valide voor het schatten van ‘muscle volume of the quadriceps femoris’ (QFMV) (r2= 0.888, SEE = 124.4 cm3 (12.0 %)) (42). Deze formule geldt voor ouderen en volwassenen van middelbare leeftijd, omdat rekening is gehouden met de factor leeftijd en eventueel (bijkomende) veranderingen omtrent het
vet-/bindweefsel. Verder was er een significante correlatie tussen (MRI gemeten) QFMV en de volgende factoren: geslacht, de spierdikte en lengte van het bovenbeen (r = 0.840, r = 0.838 en r= 0.762. P< 0.01). Deze factoren droegen voor respectievelijk 31.9, 37.2 en 19.7% bij aan de geschatte QFMV. Het is echter onduidelijk of de formule geschikt is voor het beoordelen van veranderingen op de lange termijn (42).
17
4. DISCUSSIE
De belangrijkste bevinding uit deze systematische review is dat echografie een valide meetmethode is voor het meten van spierkarakteristieken. De lichaamshouding van een persoon en welke (ervaren) onderzoeker de metingen uitvoert, zijn de belangrijkste factoren die de validiteit kunnen
beïnvloeden. Bestaande onderzoeken hebben met name de spieren en spiergroepen gemeten die tot het bovenbeen behoren. Verder is van de spierkarakteristieken voornamelijk de spierdikte gemeten. Zes onderzoeken gaan specifiek over ouderen ≥65 jaar. Echter, de betrouwbaarheid en validiteit bij deze doelgroep moeten nog worden vastgesteld.
Interne validiteit Sterke punten
Het onderzoeksdesign betreft een systematische review. Deze methode van systematisch
literatuuronderzoek heeft als doel om de bevindingen van afzonderlijke onderzoeken te beoordelen, waardoor dit een totaaloverzicht geeft van onderzoeken op een bepaald (vak)gebied (19). Binnen de gezondheidszorg dienen adviezen en besluiten wetenschappelijk onderbouwd te zijn
(evidence‑based), maar is de tijd schaars. Artsen of andere professionals hebben geen tijd voor het kritisch beoordelen van de grote hoeveelheid aan originele wetenschappelijke artikelen en kunnen daardoor onvoldoende/geen bewijsmateriaal verzamelen. Actueel bewijsmateriaal is daarom afkomstig van goede en overzichtelijke (systematische) reviews of richtlijnen die de
wetenschappelijke literatuur meer toegankelijk maken (79).
De onderzoeksmethode dient correct te worden verantwoord: criteria en zoektermen staan vermeld voor wat betreft het in- en excluderen van onderzoeken (19,80). Diverse richtlijnen zijn opgesteld om de uitvoering van een systematische review te standaardiseren, zodat eveneens bias (systematische meetfouten) en/of random errors (toevallige meetfouten) worden voorkomen of verminderd. Deze standaardisatie maakt de (huidige) systematische review meer valide, omdat systematische
meetfouten van invloed zijn op de validiteit. Verder hebben toevallige fouten betrekking op de betrouwbaarheid van een onderzoek (81,82). Deze huidige systematische review is geschreven middels de evidence-based richtlijnen van PRISMA die de kwaliteit van dit onderzoek zo vergroot (83). De geïncludeerde onderzoeken zijn beoordeeld door twee onafhankelijke auteurs met behulp van de “Effective Public Health Practice Project (EPHPP) Quality Assessment Tool for Quantitative Studies” (77). Hierdoor is deze systematische review betrouwbaar, reproduceerbaar en (goed) bruikbaar (19,79).
Een ander sterk punt van deze systematische review is de onderzoeksmethode. Drie search strings waren opgesteld, maar uiteindelijk bleef er één search string over. Deze overgebleven search string omvat alle relevante wetenschappelijke onderzoeken die eveneens met de ‘verwijderde’ search strings in de databank PubMed te vinden zijn. De checklist (EPHPP) en cross checks dragen bij aan het bepalen van de relevantie met betrekking tot de wetenschappelijke literatuur. Zo is één op de tien van de wetenschappelijke onderzoeken door beide auteurs beoordeeld, waardoor eenduidigheid met betrekking tot de in- en exclusiecriteria wordt bevorderd. Tevens wordt door de additionele indeling van geëxcludeerde onderzoeken in subgroepen het proces betreffende het in- en excluderen bevorderd en (nogmaals) ‘gecheckt’. Verder zorgt het includeren van andere systematische reviews ervoor dat een vergelijking met de huidige systematische review mogelijk is.
Zwakke punten
Het aantal geïncludeerde onderzoeken in deze systematische review is wellicht groter dan benodigd. In totaal zijn namelijk 56 onderzoeken geïncludeerd en slecht zes onderzoeken gaan uitsluitend over ouderen (≥65 jaar), waardoor dit niet exact overeenkomt met één van de exclusiecriteria. Eveneens kan dit van invloed zijn op het beantwoorden van de onderzoeksvraag. Toch is het aantal
geïncludeerde onderzoeken niet tot zes beperkt. Onderzoeken vermelden namelijk vaak het gemiddelde of de spreidingsbreedte omtrent de leeftijd van de doelgroep.
18 Hierdoor kunnen resultaten met betrekking tot sommige individuen alsnog van toepassing zijn op de onderzoeksvraag. Bovendien kan specifieke informatie over ouderen gemakkelijker worden
opgemerkt of verklaard, omdat mogelijke verschillen tussen ouderen en volwassenen/jongeren worden benoemd. Wanneer deze ‘additionele’ geïncludeerde onderzoeken worden geëxcludeerd, zouden relevante of aanvullende gegevens wellicht ontbreken. Daarbij benoemen onderzoeken dat verder onderzoek omtrent echografie gewenst is, gezien de huidige discrepantie (4).
Hoewel een groot aantal onderzoeken is geïncludeerd, is de methodologische kwaliteit van deze onderzoeken ‘zwak’: slechts één onderzoek heeft volgens de “Effective Public Health Practice Project (EPHPP) Quality Assessment Tool for Quantitative Studies” een totaalscore van ‘2 (matig)’ (66). Dit onderzoek scoort namelijk alleen op het onderdeel ‘Blinding’ zwak. Alle overige onderzoeken zijn met een totaalscore ‘3 (zwak)’ beoordeeld, omdat deze op minimaal twee van de zes onderdelen eveneens ‘zwak’ scoorden. Dit is voornamelijk te verklaren vanuit de onderdelen
onderzoeksmethode (met name cross-sectioneel of onbekend), blinding (zowel deelnemers als onderzoekers waren op de hoogte van de onderzoeksopzet) en ‘confounders’ (onbekend of niet van toepassing wegens de onderzoeksmethode). Zes onderzoeken zijn niet beoordeeld middels de EPHPP en voor deze onderzoeken zijn geen andere checklisten gebruikt. In deze gevallen konden vele vragen niet worden beantwoord, omdat de checklist te specifiek was in combinatie met de onderzoeksopzet. Daarnaast hadden beide auteurs beperkte ervaring met het beoordelen van wetenschappelijke artikelen, waardoor het verschil in interpretatie mogelijk groot is en dit van invloed kan zijn op de uitkomsten. Dit verschil is echter niet gemeten, waardoor de ‘Final decision of both reviewers’ van de geïncludeerde onderzoeken onbekend is. Ondanks benoemde
tekortkomingen voor wat betreft de methodologische kwaliteit, zijn de geïncludeerde onderzoeken wel relevant. Enkele vragen van de checklist zijn wellicht verschillend geïnterpreteerd, maar dit was niet van invloed op de totaalscore: deze bleef ‘zwak’. Bovendien is de totaalscore ‘zwak’ geen reden om onderzoeken te excluderen. Zo kan de methodologische kwaliteit van een cross-sectioneel onderzoek namelijk ‘zwak’ zijn, maar wel mogelijke factoren benoemen die aansluitend zijn op de onderzoeksvraag. Omgekeerd kan de methodologische kwaliteit van een RCT ‘sterk’ zijn, maar wordt de meetmethode bijvoorbeeld beknopt omschreven en is de invloed van factoren niet benoemd. Ongeacht de totaalscore kunnen gegevens daarom alsnog belangrijk zijn voor (het aanvullen van) de resultaten en het beantwoorden van de onderzoeksvraag, waardoor dit een duidelijker overzicht geeft over wat wel of niet bekend is. Dit geldt eveneens voor de (zes) geïncludeerde onderzoeken die niet met behulp van de EPHPP zijn beoordeeld. Bij deze onderzoeken is tevens naar de literatuurlijst en omschrijving van de ‘materialen/methoden’ gekeken, zodat de relevantie van wetenschappelijke artikelen kon worden vastgesteld.
Externe validiteit
Tot op heden is dit de eerste systematische review die specifiek en uitgebreid onderzoek doet naar factoren die relevant zijn voor de uitkomstmaten van echografie bij ouderen. In één systematische review waren reeds wel factoren als de plaats van markeringen en de soort gel (op waterbasis) onderzocht (41). Echter, bestaande onderzoeken onderzochten voorheen met name de betrouwbaarheid en validiteit van echografie (1,41). Bevindingen vanuit de deze onderzoeken rondom relevante factoren en een protocol omtrent echografie waren nog niet met elkaar vergeleken/onbekend, waardoor eenduidigheid en consistentie ontbrak (1). Deze systematische review vergelijkt echter wel zulke bevindingen vanuit de bestaande onderzoeken met elkaar om zo tijdens echografie meer eenduidige, betrouwbare en valide meetresultaten te verkrijgen. De resultaten van de geïncludeerde onderzoeken hebben betrekking op meerdere lichaamsdelen, waardoor geen enkele spiergroep wordt uitgesloten. Zo bleek uit het onderzoek van Hasegawa Y et al. dat echografie van de spierdikte betreffende de musculus temporalis een valide en betrouwbare methode was om de voedingstoestand van ouderen (65+) te bepalen. De spierdikte van de musculus temporalis vertoonde een sterke correlatie met de Body Mass Index (BMI) (r = 0.444, P < 0.001) en de bovenarmtrek (r = 0.462, P < 0.001).
19 Op deze manier wordt mogelijk een indicatie van de hoeveelheid spiermassa gegeven (22). Verder geeft deze systematische review, indien van toepassing, per onderzoek aan met welke meetmethode echografie is vergeleken.
Momenteel wordt echografie in bestaande onderzoeken het meest met de gouden standaard MRI vergeleken (1,24,25,28,29,34,39,41-44). Relevante factoren die specifiek van toepassing zijn op echografie gaan met name over de handelingen/ervaring van (verschillende) onderzoekers. Zo is de hoeveelheid aangebrachte gel van invloed op de uitkomstmaten van echografie. Vervolgens bepaalt deze weer het effect op de hoeveelheid druk met betrekking tot de transducer (22,48,59). De kwaliteit en interpretatie van beelden is tevens afhankelijk van de onderzoeker (8). MRI vereist interpretatie van de gegevens door radiologen (8). Voor wat betreft de factor houding tijdens een MRI-scan bevinden de personen zich in de ‘supine position/rugligging’ die wellicht niet voor iedere persoon mogelijk is (43). Daarnaast kan MRI van het bovenbeen en onderbeen circa 30 minuten (per persoon) duren. Dit in tegenstelling tot een duur van circa 5-10 minuten bij echografie (35,38,50,74). Daarentegen kunnen de spieren bij echografie zowel in rust als tijdens contractie worden
beoordeeld. Mensen kunnen daarom diverse houdingen aannemen: staand, liggend of zittend. Bovendien is echografie voor mensen met claustrofobie een geschikt alternatief (8,43). Echografie heeft geen nadelige biologische effecten op (menselijke) weefsels of kunstmatige implantaten (43). Dit geldt echter wel voor MRI, waarbij de meting niet mogelijk is indien mensen een pacemaker (of andere metalen objecten) hebben (8,84).
Met behulp van echografie kan geen intramusculair vet worden gemeten dat te maken heeft met de spierkwaliteit. Volgens Sions JM et al. heeft echografie namelijk beperkingen met betrekking tot het duidelijk onderscheiden van intramusculair vet en bindweefsel (43). Daarentegen kan wel een onderscheid worden gemaakt tussen verschillende weefsels in de betreffende spier middels T1-weighted MRI. Dit wordt gedaan met behulp van de determined voxel intensity (DVI), ofwel de intensiteit van een ‘volume pixel’ (3D equivalent van een pixel dat het kleinste te onderscheiden element van een 3D object is). Door op een aantal plaatsen de DVI van vet te bepalen en daar het gemiddelde van te nemen, wordt de DVIfat als referentiemaat bepaald. Vervolgens kan ook de DVI voor spieren en bindweefsel worden vastgesteld. De vastgestelde DVI’s kunnen zo verschillende soorten weefsels in de spier onderscheiden en met behulp van een formule kan het percentage aan intramusculair vet worden berekend (85). Ondanks dat dit met echografie niet mogelijk is, kan deze meetmethode wel de ‘echo intensity’ (EI), ofwel echo-intensiteit, vastleggen. Deze index kan de hoeveelheid intramusculair vet bepalen en op die manier (indirect) de spierkwaliteit meten of vaststellen. Omgekeerd is de hoeveelheid intramusculair vet eveneens van invloed op de echo-intensiteit (18,47). Deze resultaten zijn van belang, aangezien de hoeveelheid (intramusculair) vet met de leeftijd/bij ouderen toeneemt (18,26,47).
Volgens de resultaten van deze systematische review zijn er zeven onderzoeken die rekening houden met de factoren leeftijd, geslacht en/of lichaamslengte in een formule voor echografie
(1,35-38,40,42). De benoemde formules berekenen verschillende uitkomstmaten. Voor het berekenen van leeftijdgerelateerd spiermassa(verlies) is aLM-minus-FFATappendicular het meest geschikt volgens de genoemde formules in het onderzoek van Abe T et al. (36). Deze formules omvatten namelijk de factoren lichaamslengte en geslacht. De factor lichaamslengte is belangrijk, omdat deze voorkomt dat de appendicular lean soft tissue mass (aLM) wordt overschat (35). De precisie van de formule voor het berekenen van de aLM is groot met een relatief lage ‘total error’ (total error = 1.38 kg) (35,36). Ondanks dat de factor leeftijd in geen enkele formule wordt meegenomen, is deze wel belangrijk. Echografie van de spierdikte omvat namelijk niet alleen spieren, maar ook bindweefsel en (intermusculair)vetweefsel.
20 Intermusculair vetweefsel neemt toe naarmate de leeftijd vordert, waardoor er een overschatting kan ontstaan bij het beoordelen van de vetvrije massa middels de spierdikte (40). Zo blijkt ook de correctie van appendicular fat-free adipose tissue (appendicular FFAT) voor de appendicular lean soft tissue mass (aLM) van belang. Echter, door deze correctie neemt eveneens de prevalentie van een verlaagde spiermassa toe. Wanneer de correctie niet wordt toegepast, kan dit daarom leiden tot een onderschatting van de prevalentie aangaande spiermassaverlies (36). Desalniettemin bevat de genoemde formule voor het berekenen van de FFAT wel bias en tast deze daarom de validiteit aan (36).
Verder benoemt de systematische review van Nijholt W et al. eveneens formules voor het berekenen van de spiermassa met behulp van de spierdikte. Echter, de geïncludeerde onderzoeken van Nijholt W et al. zijn minder recent (2013, 2014) dan sommige geïncludeerde onderzoeken in deze
systematische review (2015-2018) (35-38,42). Dit is mogelijk te verklaren doordat de
onderzoeksgroep van Nijholt W et al. geen of andere zoektermen heeft gebruikt als ‘equation’ en ‘formula’ (1). Echter, het onderzoek van Takai Y et al. is in beide systematische reviews geïncludeerd. De onderzoeksbevindingen uit de huidige systematische review zijn daarom een aanvulling op de bestaande wetenschappelijke literatuur. Hoewel het onderzoek van Nakatani M et al. verder een geschikte en valide formule benoemde voor het berekenen van ‘muscle volume of the quadriceps femoris’ (QFMV), was het onzeker of hiermee een beoordeling van veranderingen op de lange termijn mogelijk is (42). Verder onderzoek naar betrouwbare en valide formules is daarom wenselijk en sluit hiermee aan op de aanbeveling van Nijholt W et al. (1).
Conclusie
Geconcludeerd kan worden dat de validiteit van echografie voor het beoordelen van
spierkarakteristieken goed is. De belangrijkste factoren die deze validiteit beïnvloeden, zijn de lichaamshouding van een persoon en welke (ervaren) onderzoeker de metingen uitvoert. Andere factoren zijn: de hoeveelheid intramusculair vet, de mogelijke doelgroep/aanwezigheid van ziektes, de hoeveelheid gel, samentrekking van de spieren, oedeem en spasticiteit. Echter, onderzoek naar de validiteit van echografie voor het meten van spierkarakteristieken bij ouderen (≥65 jaar) is beperkt. De betrouwbaarheid en validiteit bij deze doelgroep moeten nog worden vastgesteld.
Voor wat betreft de huidige systematische review is deze betrouwbaar, reproduceerbaar en (goed bruikbaar) door het onderzoeksdesign. Hoewel de bevindingen niet slechts op ouderen ≥65 jaar zijn gericht, kunnen deze wel een aanvulling zijn op de bestaande wetenschappelijke literatuur. De geïncludeerde onderzoeken hebben over het algemeen een totaalscore van ‘3 (zwak)’ volgens de EPHPP-checklist. Dit is met name te verklaren vanuit de componenten onderzoeksmethode, blinding en confounders. Desalniettemin is dit de eerste systematische review die specifiek en uitgebreid onderzoek doet naar factoren die van invloed zijn op de validiteit van echografie. MRI is de gouden standaard, maar deze meetmethode is duur en kost meer tijd dan het maken van een echo. Ook zijn er een aantal voorwaarden bij het maken van een MRI-scan waar iemand aan moet voldoen (geen pacemaker of (lang) stilliggen). Mogelijk zijn deze factoren voor sommige doelgroepen tijdens het uitvoeren van de scan belemmerend, maar bij echografie is dit niet het geval. Daarnaast kan intramusculair vet niet met behulp van echografie worden gemeten (wel de echo-intensiteit). De factoren lichaamslengte, leeftijd en geslacht spelen een belangrijke rol in formules voor echografie. De meeste formules berekenen spiermassaverlies met behulp van de spierdikte, maar de validiteit is nog niet vastgesteld en verder onderzoek is daarom gewenst.
21
5. CONCLUSIE
Deze systematische review toont aan dat echografie een valide meetmethode is voor het beoordelen van spierkarakteristieken bij zowel gezonde als zieke mensen. Van alle spierkarakteristieken is vooral de spierdikte bepaald. De spieren die tot het bovenbeen behoren, worden voornamelijk bij
onderzochte personen in de rugligging gemeten. Ook is het belangrijk om de metingen door ervaren of getrainde onderzoekers te laten uitvoeren. De belangrijkste factoren die de validiteit daarom mogelijk beïnvloeden, zijn de lichaamshouding van een persoon en welke (ervaren) onderzoeker de metingen uitvoert. Verder is de druk die op de transducer wordt uitgeoefend een belangrijke factor voor het meten van spierkarakteristieken. Bijna alle gevonden onderzoeken beschrijven namelijk dat deze druk minimaal is om te voorkomen dat er afwijkende spierkarakteristieken werden gemeten. De houding van de transducer is ook een belangrijke factor: veel onderzoeken beschrijven dat de
transducer loodrecht op de huid werd geplaatst. Voor het berekenen van leeftijdgerelateerd spiermassa(verlies) is aLM-minus-FFATappendicular het meest geschikt. Formules berekenen deze uitkomstmaat middels echografie van de spierdikte en includeren de factoren lichaamslengte en geslacht. Vervolgonderzoek naar betrouwbare en valide formules, met name op de lange termijn, is echter wenselijk. Verder laat deze systematische review zien dat bestaande onderzoeken zich vooral op volwassenen, of volwassenen en ouderen, richten. Specifiek onderzoek naar echografie bij ouderen (≥65 jaar) is beperkt: de betrouwbaarheid en validiteit bij deze doelgroep moeten nog worden vastgesteld. Om dus een beter advies met betrekking tot ouderen te kunnen geven, is meer vervolgonderzoek nodig dat zich speciaal op ouderen richt. De huidige bevindingen geven aan dat spierkarakteristieken bij ouderen op eenzelfde manier gemeten dienen te worden als bij
22
6. AANBEVELINGEN
DiëtistDiëtisten in de eerste lijn krijgen voornamelijk cliënten die zijn doorverwezen door bijvoorbeeld de huisarts, het ziekenhuis of de tweede lijn. Het diagnosticeren van ondervoeding en/of sarcopenie is dan vaak al gebeurd voordat de cliënt bij de diëtist komt. Daarentegen komt een diëtist in de tweede lijn wel vaak cliënten tegen die mogelijk ondervoed zijn of die sarcopenie hebben, maar waarbij nog geen diagnose is gesteld. Voor alle diëtisten is het van belang om ondervoeding/sarcopenie vast te kunnen stellen. Spierechografie kan bijdragen aan het diagnosticeren van sarcopenie door van cliënten de spierdikte te meten. Er kan door middel van echografie op een gemakkelijke en snelle manier worden gemeten hoe dik de spieren van cliënten zijn. Aan de hand van richtlijnen kan dan worden gekeken of iemand sarcopenie heeft, vervolgens kan daar gelijk een behandelplan voor worden opgesteld (86). Dit zorgt ervoor dat de cliënt snel duidelijkheid heeft. Ook kan dit leiden tot lagere zorgkosten en kan er worden bepaald of iemand tot de risicogroep sarcopenie behoort. Hierdoor kan er snel op geanticipeerd worden, waardoor de zorgkosten eveneens lager blijven. Diëtisten die een cliënt met sarcopenie op spreekuur krijgen, zou dan ook doorverwezen kunnen worden naar een collega diëtist die zich daar meer in heeft gespecialiseerd. Op die manier krijgt een cliënt de beste adviezen om weer zo gezond mogelijk te worden.
Fysiotherapeut
In een aantal fysiotherapiepraktijken wordt echografie al toegepast om naar de spierkarakteristieken te kijken. Dit wordt nog lang niet door alle praktijken gedaan, vanwege de onbekendheid van deze meetmethode en de investeringskosten van deze apparatuur (87). De aanbeveling voor
fysiotherapeuten is dat zij de echo kunnen gebruiken om te kijken hoe het herstel van de spieren en pezen van een cliënt verloopt. Nadat fysiotherapeuten een training in het gebruik van het apparaat hebben gehad, kunnen zij dit zelf meten. Doordat het mogelijk is om van elke echo foto’s te maken, kan er bij iedere afspraak goed het verschil worden gezien. Indien er te weinig vooruitgang wordt waargenomen, kan de behandeling daarop worden aangepast. Hierdoor is een persoonlijk advies mogelijk. Ook kan dit de zorgkosten verlagen: er zal minder ineffectief behandeld worden en er kan sneller een goed plan worden gemaakt om de cliënt zo spoedig mogelijk te genezen.
Ziekenhuis
Ondervoeding komt veel voor bij patiënten in het ziekenhuis (88). In het ziekenhuis worden ouderen bij binnenkomst gescreend op het risico van ondervoeding. Als iemand dat risico heeft, of zelfs al ondervoed is, wordt er een diëtist ingeschakeld (89). Echografie van de spieren kan hierbij een hulpmiddel zijn om snel te achterhalen of iemand ondervoed is/sarcopenie heeft. Hierdoor kan snel een inschatting worden gemaakt van de hulp die een patiënt nodig heeft en wie hem/haar daar het beste bij kan begeleiden. Door een patiënt snel door te verwijzen, is er eveneens snel duidelijkheid. Dit is fijn voor de patiënt zelf en bespaart geld. Indien bij een patiënt pas laat de diagnose sarcopenie wordt vastgesteld, zijn er tevens mogelijk andere kwalen ontstaan die misschien voorkomen hadden kunnen worden. Preventie van deze escalatie is daarom gewenst.
Huisarts
Als een huisarts wordt getraind om een echografie apparaat te gebruiken, kan dit voordelig zijn voor de patiënt. Bij ouderen kan een huisarts dan sneller vaststellen of iemand aan sarcopenie lijdt of ondervoed is. Als dit het geval is, kan de patiënt sneller worden doorverwezen naar het ziekenhuis. Op deze manier kan geld worden bespaard, aangezien de huisarts zo beter kan beslissen of hij iemand moet doorverwijzen naar het ziekenhuis of naar de diëtist. In Nederland is in 2018 meer dan 100 miljard euro aan de zorg uitgegeven. Vooral de huisartsenzorgkosten zijn erg gestegen (90). Als een patiënt een vroege diagnose krijgt, kan er snel gehandeld en behandeld worden. Daardoor kan voorkomen worden dat een patiënt complicaties krijgt, die ertoe leiden dat hij of zij vaker de huisarts bezoekt. Een vroege diagnose stellen is dus een belangrijke manier om geld te besparen.
23 Vervolgonderzoek (RCT)
Uit deze systematische review is gebleken dat er nog geen onderzoek is gedaan naar echografie, waarbij het onderzoeksdesign hoog in de level of evidence staat (19). Er wordt dan ook aanbevolen om vervolgonderzoek te doen, waarbij de kwaliteit van het onderzoek beter is. Dit kan bijvoorbeeld door het opzetten en uitvoeren van een RCT. Het doel van de RCT is om meer bewijslast te
verzamelen omtrent de validiteit en betrouwbaarheid van echografie bij het meten van alle
spierkarakteristieken. Tot op heden geven onderzoeken aan dat het meten van spierkarakteristieken met echografie valide en betrouwbaar is, maar de kwaliteit van deze onderzoeken is niet hoog. Ouderen
Deze systematische review laat zien dat er nog weinig specifiek onderzoek is gedaan naar de
toepassing van echografie bij het meten van spierkarakteristieken bij ouderen. Het advies is daarom om onderzoek te doen naar echografie bij ouderen en daarbij vooral te focussen op de factoren die deze meetmethode mogelijk beïnvloeden. Deze factoren zijn onder andere: druk op de transducer, houding van de cliënt en plaatsing van de transducer. Het doel is om te onderzoeken of de factoren, die van invloed zijn op de meting voor het bepalen van de spierkarakteristieken, tussen ouderen en volwassenen verschillen.
Formules
De gevonden formules voor het beoordelen van de spierkarakteristieken gaan niet specifiek over ouderen. Het advies is om formules te ontwikkelen die speciaal op ouderen zijn gericht of die de factor leeftijd incorporeren. Als die formules er zijn, kan bijvoorbeeld de spierkwaliteit van ouderen ≥65 jaar nog beter worden gemeten. Alle artikelen die over formules gaan, geven geen duidelijke leeftijdgrens aan. Er is dus vervolgonderzoek nodig om deze grens te kunnen bepalen. Ook is er vervolgonderzoek nodig om de factor leeftijd in een formule mee te nemen.
24
LITERATUUR
(1) Nijholt W, Scafoglieri A, Jager‐Wittenaar H, Hobbelen J, Schans C. The reliability and validity of ultrasound to quantify muscles in older adults: a systematic review. Journal of Cachexia, Sarcopenia and Muscle. 2017 October;8(5):702-712.
(2) Deutz N, Bauer J, Barazzoni R, Biolo G, Boirie Y, Bosy-Westphal A, et al. Protein intake and exercise for optimal muscle function with aging: Recommendations from the ESPEN Expert Group. 2014 April 24;33(6).
(3) Aubertin-Leheudre M, Martel D, Naricid M, Bonnefoy M. The usefulness of muscle architecture assessed with ultrasound to identify hospitalized older adults with physical decline. 2019 July 31;125. (4) Gingrich A, Volkert D, Kiesswetter E, Thomanek M, Bach S, Sieber C, et al. Prevalence and overlap of sarcopenia, frailty, cachexia and malnutrition in older medical inpatients. BMC Geriatrics. 2019. (5) De bio-elektrische impedantie analyse (BIA). Available at: https://nutritionalassessment.nl/bia/. (6) Verschil tussen MRI en CT. Available at: https://www.mst.nl/p/Onderzoek/mri/verschil-tussen-mri-en-ct/.
(7) Leij-Halfwerk S, Memelink R. DEXA. Available at: https://nutritionalassessment.nl/dexa/. (8) Stringer H, Wilson D. The Role of Ultrasound as a Diagnostic Tool for Sarcopenia. The Journal of frailty & aging. 2018;7(4):258-261.
(9) van Wamel A. Ultrageluid voor het maken van afbeeldingen: echografie. 2002; Available at: https://www.nemokennislink.nl/publicaties/ultrageluid-voor-het-maken-van-afbeeldingen-echografie/.
(10) Kuiper R. Echografie in de eerste lijn. 2005;21(9):395–399. (11) Nijholt W, Jager-Wittenaar H. Spierechografie. Available at: https://nutritionalassessment.nl/spierechografie/.
(12) Echoscopie in de gynaecologie. Available at:
https://www.umcutrecht.nl/nl/Ziekenhuis/Ziekte/Echoscopie-in-de-gynaecologie. (13) Echo (echografie). Available at: https://www.antoniusziekenhuis.nl/echografie. (14) Echografie. Available at: https://www.mlds.nl/ziekten/onderzoeken/echografie/.
(15) Douglas G, Watson E, Wilkinson T, Wormleighton J, Xenophontos S, Viana J, et al. Ultrasound assessment of muscle mass in response to exercise training in chronic kidney disease: a comparison with MRI. Journal of Cachexia, Sarcopenia and Muscle. 2019 August;10:748–755.
(16) Isaka M, Sugimoto K, Yasunobe Y, Akasaka H, Fujimoto T, Kurinami H, et al. The Usefulness of an Alternative Diagnostic Method for Sarcopenia Using Thickness and Echo Intensity of Lower Leg Muscles in Older Males. 2019 September;20(9):1185.e1-1185.e8.
(17) Caresio C, Molinari F, Emanuel G, Minetto M. Muscle echo intensity: reliability and conditioning factors. Wiley. 2014 May 9;35(5).
25 (18) Ticinesi A, Narici M, Lauretani F, Nouvenne A, Colizzi E, Mantovani M, et al. Assessing sarcopenia with vastus lateralis muscle ultrasound: an operative protocol. Aging Clinical and Experimental Research. 2018 December;30:1437-1443.
(19) Former-Boon M, van Duinen J. Evidence-based diëtetiek: principes en werkwijze. tweede ed. Houten: Bohn Stafleu van Loghum; 2012.
(20) Welcome to the Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses (PRISMA) website! Available at: http://www.prisma-statement.org/.
(21) Boland A, Cherry G, Dickson R. Doing a Systematic Review: A Student's Guide.; 2017. (22) Hasegawa Y, Yoshida M, Sato A, Fujimoto Y, Minematsu T, Sugama J, et al. Temporal muscle thickness as a new indicator of nutritional status in older individuals. Geriatr Gerontol Int. 2019 February;19(2):135-140.
(23) Narici M, Conte M, Salvioli S, Franceschi C, Selby A, Dela F, et al. Alpine Skiing With total knee ArthroPlasty (ASWAP): impact on molecular and architectural features of musculo-skeletal ageing. Scand J Med Sci Sports. 2015 August;25 Suppl 2:33-39.
(24) Reeves N, Maganaris C, Narici M. Ultrasonographic assessment of human skeletal muscle size. Eur J Appl Physiol 2004 January;91(1):116-118.
(25) Watson EL, Greening NJ, Viana JL, Aulakh J, Bodicoat D, Barratt J, et al. Progressive Resistance Exercise Training in CKD: A Feasibility Study. American Journal of Kidney Diseases. 2015;66(2):249-257.
(26) Welch D, Ndanyo LS, Brown S, Agyapong-Badu S, Warner M, Stokes M, et al. Thigh muscle and subcutaneous tissue thickness measured using ultrasound imaging in older females living in extended care: a preliminary study. Aging Clin Exp Res. 2018 May;30(5):463-469.
(27) Souza VA, Oliveira D, Cupolilo EN, Miranda CS, Colugnati FAB, Mansur HN, et al. Rectus femoris muscle mass evaluation by ultrasound: facilitating sarcopenia diagnosis in pre-dialysis chronic kidney disease stages. Clinics (Sao Paulo). 2018 October 29;73:e392.
(28) Itoigawa Y, Maruyama Y, Kawasaki T, Wada T, Yoshida K, An KN, et al. Shear Wave Elastography Can Predict Passive Stiffness of Supraspinatus Musculotendinous Unit During Arthroscopic Rotator Cuff Repair for Presurgical Planning. Arthroscopy. 2018 August;34(8):2276-2284.
(29) Rosskopf AB, Ehrmann C, Buck FM, Gerber C, Fluck M, Pfirrmann CW. Quantitative Shear-Wave US Elastography of the Supraspinatus Muscle: Reliability of the Method and Relation to Tendon Integrity and Muscle Quality. Radiology. 2016 February;278(2):465-474.
(30) Mathevon L, Michel F, Aubry S, Testa R, Lapole T, Arnaudeau LF, et al. Two-dimensional and shear wave elastography ultrasound: A reliable method to analyse spastic muscles? Muscle Nerve. 2018 February;57(2):222-228.
(31) Bachasson D, Dubois GJR, Allenbach Y, Benveniste O, Hogrel JY. Muscle Shear Wave Elastography in Inclusion Body Myositis: Feasibility, Reliability and Relationships with Muscle Impairments.
